Tom 59 2010
Numer 1 2 (286 287)
Strony 199 209
Cezary sempruCh
Katedra Biochemii i Biologii Molekularnej
Wydział Przyrodniczy, Akademia Podlaska
Prusa 12, 08-110 Siedlce
E-mail: [e-mail]
ROLA ZWI
ZKÓW AZOTOWYCH W INTERAKCJACH MI
DZY ROÅšLINAMI A
ROŚLINOŻERNYMI OWADAMI
WPROWADZENIE
Jednym z najważniejszych czynników re- Z drugiej jednak strony, rośliny często wy-
gulujących interakcje między roślinożernymi twarzają swoiste związki azotowe, tj. amino-
owadami i ich żywicielami jest skład chemicz- kwasy niebiałkowe, aminy, alkaloidy, związ-
ny roślin żywicielskich. Szacuje się, że w tkan- ki cyjanogenne, kwasy hydroksamowe oraz
kach roślin występuje ponad 200 000 meta- glukozynolany, wykazujące właściwości dete-
bolitów, a ich liczba w poszczególnych gatun- rentów lub toksyn w stosunku do roślinożer-
kach oscyluje na poziomie ok. 15 000 (Fernie nych owadów (domíngez i współaut. 2008,
2007). Spośród tak wielkiej liczby biomolekuł Cai i współaut. 2009, sempruCh i współaut.
szczególne znaczenie w interakcjach między 2009). Przykładowo, wartość odżywcza tka-
fitofagami i ich żywicielami mają związki azo- nek roślin żywicielskich dla Aleurocanthus
towe. Nadmierne nagromadzanie w tkankach woglumi Ashby (Homoptera, Alerodidae)
roślinnych azotu pochodzenia antropoge- w mniejszym stopniu zależy od zawartości
nicznego, w następstwie przemysłowego lub azotowych składników pokarmowych, niż
rolniczego zanieczyszczenia środowiska, w od obecności toksyn i zdolności fitofaga do
znacznym stopniu modyfikuje interakcje za- ich tolerancji lub detoksykacji (doweLL i
chodzące między poszczególnymi składnikami sTeinberg 1990). Niektóre składniki azoto-
ekosystemów (Throop i Lerdau 2004, Jones we mogą regulować przebieg reakcji obron-
i paine 2006). Mechanizm tych oddziaływań nych na atak patogenów lub roślinożernych
jest często związany ze zmianami w dostęp- stawonogów, które w zależności od sposobu
ności i wartości odżywczej tkanek roślinnych. żerowania mogą uruchamiać kaskady reakcji
Powszechnie panuje pogląd, iż wzrost zawar- obronnych na zranienia (np. owady gryzące)
tości azotu w tkankach roślin jest korzystny lub szlaki metaboliczne, indukowane przez
dla roślinożerców, poprzez  polepszanie skła- odpowiednie elicytory chemiczne (np. pato-
du chemicznego rośliny żywicielskiej. Dotyczy geny i owady kłująco-ssące) (Kusano i współ-
to wzrostu zawartości azotowych biomolekuł, aut. 2007, raJu i współaut. 2009, heiL 2009,
tj. aminokwasów białkowych, białek i niektó- moLoi i Van der wesThuisen 2009). Do sub-
rych witamin, oraz spadku stężenia substancji stancji takich należą przede wszystkim ni-
obronnych, których cząsteczki zbudowane są skocząsteczkowe biomolekuły sygnalizacyjne
głównie z węgla. Azot może więc stymulować oraz białka enzymatyczne i kwasy nukleino-
rozwój populacji owadów, a w interakcjach we. Efektem ich aktywności może być gene-
roślina-roślinożerca może wpływać na prze- rowanie reaktywnych form tlenu (ang. reac-
bieg procesów zachodzących zarówno w po- tive oxygen species, ROS) lub azotu (ang. re-
szczególnych populacjach, jak i w całych eko- active nitrogen species, RNS), indukujących
systemach. programowaną śmierć komórek (ang. pro-
Cezary sempruCh
200
grammed cell death, PCD) w miejscu ataku, ze sobÄ… tworzÄ… skomplikowane sieci sygna-
ekspresja genów R (ang. resistance) odpo- lizacyjne. Z powyższych informacji wynika,
wiedzialnych za produkcję roślinnych białek iż związki azotowe są ważnym elementem
obronnych (ang. pathogenesis  related pro- interakcji zachodzących pomiędzy roślinami
teins, PR), wzmożona biosynteza wtórnych a owadami roślinożernymi, a ich oddziaływa-
metabolitów szkodliwych dla roślinożerców, nie może mieć bardzo zróżnicowany charak-
bÄ…dz
zmiany w strukturze tkanek roślinnych, ter. Ze względu na szeroki zakres tych od-
utrudniające żerowanie owadów i wnikanie działywań, niniejsza praca skupia się jedynie
patogenów. Według obecnego stanu wie- na niektórych ich aspektach, ze szczególnym
dzy kaskady reakcji obronnych roślin mają uwzględnieniem mechanizmów biochemicz-
złożony charakter, a dodatkowo interferując no-molekularnych.
ZNACZENIE AZOTU W KONTEKŚCIE WARTOŚCI ODŻYWCZEJ ROŚLIN ŻYWICIELSKICH DLA
OWADÓW
Azot występuje w tkankach roślin w po- w szczególności asparaginy. Wzrastający po-
staci różnych form, tj. azot ogólny (całkowi- ziom nawożenia azotowego bawełny wywo-
ty), obecny we wszystkich rodzajach biomo- ływał także wzrost liczebności dorosłych i
lekuł azotowych, lub azot białkowy, rozpusz- młodocianych stadiów rozwojowych mącz-
czalny, aminowy, amidowy, glutaminowy, lika srebrzystolistnego (Bemisia argentifol-
asparaginowy, azotanowy, czy azotynowy, li Bellows & Perring) (bi i współaut. 2001).
występujący tylko w poszczególnych typach brodbeCK i współaut. (2001) podają, że po-
związków organicznych. Dlatego udział po- ziom nawożenia azotowego pomidora zwy-
szczególnych form azotu w interakcjach mię- czajnego (Lycopersicon esculentum L.) ko-
dzy roślinami a zasiedlającymi je owadami relował dodatnio z liczebnością wciornastka
może być zróżnicowany. Według pennings i zachodniego (Frankliniella occidentalis Per-
simpson (2008) tkanki zwierzęce odznaczają gande). Rośliny otrzymujące wyższe dawki
się zdecydowanie wyższym stężeniem azotu nawozów wytwarzały kwiaty odznaczające
niż tkanki roślinne, stąd składnik ten limitu- się wyższym stężeniem azotu ogólnego oraz
je często wartość odżywczą pokarmu roślin- korzystniejszym składem aminokwasowym w
nego dla fitofagów. Przykładowo, przyrost okresie występowania maksymalnej liczebno-
masy ciała i składowanie jaj przez Ageneotet- ści populacji F. occidentalis.
tix deorum Scuder (Orthoptera: Acrididae) Do owadów bardzo wrażliwych na zawar-
są stymulowane, gdy stężenie azotu w po- tość różnych form azotu w tkankach roślin
żywce osiąga 4-5% (Joern i beLuner 1997). należą mszyce, dla których z
ródłem pokar-
Wysoka zawartość azotanów w liściach dębu mu jest najczęściej sok floemowy, odzna-
Quercus kelloggii Newb. dodatnio koreluje z czający się stosunkowo wysoką zawartością
masowym pojawianiem się owadów ssących, cukrów i niskim stężeniem związków azoto-
gąsienic motyli oraz tantnisiowatych (Plutelli- wych, deterentów i toksyn (dougLas 2006).
dae) (Jones i współaut. 2008). Wykazano, że zawartość azotu w tkankach
Zawartość azotu w tkankach roślin użyt- roślin żywicielskich determinuje liczebność,
kowych uzależniona jest w dużym stopniu wzrost, rozwój i rozmnażanie mszycy brzo-
od ilości nawozów azotowych stosowanych skwiniowej (Myzus persicae Sulz.), mszycy
w uprawie. Niski poziom nawożenia azoto- kapuścianej (Brevicoryne brassicae L.), mszy-
wego powoduje spadek tempa fotosyntezy cy ogórkowej (Aphis gossypii Glov.), mszycy
i zawartości azotu ogólnego w liściach ba- różano-trawowej (Metopolophium dirhodum
wełny (Gossypium hirusutum L.). Znajduje Walk.) i mszycy zbożowej (Sitobion avenae
to odzwierciedlenie w obniżaniu zawartości F.) (harreViJn 1970, wearing 1972, baner-
wolnych aminokwasów, a zwłaszcza glutami- Jee i rayChundhuri 1987, Janson i współ-
ny w tkankach żerującego na niej mączlika aut. 1987, zhou i CarTer 1992, CiepieLa i
ostroskrzydłego (Bemisia tabaci Gennadius) sempruCh 1993). Obniżenie poziomu nawo-
(CraFTs-brander 2002). Osobniki B. tabaci, żenia azotowego roślin wpływał niekorzyst-
występujące na roślinach bawełny nawożo- nie na biologię takich gatunków mszyc, jak:
nej wysokimi dawkami azotu, wydalały wraz Toxoptera graminum Rond., Acyrthosiphum
ze spadzią większe ilości aminokwasów, a pisum Harris, Rhopalosiphum maidis Fitch,
Związki azotowe w interakcjach między roślinami a roślinożernymi owadami
201
Aphis spiraecola Path., Diuraphis noxia Mor- Azotany sÄ… podstawowÄ… formÄ… azotu pobiera-
dvilko, S. avenae, Rhopalosiphum padi (L.) ną przez rośliny wyższe z gleby, jednak ich
i Sipha flava Forbes (hureJ 1990, KaaKeh wbudowanie w strukturę biomolekuł jest
i współaut. 1992, arCher i współaut. 1995, możliwe dopiero po dwustopniowej redukcji
moraLes i współaut. 2001, sempruCh i współ- do jonów amonowych z udziałem redukta-
aut. 2004, miJasaKa i współaut. 2007, sChüTz zy azotanowej (NR; EC 1.6.6.1-3) i reduktazy
i współaut. 2008). Schyłek ubiegłego wieku azotynowej (NiR; EC 1.7.7.1). Aktywność obu
dostarczył wielu danych na temat relacji mię- tych enzymów w nadziemnych częściach
dzy zawartością różnych form azotu a podat- pszenżyta dodatnio korelowała z liczebnością
nością roślin na mszyce. Zdaniem dixon a S. avenae i mszycy czeremchowo-zbożowej
(1971) szczególnie przydatnym biochemicz- (Rhopalosiphum padi L.) (sempruCh i współ-
nym kryterium podatności zbóż na mszyce aut. 2007). O dużym znaczeniu azotanów w
jest stężenie azotu rozpuszczalnego, którego interakcjach między mszycą zbożową a jej
wysoką zawartością odznaczały się podatne roślinami żywicielskimi świadczą także wyni-
odmiany pszenicy i pszenżyta (sempruCh i ki badań CiepieLi i sempruCha (2000), które
CiepieLa 1999). Z kolei, według ŻurańsKieJ uwidoczniły zwiększoną podatność pszenżyta
i współaut. (1994), niska zawartość azotu na S. avenae, wiążąca się z wysoką zawarto-
azotanowego w tkankach niektórych gatun- ścią azotu ogólnego, rozpuszczalnego, azota-
ków traw była przyczyną słabego zasiedlenia nowego i glutaminowego oraz niskim stęże-
przez mszyce, a zwłaszcza przez S. avenae. niem azotu białkowego w kłosach.
ZWI
ZKI AZOTOWE UCZESTNICZ
CE W INTERAKCJACH MI
DZY ROÅšLINAMI I
ROŚLINOŻERNYMI OWADAMI
Związki azotowe mogą odgrywać różną możliwość wytwarzania aminokwasów endo-
rolę w oddziaływaniach między roślinami gennych (daLe i moran 2006, moran 2006).
a fitofagami. Poniżej przedstawiona została Według dougLas (2007), obligatoryjne endo-
krótka charakterystyka najważniejszych grup symbionty występują głównie u mszyc, pie-
substancji, biorących udział w interakcjach wików i mączlikowatych oraz u owadów ży-
rośliny-owady. wiących się krwią, tj. wszy, pluskwowate, czy
mucha tse-tse.
AMINOKWASY
W interakcjach rośliny-owady ważną
Aminokwasy białkowe odgrywają kluczo- rolę spełniają także aminokwasy niebiałko-
wą rolę jako substancje odżywcze dla owa- we, które w odróżnieniu od ich analogów
dów posiadających różne aparaty gębowe białkowych zaliczane są do grupy wtórnych
(hoLLisTer i muLLin 1998, sandsTröm i mo- metabolitów. Substancje te, jako specyficzne
ran 1999, meVi-suLTz i erhardT 2003, sem- metabolity poszczególnych gatunków roślin,
pruCh 2009). Na szczególną uwagę zasługują często wykazują właściwości toksyczne w
aminokwasy egzogenne, które nie mogą być stosunku do ich fitofagów. Jedną z dobrze
syntetyzowane w ciele owada i muszą być poznanych ich funkcji są oddziaływania, jako
pobrane wraz z pokarmem (sempruCh i Cie- inhibitorów konkurencyjnych, w przemia-
pieLa 1998, wiLKinson i dougLas 2003). W nach metabolicznych aminokwasów białko-
przypadku pluskwiaków równoskrzydłych, wych (zograFou i współaut. 1998, CiepieLa i
czerpiących pokarm głównie z wiązek sito- sempruCh 1999).
wych, niedobór aminokwasów egzogennych
BIAÅ‚KA I PEPTYDY
w soku floemowym spowodował wykształce-
nie specyficznych adaptacji. Do takich przy- Białka są dla roślinożerców głównym z
ró-
stosowań należy zaliczyć obecność w prze- dłem aminokwasów, warunkując tym samym
wodzie pokarmowym obligatoryjnych sym- ich wzrost i rozwój (sempruCh i CiepieLa
biotycznych bakterii z rodzaju Buchnera, za- 2002, babiC i współaut. 2008). Wykazano, że
opatrujących mszyce w niezbędne substancje ślina wydzielana przez Creontiades dilutus
odżywcze (dougLas 2006). Pomimo, iż geno- Stål (Hemiptera: Miridae) odznacza siÄ™ silnÄ…
my Buchnera należą do najmniejszych (0,50 aktywnością proteolityczną, co umożliwia że-
do 0,65 Mpz), mikroorganizmy te zachowały rującym owadom hydrolizę cząsteczek białek
zdolność do biosyntezy wszystkich amino- jeszcze przed ich wniknięciem do przewo-
kwasów egzogennych, tracąc jednocześnie du pokarmowego (CoLLebaTCh i współaut.
Cezary sempruCh
202
2001). W ślinie mszyc zbożowych S. avenae mony oraz kinazy, chaperoniny i ROS. W ich
i R. padi stwierdzono obecność takich pro- wyniku występuje wzrost odporności roślin
teaz, jak: trypsyna, chymotrypsyna, karboksy- na patogeny i szkodliwe stawonogi (waLLer
peptydaza A i B oraz leucynoaminopeptydaza i współaut. 2008, rasmann i agrawaL 2009,
(urbańsKa i niraz 1990). siLFVer i współaut. 2009). Przebieg reakcji
W ostatnich latach szczególne zaintereso- obronnych roślin z udziałem genów R jest
wanie budzą białka PR, które są syntetyzowa- wysoce specyficzny i jest wynikiem interak-
ne w następstwie ekspresji genów R, w reak- cji między fitofagiem i żywicielem. Według
cjach typu nabytej odporności indukowanej Lawrens i współaut. (2008) zranienia tkanek
(ang. systemic acquired resistance, SAR) i ziemniaka (Solanum tuberosum L.), wywoła-
systemicznej odporności indukowanej (ang. ne żerowaniem stonki ziemniaczanej (Leptino-
induced systemic resistance, ISR) (złoTeK i tarsa decemlineata Say), aktywowały 73 geny
wóJCiK 2007). W oparciu o właściwości bio- kodujące białka, uczestniczące w metaboli-
chemiczne i aktywność biologiczną, białka zmie pierwotnym i wtórnym, ekspresji białek,
PR podzielono na 17 rodzin (byCzKowsKi i regulacji transkrypcyjnej oraz w reakcjach ro-
współaut. 2009), spośród których w interak- ślin na stres i patogeny, hamując jednocześnie
cjach roślina-roślinożerca szczególnie ważną ekspresję 54 genów, spośród których przewa-
rolę odgrywają enzymy katalizujące biosyn- żająca większość kodowała białka związane
tezę roślinnych allomonów i toksyn (np. li- z fotosyntezą. W roślinach lucerny Medicago
poksygenaza, amoniakoliaza L-fenyloalaniny, truncatulata Gaertn. zaatakowanej przez świa-
oksydazy aminowe) i/lub biaÅ‚ka zakłócajÄ…ce tłówkÄ™ naziemnicÄ™ (Spodoptera exigua Hüb-
trawienie pokarmu roślinnego, tj. inhibitory ner) wyciszana była ekspresja genów: MtRCA,
proteaz i lektyny (burgess i współaut. 2008; kodującego karboksylazę/oksygenazę rybulo-
seaLs i współaut 2008; sempruCh 2008, 2009; zo-1,5-disfosforanu (ang. ribulose bisphospha-
sprawKa 2008; zaVaLa i współaut. 2009). te carboxylase-oxygenase, RUBISCO); MtSTR,
W tkankach wielu gatunków roślin akty- odpowiedzialnego za syntazę stryktozydyny i
watorami biosyntezy inhibitorów proteaz jest MtRFP, kodującego białko  palca cynkowego
peptyd systemina i/lub bogate w hydroksy- (ang. zinc RING finger protein) oraz induko-
prolinę glikopeptydy (ConsTabeL i współaut. wana ekspresja genu MtRPK, kodującego re-
1998, narVáez-Vásquez i współaut. 2007). ceptor zbliżony do kinazy biaÅ‚kowej (darwish
Geny kodujące białka odpowiedzialne za syn- i współaut. 2008). Żerowanie mszycy zbożo-
tezę wymienionych molekuł są aktywowa- wej w tkankach pszenicy (Triticum aestivum
ne w następstwie zranień tkanek roślinnych L.) także uruchamiało szereg reakcji obron-
(np. przez żerujące owady) lub przez kwas nych, jednak innego typu niż odpowiedz
na
jasmonowy (JA). Ponadto tripeptyd glutation, zranienia (zhao i współaut. 2009). Wystąpiła
przy udziale peroksydazy, reduktazy i transfe- indukcja transkrypcji genu fps, kodujÄ…cego
razy glutationowej uczestniczy w detoksyka- syntetazÄ™ pirofosforanu farnezylu, genu aos,
cji ROS zarówno w tkankach roślinnych jak i odpowiedzialnego za biosyntezę syntazy tlen-
zwierzęcych (LeszCzyńsKi 2001). Związek ten ku allenu i genu pal, kodującego amoniakolia-
zaliczany jest w związku z tym do antyoksy- zę L-fenyloalaniny. Reakcjom tym towarzyszył
dantów, a jego podstawowa rola związana także wzrost aktywności enzymów związa-
jest ograniczaniem skutków oddziaływania nych ze szlakami sygnalizacyjnymi JA i SA.
ROS, generowanych w reakcjach obronnych
TLENEK AZOTU (NO)
roślin typu nadwrażliwości (ang. hypersensi-
tive response, HR). Tlenek azotu (NO) jest wolnym rodni-
Polimorficzne geny R, charakteryzują się kiem, który w komórkach roślinnych uczest-
obecnością fragmentów wiążących nukleoty- niczy w procesach fizjologicznych związa-
dy (ang. nucleotide-binding, NB) oraz powta- nych ze wzrostem i rozwojem, dojrzewaniem
rzających się sekwencji kodujących powtó- i starzeniem, a także w metabolizmie odde-
rzenia bogate w leucynÄ™ (ang. leucine-rich chowym oraz w reakcji obronnych przed
repeat, LRR), co umożliwia im rozpoznawanie patogenami i roślinożercami (gniazdowsKa
specyficznych efektorowych białek, pocho- 2004). NO pełni w tych procesach funkcję
dzących od organizmów inwazyjnych (gog- sygnalizacyjną, współpracując z cGMP (cy-
gin 2007). W zaatakowanych tkankach roślin kliczny guanozynomonofosforan) oraz akty-
indukowane są kaskady sygnalizacyjne zapo- wując cyklazę guanylanową. Ponadto, dzięki
czątkowywane przez takie związki, jak: JA, obecności niesparowanego elektronu, może
kwas salicylowy (SA), etylen i inne fitohor- on wchodzić w reakcje z DNA i białkami, co
Związki azotowe w interakcjach między roślinami a roślinożernymi owadami
203
w konsekwencji prowadzi do biodegradacji kadaweryna i agmatyna, występujące po-
struktur komórkowych. W ten sposób NO, wszechnie w tkankach roślin. Poliaminy są
podobnie jak ROS, może indukować PCD w syntetyzowane na drodze dekarboksylacji
miejscu ataku patogenów i roślinożerców lub aminokwasów zasadowych. Te, zaliczane do
w jego bezpośrednim sąsiedztwie, co stano- hormonów roślinnych związki, mogą pod-
wi podstawę reakcji obronnych roślin typu wyższać tolerancję na stres, zabezpieczając
nadwrażliwości (wang i współaut. 2006). Z przed degradacją makrocząsteczki kwasów
drugiej jednak strony, NO może reagować nukleinowych, fosfolipidów i białek, bądz

z ROS, zapobiegając rozprzestrzenianiu się uczestniczyć w reakcjach obronnych, indu-
uszkodzeń oksydacyjnych, a jego działanie kując PCD podczas reakcji nadwrażliwości
pro- lub antyoksydacyjne uzależnione jest od i/lub aktywując ekspresję genów R w reak-
stężenia NO i ROS (gniazdowsKa 2004). Tle- cjach systemicznych typu SAR i/lub ISR (Ku-
nek azotu wykazuje wysoką aktywność już w sano i współautorzy 2007, 2008; sempruCh
stężeniach rzędu 10 10-10 6 M. 2008). Poliaminy nanoszone na siewki pszen-
Zagadnienie udziału NO w reakcjach żyta, hamowały żerowanie i ograniczały prze-
obronnych roślin jest badane dopiero od żywalność S. avenae (sempruCh i współaut.
1998 r. (Durner i współaut. 1998 za gniaz- 2009). Aktywność taką wykazywały spermi-
dowsKa 2004), stÄ…d dane na temat znaczenia dyna, agmatyna i spermina, stosowane w stÄ™-
tej cząsteczki dla interakcji między roślino- żeniach od 490 do 770 mM oraz putrescyna,
żercami i ich żywicielami nie są jeszcze zbyt kadaweryna, spermidyna, spermina i agmaty-
liczne. Wyniki dotychczasowych badań wska- na w stężeniach od 4,90 do 11,40 mM.
zują, że NO może uczestniczyć zarówno w W interakcjach rośliny-roślinożercy biorą
odpowiedzi roślin na zranienia powodowane ponadto udział aminy aromatyczne, tj. tyrami-
przez żerujące stawonogi, jak i na chemicz- na, czy katecholoaminy, które podobnie jak
ne elicytory reakcji obronnych. Wykazano związki fenolowe, są toksyczne dla roślino-
bowiem, iż dostarczenie NO do zranionych żernych stawonogów (FaCChini i współaut.
tkanek liści ziemniaka indukowało wytwarza- 2000; KuLma i szopa 2007; sempruCh 2008).
nie kalozy, odpowiedzialnej za zabliz
nianie W ograniczaniu skutków infekcji pato-
zranionych miejsc. Indukcji tej towarzyszył gennych i uszkodzeń powodowanych przez
wzrost ekspresji genów powiązanych z reak- roślinożerne owady uczestniczą także po-
cjÄ… na zranienie, kodujÄ…cych PAL i ekstensy- chodne amin alifatycznych i aromatycznych.
nÄ™ (parís i współaut. 2007). Kaloza, oprócz PowstajÄ… one jako amidowe poÅ‚Ä…czenia z
udziału w tolerancji roślin na zranienia, po- kwasami fenylopropenowymi (ang. hydroxy-
dobnie jak lektyny i jony wapnia, może czo- cinnamic acid amides, HCAA) i wykazują czę-
pować wiązki sitowe roślin, blokując prze- sto właściwości fitoaleksyn, fitoantycypin i/
pływ soku floemowego do miejsc żerowania lub neurotoksyn w stosunku do roślinożer-
owadów (VasConCeLos i oLiVeira 2004). We- nych stawonogów (guiLLeT i de LuCa 2006,
dług moLoi i Van der wesThuisena (2009) morTiari i współaut. 2007). Zranienie tkanek
NO uczestniczy w reakcji nadwrażliwości liści pomidora powoduje akumulację HCAA,
pszenicy na mszycÄ™ D. noxia, a jego biosyn- powiÄ…zanÄ… ze szlakami sygnalizacyjnymi JA
teza może zależeć od aktywności NR. (pearCe i współaut. 1998, Chen i współaut.
Oprócz NO rolę roślinnych molekuł sy- 2006, guiLLeT i de LuCa 2006). Ponadto, po-
gnalizacyjnych mogą spełniać azotany, a w chodne HCAA tyraminy mogą także konden-
niektórych przypadkach także jony amonowe sować w obrębie ścian komórkowych, stwa-
NH4+ (sTarCK 2006). Jony NO- uczestniczÄ… w rzajÄ…c dodatkowÄ… barierÄ™ mechanicznÄ…, chro-
3
regulacji metabolizmu związków azotowych niącą rośliny przed wnikaniem patogenów i
i cukrowców u rzodkiewnika pospolitego atakiem roślinożernych owadów (FaCChini
(Arabidopsis thaliana L.), indukujÄ…c bÄ…dz
1998).
wyciszając ekspresję prawie 600 genów. Jed-
ALKALOIDY
nak ich rola w interakcjach między roślino-
żercami i ich roślinami żywicielskimi nie zo- Alkaloidy stanowią bardzo liczną grupę
stała dotychczas wyjaśniona. ponad 10 000 zróżnicowanych strukturalnie
biomolekuł. Ich wspólną cechą jat obecność
AMINY
azotu, związanego w różnego typu pierście-
W omawianych interakcjach ważną rolę niach heterocyklicznych (LeszCzyńsKi 2001).
odgrywają poliaminy, czyli aminy alifatycz- Większość alkaloidów wykazuje aktywność
ne, np. putrescyna, spermidyna, spermina, biologiczną, dzięki której mogą pełnić funk-
Cezary sempruCh
204
cje regulatorów wzrostu, repelentów lub pirolizydynowe (ang. insect pirrolizidine al-
deterentów dla roślinożernych owadów kaloids), które są prekursorami biosyntezy
(zśH
iga i współaut. 1988, berLandier 1996). feromonu  hydroksydanaidalu. Ponadto, że-
Przykładowo, akrydyna, kwas arystolochowy, rujące na kapuście chrząszcze z gatunku Epi-
atropina, berberyna, kofeina, nikotyna, sko- lachna paenulata German (Koleoptera: Coc-
polamina, sparteina i strychnina sÄ… deteren- cinellidae), wykorzystujÄ… do obrony przed
tami w stosunku do larw brudnicy niepar- drapieżcami mieszaninę piperydyny, homo-
ki (Lymantria dispar L.), a ich toksyczność tropanu i alkaloidów pirolizydynowych (Ca-
wzrasta wraz ze wzrostem stężenia (shieLds marano i współaut. 2009).
i współaut. 2008). domínguez i współaut.
ZWI
ZKI CYJANOGENNE
(2008) stwierdzili, że alkaloidy pirolizydyno-
we, występujące w tkankach niektórych ga- Cyjanowodór (HCN) może chronić rośli-
tunków roślin z rodziny ogórecznikowatych ny przed fitofagami, a zwłaszcza przed ro-
(Boraginaceae) i astrowatych (Asteraceae), ślinożernymi owadami dzięki zdolności do
odznaczały się właściwościami deterentny- hamowania aktywności oksydazy cytochro-
mi w stosunku do sówki bawełnówki egip- mowej oraz innych enzymów zawierających
skiej (Spodoptera littoralis Boisduval), stonki metale (siegień 2007). Rośliny, uwalniające
ziemniaczanej oraz mszycy brzoskwiniowej i ponad 20 mg HCN na 100 g świeżej masy
czeremchowo-zbożowej. uważane są za trujące (LeszCzyńsKi 2001).
W tkankach tytoniu, akumulacja nikoty- Zdolność do cyjanogenezy, czyli uwalniania
ny i innych alkaloidów jest dodatnio skore- cyjanowodoru, posiada ponad 2650 gatun-
lowana z wytwarzaniem etylenu (nugroho ków należących do 550 rodzajów i 130 ro-
i współaut. 2002), który należy do związ- dzin, niektóre szczepy bakterii i ponad 30
ków sygnalizacyjnych, zapoczątkowujących gatunków grzybów (LeszCzyńsKi 2001, maLi-
kaskady reakcji obronnych roślin przeciw- nowsKi 2008). Podstawowym z
ródłem HCN
ko patogenom i roślinożercom. Z kolei es- w tkankach roślin są glikozydy cyjanogenne,
try metylowe kwasu jasmonowego (MeJA), a rzadziej lipidy cyjanogenne, glioksalan lub
jako substancje sygnalizacyjne zaangażowana hydroksyloamina. Niewielkie ilości cyjanowo-
w reakcje obronne roślin na atak roślino- doru mogą także powstawać podczas syntezy
żerców, regulują u Lolium arundinaceum etylenu z kwasu 1-amino-cyklopropano-1-k-
Schreb. ekspresjÄ™ genu LolC, odpowiedzial- arboksylowego. Glikozydy cyjanogenne, takie
nego za biosyntezę alkaloidów lolinowych jak: amigdalina i prunasyna, są klasyfikowane
(simons i współaut. 2008). W tkankach jęcz- są jako fitoantycypiny. Są one syntetyzowane
mienia, pod wpływem JA, indukowana była z waliny, izoleucyny, leucyny, fenyloalaniny,
natomiast ekspresja genu MT, kodujÄ…cego O- tyrozyny i 2-cyklopentenyloglicyny z udzia-
metylotransferazę, zaangażowaną w biosynte- łem kompleksu multienzymatycznego, złożo-
zę alkaloidów indolowych (Larsson i współ- nego m.in. cytochromu P450 i UDPG-gluko-
aut. 2006). zylotransferazy (moranT i współaut. 2008).
W wyniku koewolucji, roślinożerne owa- Ich rozpad do HCN zapoczątkowywany jest
dy nabyły zdolność tolerancji szkodliwych przez b-glukozydazę, a większość roślin za-
wtórnych metabolitów, występujących w wiera nieznaczne ilości wolnego HCN, po-
tkankach roślin, w stosunkowo niewielkich mimo równoczesnej obecności b-glukozydaz
stężeniach. Przykładem takiego przystoso- i glikozydów cyjanogennych (maLinowsKi
wania może być częściowa detoksykacja ko- 2008). Dopiero uszkodzenie ich tkanek, np.
niiny i g-koniceiny (alkaloidów piperydyno- przez żerujące owady, prowadzi do aktywa-
wych) przez larwy Trichoplusia ni Hübner cji procesu cyjanogenezy. RoÅ›linożercy mogÄ…
przy udziale cytochromu P450 lub deaktywa- do pewnego stopnia tolerować obecność
cja grabiny przez S. avenae, przebiegająca z glikozydów cyjanogennych w diecie, dzięki
udziałem karboksyloesterazy i S-transferazy różnym mechanizmom ich detoksykacji lub
glutationowej (CasTeLLs i berenbaum 2008, dzięki sposobowi żerowania, minimalizujące-
Cai i współaut. 2009). Znane są także przy- mu uszkodzenia tkanek roślin cyjanogennych
padki pozytywnego oddziaływania alkalo- (siegień 2007). Według urbańsKieJ i współ-
idów na adaptacje środowiskowe roślinożer- aut. (2002) mszyca czeremchowo-zbożowa
ców. edgar i współaut. (2007) zauważyli, wykorzystuje do detoksykacji HCN, genero-
że niektóre gatunki owadów posiadają zdol- wanego w uszkodzonych liściach czeremchy,
ność przekształcania roślinnych alkaloidów dwa enzymy: rodanazę (transferaza siarkowa
pirolizydynowych w tzw.  owadzie alkaloidy tiosiarczan: cyjanek), przekształcającą cyja-
Związki azotowe w interakcjach między roślinami a roślinożernymi owadami
205
nian w mniej toksyczny tiocyjanian oraz syn- zany z kaskadami reakcji sygnalizowanych
tazę b-cyjanoalaninową, włączającej HCN do przez JA, SA i etylen. W ich efekcie nastę-
puli aminokwasów. powało zwiększenie transkrypcji genów za-
angażowanych w biosyntezę wtórnych me-
GLUKOZYNOLANY
tabolitów (mewis i współaut. 2006, TexTor i
Pod względem chemicznym glukozynola- gershenzon 2009).
ny sÄ… glikozydami, zawierajÄ…cymi w czÄ…stecz-
CYKLICZNE KWASY HYDROKSAMOWE
kach atomy siarki i azotu. Występują one w
tkankach roślin należących do takich rodzin, Cykliczne kwasy hydroksamowe stano-
jak: Capparaceae, Morningaceae, Resudace- wią grupę wtórnych metabolitów hetero-
ae, Stegnospermaceae, a w szczególności cyklicznych, występujących przede wszyst-
Brassicaceae, gdzie najbardziej znanym ich kim w tkankach młodych roślin z rodziny
przedstawicielem jest synigryna (LeszCzyń- Poaceae (LeszCzyńsKi 2001). Najważniej-
sKi 2001). Szkodliwość glukozynolanów dla szymi ich przedstawicielami są: 2,4-di-
roślinożernych owadów wiąże się przede hydroksy-1,4-benzoksazyn-3-on (DIBOA),
wszystkim z ich rozkładem przebiegającym obecny w roślinach żyta i pszenżyta oraz
z udziałem myrozynazy (tioglukozydaza) i 2,4-dihydroksy-7-metoksy-1,4-benzoksazyn-
epitiospecyficznych białek, w wyniku które- 3-on (DIMBOA) występujący w kukurydzy
go uwalniane sÄ… m.in. lotne izotiocyjaniany i pszenicy. Cykliczne kwasy hydroksamowe
i nitryle, które w rezultacie dalszych prze- w tkankach roślin występują na ogół w po-
kształceń generować mogą HCN. Wytwarza- staci 2-O-b-glukozydów, które pod wpływem
nie i rozpad glukozynolanów w tkankach b-glukozydazy ulegają hydrolizie do glukozy
roślin indukowane są często uszkodzeniem i wolnych aglikonów (niemeyer 1988). Lesz-
tkanek roślinnych przez żerujące owady (Te- CzyńsKi i współaut. (1989) podają, że DIM-
xTor i gershenzon 2009), przy czym wyniki BOA już w bardzo niewielkich stężeniach
dotychczasowych badań dowodzą, że izo- odwracalnie hamuje syntezę ATP i obniża
tiocyjaniany są bardziej szkodliwe dla rośli- aktywność ATP-azy. Wyższa zawartość tego
nożerców niż nitryle (burow i wiTTsToCK związku może także hamować transport
2009). moranT i współaut. (2008) podają, elektronów w łańcuchu oddechowym rośli-
że osobniki T. ni chętniej żerowały na rośli- nożernych owadów. Według muKangany-
nach wytwarzających nitryle niż izotiocyja- ana i współaut. (2003), DIMBOA hamował
niany, a larwy bielinka rzepnika (Pieris ra- aktywność esterazy i transferazy glutationo-
pae L.) neutralizowały izotiocyjaniany prze- wej w tkankach R. padi.. Z drugiej strony
kształcając je w nitryle. W przypadku inte- żerowanie mszyc zbożowych z gatunków R.
rakcji między rzodkiewnikiem pospolitym a padi i S. avenae indukowało akumulację cy-
larwami P. rapae, obie wymienione grupy klicznych kwasów hydroksamowych w siew-
biomolekuł uczestniczyły zarówno w me- kach pszenic Triticum aestivum L. i Triti-
chanizmach odporności bezpośredniej jak cum uniaristatum Vis. (LeszCzyńsKi i dixon
i pośredniej, oddziaływując jako atraktanty 1990; gianoLi i niemeyer 1997, 1998). Po-
na parazytoidy z gatunku Cotesia rubecula nadto udowodniono, że wzrost zawartości
Marshall (mumm i współaut. 2008). Ponad- DIMBOA w tkankach pszenicy zwyczajnej
to wykazano, że wzrost zawartości alifatycz- jest także wywoływany przez egzogenny MJ
nych i aromatycznych glukozynolanów w (sLesaK i współaut. 2001, bLassioLLi moraLes
tkankach zaatakowanych roślin jest powią- i współaut. 2008).
PODSUMOWANIE
W związku z dynamicznym rozwojem me- lekułami azotowymi, uczestniczącymi w mo-
tod analitycznych możliwe są coraz bardziej lekularnych mechanizmach regulacji reakcji
wnikliwe badania nad rolą azotu i związków obronnych roślin. W prowadzonych bada-
azotowych w interakcjach między roślinami niach większą uwagę zwraca się na cząstecz-
i owadami roślinożernymi. Obecnie mniej ki sygnalizacyjne, kwasy nukleinowe oraz
uwagi poświęca się bezpośredniemu udzia- białka PR. Dominują zagadnienia związane
łowi azotu w kształtowaniu wartości pokar- z identyfikacją i badaniem ekspresji genów,
mowej roślin żywicielskich dla fitofagów. uczestniczących w mechanizmach odporno-
Wzrasta natomiast zainteresowanie biomo- ści konstytutywnej i indukowanej. Generują
Cezary sempruCh
206
one nowe pytania i wątpliwości, co indukuje kularnym podłożem interakcji między rośli-
dalszy, dynamiczny rozwój badań nad mole- nożercami i ich roślinami żywicielskimi.
NITROGEN COMPOUNDS IN INTERACTIONS BETWEEN PLANTS AND HERBIVOROUS INSECTS
S u m m a r y
The review is focused on role of nitrogenous deterrents and/or toxins for herbivores. At present,
plant compounds in chemical interactions between research in this area is focused on dual role of the
herbivorous insects and their host plants. Nitrogen nitrogen in plant nutritive value for herbivores and
is an important factor that limits nutritive value of its participation in molecular mechanisms of regula-
host plants for herbivores, since animal tissues con- tion plant defense against pathogens and herbivores,
tain its higher concentration. Especially important including signaling molecules, nucleic acids and PR
are such nitrogenous primary metabolites as amino proteins. The basic problems concern identification
acids, amides, proteins and some vitamins. On the and expression of genes participating in mecha-
other hand, many plants also synthesize nitrogenous nisms of constitutive and/or induced resistance.
secondary metabolites, i.e. non protein amino acids, Thus further studies on molecular background of
amines, alkaloids, cyanogenic glycosides, hydroxamic the chemical interactions between plants and her-
acids and glucosinolates, that may act as repellents, bivores are needed.
LITERATURA
arCher L. T., bynum e. d., onKen a. b., wendiT C., Cai q. n., han y., Cao y. z., hu y., zhao x., bi J.
w., 1995. Influence of water and nitrogen fertil- L., 2009. Detoxification of gramine by the cereal
izer on biology of the Russian wheat aphid (Ho- aphid Sitobion avenae. J. Chem. Ecol. 35, 320
moptera: Aphididae) on wheat. Crop. Protect. 325.
14, 165 169. Camarano s., gonzáLez a., rossini C., 2009. Biparen-
babiC b., poisson a., darwish s., LaCasse J., merKx tial endowment of endogenous defensive alka-
JaCques m., despLand e., bede J. C., 2008. Influ- loids in Epilachna paenulata. J. Chem. Ecol. 35,
ence of dietary nutritional composition on cat- 1 7.
erpillar salivary enzyme activity. J. Insect Physi- CasTeLLs e., berenbaum m. r., 2008. Resistance of the
ol. 54, 286 296. generalist moth Trichplusia ni (Noctuidae) to a
banerJee T. K., rayChundhuri d., 1987. Correlation novel chemical defense in the invasive plant Co-
of nutritional changes with the reproductive nium maculatum. Chemoecology 18, 11 18.
potential of Aphis gossypi Glover on egg plants. Chen h., Jones d. a., howe g. a., 2006: Constitutive
Proc. Indian Acad. Sci. Anim. Sci. 3, 239 244. activation of the jasmonate signaling pathway
berLandier F. a., 1996. Alkaloid level in narrow enhances the production of secondary metaboli-
leafed lupin, Lupinus angustifolius, influenced tes in tomato. FEBS Lett. 580, 2540 2546.
green peach aphid reproductive performance. CiepieLa a. p. sempruCh C., 1993. Zmiany w zawar-
Entomol. Exp. Appl. 79, 19 24. tości wolnych aminokwasów i azotu rozpusz-
bi J. L., baLLmer g. r., hendrix d. L., henneberry T. czalnego w kłosach wybranych odmian pszeni-
J., TosCano n. C., 2001. Effect of cotton nitrogen cy ozimej wywołane żerowaniem mszycy zbo-
fertilization on Bemisia argentifolii population żowej. Zesz. Nauk. WSRP w Siedlcach, Ser. Nauki
and honeydew production. Entomol. Exp. Appl. Przyrodnicze 34, 117 129.
99, 25 36. CiepieLa a. p., sempruCh C., 1999. Effect of L-3,4-dihy-
bLassioLLi moraLes m. C., birKeTT m. a., gordon droxyphenylalanine, ornithine and g-aminobu-
weeKs r., smarT L. e., marTin J. L., pye b. J., tyric acid on winter wheat resistance to grain
bromiLow r., piCKeTT J. a., 2008. cis-Jasmonate aphid. J. Appl. Entomol. 123, 285 288.
induced accumulation of defense compounds in CiepieLa a. p., sempruCh C. 2000. Udział różnych
wheat, Triticum aestivum. Phytochemistry 69, form azotu w odporności konstytucyjnej pszen-
9 17. żyta jarego na mszycę zbożową. Zesz. Biol. WSP
brodbeCK b. V., sTaVisKy J., Funderburg J. e., an- Kielce 10, 81 90
dersen p. C., oLson s. m., 2001. Flower nitrogen CoLLebaTCh g., easT p., Cooper p., 2001. Preliminary
status and populations of Frankliniella occiden- characterization of digestive proteases of the
talis feeding on Lycopersycion esculentum. Ento- green mired, Creontiades dilutus (Hemiptera,
mol. Exp. Appl. 99, 165 172. Miridae). Insect Bioch. Mol. Biol. 31, 415 423.
burges e. p. J., phiLip b. a., ChrisTeLer J. T., page ConsTabeL p. C., yip L., ryan C. a., 1998. Prosystem-
n. e. m., marshaLL r. K., wohLers m. w., 2008. in from potato, black nightshade, and bell pep-
Tri-tropic effects of transgenic insect-resistant per: primary structure and biological activity of
tobacco expressing a protease inhibitor or bio- predicted systemin polypeptides. Plant Mol. Biol.
tin-binding protein on adults of the predatory 36, 55 62.
carabid beetle Ctenognathus novaezelandiae. J. CraFTs brandner s. J., 2002. Plant nitrogen status
Insect Physiol. 54, 518 528. rapidly alters amino acid metabolism and ex-
burow m., wiTTsToCK u., 2009. Regulation and traction in Bemisia tabaci. J. Insect Physiol. 48,
function of specifier proteins in plants. Phyto- 33 41.
chem. Rev. 8, 87 99. daLe C., moran n. a., 2006. Molecular interactions
byCzKowsKi b., maCioszeK V. K., KononowiCz a. K., between bacterial symbionts and their hosts.
2009. Roślinne białka PR w odpowiedzi obron- Cell 126, 453 465.
nej na atak przez grzyby nekrotroficzne. Post. darwish s. a., pan L., ide C., bede J. C., 2008. Cat-
Biol. Kom. 36, 121 134. erpillar-specific gene expression in the legume,
Związki azotowe w interakcjach między roślinami a roślinożernymi owadami
207
Medicago truncatula. Plant Mol. Biol. Rep. 26, Myzus persicae on potato. Entomol. Exp. Appl.
12 31. 43, 297 300.
dixon a.F.g., 1971. The life-cycle and host preferenc- Joern a., behmer s., 1997. Importance of dietary ni-
es of the bird cherry-oat aphid Rhopalosiphum trogen and carbohydrates to survival, growth,
padi and their bearing on the theories of host and reproduction in adults of the grasshopper
alternation in aphids. Ann. Appl. Biol. 68, 147 Ageneotettix deorum (Orthoptera: Acridiae).
153. Oecologia 112, 201 208.
domíngez d. m., reina m., sanTos-guerra a., san- Jones m. e., paine T. d., 2006. Detecting changes in
Tana o., aguLLó T., López-baLboa C., gonzaLez- insect herbivore communities along a pollution
CoLoma a., 2008. Pyrrolizidine alkaloids from gradient. Environ. Pollution 143, 377 387.
Canarian endemic plants and their biological Jones m. e., paine T. d., Fenn m. e., 2008. The effect
effect. Bioch. System. Ecol. 36, 153 166. of nitrogen addition on oak foliage and herbi-
dougLas a. e., 2006. Phloem-sap feeding by ani- vore communities at sites with high and low
mals: problems and solutions. J. Exp. Bot. 57, atmospheric pollution. Environ. Pollution 151,
747 754. 434 442.
dougLas a. e., 2007. Symbiotic microorganisms: un- KaaKeh w., pFeiFFer d. g., marini r. p., 1992. Com-
tapped resources for insect pest control. Trends bined effects of spirea aphid (Homoptera: Aphi-
Biotech. 25, 338 342. didae) and nitrogen fertilization on net photo-
doweLL r.V., sTeinberg b., 1990. Influence of host synthesis, total chlorophyll content, and green-
plant characteristics and nitrogen fertilization ness of apple leaves. J. Econ. Ent. 85, 939 946.
on development and survival of immaturate KuLma a., szopa J., 2007. Catecholoamines are ac-
citrus blackfly, Aleurocanthus woglumi Ashby tive compounds in plants. Plant Sci. 172, 433
(Hom., Aleyrodidae). J. Appl. Ent. 109, 113 119. 440.
edgar J.a., boppré m., KauFmann e., 2007. Insect Kusano T., yamaguChi K., barberiCh T., TaKahashi
synthesized retronecine ester alkaloids: Pre- y. 2007. Advances in polyamine research in
cursor of the common arctiine (Lepidoptera) 2007. J. Plant Res. 120, 345 350.
pheromone hydroxydanaidal. J. Chem. Ecol. 33, Kusano T., berberiCh T., TaTeda C., TKahashi y.,
2266 2280. 2008. Polyamines: essential factors for growth
FaCChini p. J., 1998. Temporal correlation of tyra- and survival. Planta 228, 367 381.
mine metabolism with alkaloid and amide bio- Larsson K. a. e., zeTTerLund i., deLp g., Jonsson L.
synthesis in elicited opium poppy cell cultures. m. V., 2006. N-methyltransferase involved in gra-
Phytochemistry 49, 481 490. mine biosynthesis in barley: Cloning and char-
FaCChini p. J., hubner-aLLanaCh K. L., Tari L. w., acterization. Phytochemistry 67, 2002 2008.
2000. Plant aromatic L-amino acid decarboxyla- Lawrens s. d., noVaK n. g., Ju C. J. T., CooKe J. e.
ses: evolution, biochemistry, regulation and me- K., 2008. Potato, Solanum tuberosum, defense
tabolic engineering applications. Phytochemistry against Colorado potato beetle, Leptinotarsa de-
54, 121 138 cemlineata (Say): Microarray gene expression
Fernie A. R., 2007. The future of metabolic phyto- profiling of potato by Colorado potato beetle
chemistry: larger number of metabolites, higher regurgitant treatment of wounded leaves. J.
resolution, greater understanding. Phytochemis- Chem. Ecol. 34, 1013 1025.
try 68, 2861 2880. LeszCzyńsKi b., 2001. Charakterystyka oddziaływań
gianoLi e., niemeyer h. m., 1997. Characteristics of środowiskowych. [W:] Wybrane zagadnienia z
hydroxamic acids induction in wheat triggered biochemii i toksykologii środowiska. Wyd. Aka-
by aphid infestation. J. Chem. Ecol. 23, 2695 demii Podlaskiej, Siedlce 105 155.
2705. LeszCzyńsKi b., dixon a. F. g., 1990. Resistance of ce-
gianoLi e., niemeyer h. m., 1998. Allocation of her- reals to aphids: Interaction between hydroxamic
bivory-induced hydroxamic acids in the wild acids and aphid Sitobion avenae (Homoptera:
wheat Triticum uniaristatum. Chemoecology 8, Aphididae). Ann. Appl. Biol. 117, 21 30.
19 23. LeszCzyńsKi b., wrighT L. C., bąKowsKi T., 1989. Ef-
gniazdowsKa a., 2004. Rola tlenku azotu w metabo- fect of secondary plant substances on winter
lizmie komórki roślinnej. Kosmos 53, 343 353. wheat resistance to grain aphid. Entomol. Exp.
goggin F. L., 2007. Plant aphid interactions: molec- Appl. 52, 135 139.
ular and ecological perspectives. Cur. Opinion maLinowsKi h., 2008. Mechanizmy obronne roślin
Plant Biol. 10, 399 408. drzewiastych przed szkodliwymi owadami.
guiLLeT g., de LuCa V., 2006. Wound inducible bio- Progress Plant Protect. 48, 25 33.
synthesis of phytoalexin hydroxycinnamic acid meVi sChuTz J., erhardT a., 2003. Larval nutrition
amides of tyramine in tryptophan and tyrosine affects female nectar amino acid preference in
decarboxylase transgenic tobacco lines. Plant the map butterfly (Araschnia levana). Ecology
Physiol. 137, 692 699. 84, 2788.
harreViJn p., 1970. Reproduction of the aphid My- mewis i., ToKuhisa J. g., sChuLz J. C., appeL h. m.,
zus persicae related to the mineral nutrition of uLriChs C., garshenzon J., 2006. Gene expres-
potato plants. Entomol. Exp. Appl. 13, 307 319. sion and glucosinolate accumulation in Arabi-
heiL m., 2009. Damaged-self recognition in plant dopsis thaliana in response to generalist and
herbivore defence. Trends Plant Sci. 14, 356 specialist herbivores of different feeding guilds
363. and the role of defense signaling pathways. Phy-
hoLLisTer b., muLLin C. a., 1998. Behavioral and tochemistry 67, 2450 2462.
electrophysiological dose-response relationships miJasaKa s. C., hansen J. d., mCdonaLd T. g., FuKu-
in adult western corn rootworm (Diabrotica moTo g. K., 2007. Effect of nitrogen and potas-
virgifera LeConte) for host pollen amino acids. sium in kikuyu grass on feeding by yellow sug-
J. Insect Physiol. 44, 463 470. arcane aphid. Crop. Protect. 26, 511 517.
hureJ m., 1990. Wpływ nawożenia mineralnego na moLoi m.J., Van der wesThuisen a.J., 2009. Involve-
mszyce. Ochr. Rośl. 10, 7 10. ment of nitric oxide during the Russian wheat
Jansson r. K., eLLioTT g. C., smoLowiTz z., CoLe r. aphid resistance. South African J. Bot. 75, 412.
h., 1987. Influence of cultivar maturity time moraLes m., perFeCTo i., Ferguson b., 2001. Tradi-
and foliar nitrogen on population growth of tional fertilization and its effect on corn insect
Cezary sempruCh
208
populations in the Guatemalan highlands. Agic. sempruCh C., 2009. Znaczenie aminokwasów w in-
Ecosyst. Environ. 84, 145 155. terakcjach mszyce rośliny żywicielskie. Post.
moran n. a., 2006. Symbiosis. Cur. Biol. 16, 866 Nauk Rol. 338, 89 101.
871. sempruCh C., CiepieLa a. p., 1998. Free amino acids
moranT a. V., JÅ‚rgensen K., JÅ‚rgensen C., paqueTTe of winter triticale ears settled by grain aphid.
s. m., sánChez pérez r., mÅ‚LLer b. r., baK s., Aphids and Other Homopterous Insects 6, 55
2008. b-glucosidases as detonators of plant 62.
chemical defense. Phytochemistry 69, 1795 sempruCh C., CiepieLa a. p., 1999. The role of nitro-
1813. gen and soluble carbohydrates in the interac-
morTiari m. r., Cunha a. o. s., Ferreira L. b., Fer- tions between selected species of winter cereals,
reira dos sanTos w., 2007. Neurotoxins from and grain aphid (Sitobion avenae (F.), Homop-
invertebrates as anticonvulsants: from basic tera: Aphididae). Ann. Agricult. Sci., Ser. E, Plant
research to therapeutic application. Pharmacol. Prot. 28, 29 35
Therap. 114, 171 183. sempruCh C., CiepieLa a. p., 2002. Changes in con-
muKanganyana s., Figyeroa C. C., hasLer J. a., nie- tent and amino acids composition of protein
meyer h. m., 2003. Effect of DIMBOA on detoxi- of winter triticale selected cultivars caused by
fication enzymes of the aphid Rhopalosiphum grain aphid feeding. J. Plant Protec. Res. 1, 37
padi (Homoptera: Aphididae). J. Insect, Physiol. 44.
49, 223 229. sempruCh C., sTarCzewsKi J., CiepieLa a. p., 2004. Li-
mumm r., burow m., buKowinszKine Kiss g., Kazan- czebność mszyc zbożowych na pszenżycie ozi-
zidou e., wiTTsToCK u., diCKe m., gershenzon J., mym uprawianym w warunkach zróżnicowa-
2008. Formation of simple nitriles upon gluco- nego nawożenia azotowego. Ann. UMCS, Sec. E
sinolate hydrolysis affect direct and indirect de- 59, 1771 1778.
fense against specialist herbivore, Pieris rapae. sempruCh C., CiepieLa a. p., zawadzKa w., FrańCzuK
J. Chem. Ecol. 34, 1311 1321. a., 2007. The activity of nitrate reductase and
narVáez-Vásquez J., orozCo-Cárdenas m., ryan C.a. nitrite reductase in winter triticale cultivars
2007. Systemic wound signaling in tomato with different susceptibility to cereal aphids.
leaves is cooperatively regulated by systemin Pestycydy 1 2, 47 54.
and hydroxyproline-rich glycopeptide signals. sempruCh C., LeszCzyńsKi b., ChrzanowsKi g., KoziK
Plant Mol. Biol. 65, 711 718. a., 2009. The influence of selected plant poly-
niemeyer h.m., 1988. Hydroxamic acids (4-hydroxy- amines on feeding and survival of grain aphid
1,4-benzoxazin-3-ones, defnce chemicals from (Sitobion avenae F.). Pestycydy (w druku).
Graminae. Phytochemistry 27, 3349 3357. shieLds V. d. C., smiTh K. p., arnoLd n. s., gordon
nugroho L. h., peLTenburg-Looman a. m. g., de Vos i. m., show T. e., waranCh d., 2008. The effect
h., Verberne C., VerpoorTe r., 2002. Nicotine of varying alkaloid concentrations on the feed-
and related alkaloids accumulation in consti- ing behavior of gypsy moth larvae, Lymantria
tutive salicylic acid producing tobacco plants. dispar (L.) (Lepidoptera: Lymantridae). Arthro-
Plant Sci. 162, 575 581. pod Plant Interact. 2, 101 107.
parís r., LamaTTina L., CasaLongué C. a., 2007. Ni- siegiÅ„ i., 2007. Cyjanogeneza u roÅ›lin i jej efektyw-
tric oxide promotes the wound-healing response ność w ochronie roślin przed atakiem roślino-
of potato leaflets. Plant Physiol. Biochem. 45, żerców i patogenów. Kosmos 56, 274 275.
80 86 siLFVer T., roininen h., oKsanen e., rousi m., 2009.
pearCe g., marChand p. a., griswoLd J., Lewis n. Genetic and environmental determinants of sil-
g., ryan C. a., 1998. Accumulation of feruloyl- ver birch growth and herbivore resistance. For-
tyramine and p-coumaroyltyramine in tomato est Ecol. Menag. 257, 2145 2149.
leaves in response to wounding. Phytochemistry simons L., buLTman T. L., suLLiVan T. J., 2008. Effects
47, 659 664. of methyl jasmonate and an endophytic fun-
pennings s. C., simpson J. C., 2008. Like herbivores, gus on plant resistance to insect herbivores. J.
parasitic plants are limited by host nitrogen Chem. Ecol. 34, 1511 1517.
content. Plant Ecol. 196, 245 250. sLesaK e., sLesaK m., gabryÅ› b., 2001. Effect of meth-
raJu s., JayaLaKhsmi s. K., sreeramuLu K., 2009. Dif- yl jasmonate an hydroxamic acids content,
ferential elicitation of proteases and protease protease activity, and bird cherry-oat aphid
inhibitors in two different genotypes of chickpea Rhopalosiphum padi (L.) probing behavior. J.
(Cicer arietinum) by salicylic acid and sperm- Chem. Ecol. 27, 2529 2543.
ine. J. Plant Physiol. 166, 1015 1022. sprawKa i., 2008. Toxicity of phytohemagglutinin
rasmann s., agraVaL a. a., 2009. Plant defense (PHA) from Phaseolus vulgaris L., to the bird
against herbivory: progress in identifying syn- cherry oat aphid (Rhopalosiphum padi L.). Pe-
ergism, redundancy, and antagonism between sticides 3 4, 101 108.
resistance traits. Cur. Opinion Plant Biol. 12, sTarCK z., 2006. Różnorodne funkcje węgla i azotu
473 478. w roślinach. Kosmos, 55, 243 257.
sandsTröm J., moran n., 1999. How nutritionally TexTor s., garshenzon J., 2009. Herbivore induction
imbalanced is phloem sap for aphids? Ent. Exp. of the glucosinolate-myrosinase defense system:
Appl. 91, 203 210. major trends, biochemical bases and ecological
sChüTz K., bonKowsKi m., sCheu s., 2008. Effects of significance. Phytochem. Rev. 8, 149 170.
Collembola and fertilizers on plant performance Throop h. L., Lerdau m. T., 2004. Effects of nitrogen
(Triticum aestivum) and aphid reproduction deposition on insect herbivory: implications for
(Rhopalosiphum padi). Basic Appl. Ecol. 9, 182 community and ecosystem processes. Ecosystem
188. 7, 109 133.
seaLs J., maThys J., de ConinK b. m. a., Cammue b. urbańsKa a., niraz s., 1990. Anatomiczne i bioche-
p. a., boLLe m. F. C., 2008. Plant pathogenesis miczne aspekty żerowania mszyc zbożowych.
related (PR) proteins: a fokus on PR peptides. Zesz. Prob. Post. Nauk Rol. 392, 200 213.
Plant Physiol. Bioch. 46, 941 950. urbańsKa a., LeszCzyńsKi b., maToK h., dixon a. F.
sempruCh C., 2008. Znaczenie amin alifatycznych i g., 2002. Cyanide detoxifying enzymes of bird
aromatycznych w reakcjach obronnych roślin cherry-oat aphid. EJPAU 5, Issue 2 (http://www.
przeciwko patogenom. Post. Nauk Rol. 334, 17 ejpau.media.pl/volume5/issue2/biology/art 01.
33. html).
Związki azotowe w interakcjach między roślinami a roślinożernymi owadami
209
VasConCeLos i. m., oLiVeira J. T. a., 2004. Antinu- max) leaves of different ages and grown under
tritional properties of plant lectins. Toxicon 44, elevated CO2. Oecologia 161, 35 41.
385 403. zhao L. y., Chen J. L., Cheng d. F., sun J. r., Liu y.,
waLLer F., muKherJee K., deshmuKh s. d., aChaTz b., Tian z., 2009. Biochemical and molecular char-
sharma m., sChäFer p., KogeL K. h., 2008. Sys- acterization of Sitobion avenae-induced wheat
temic and local modulation of plant responses defense responses. Crop Prot. 28, 435 442.
by Pirifomospora indica and related Sebacina- zhou x., CarTer n., 1992. Effect of temperature,
les species. J. Plant Physiol. 165, 60 70. feeding position and crop growth stage on pop-
wang J. w., zheng L. p., wu J. y., Tan r. x., 2006. ulation dynamic of the rose-grain aphid, Meto-
Involvement of nitric oxide in oxidative burst, polophium dirhodum (Hemiptera: Aphididae).
phenylalanine ammonia-lyase activation and Ann. Appl. Biol. 121, 27 37.
Taxol production induced by low-energy ultra- złoTeK u., wóJCiK w., 2007. Wybrane aspekty na-
sound in Taxus yunnanensis cell suspension bywania u roślin odporności typu SAR. Acta Sci.
cultures. Nitric Oxide 15, 351 358. Pol. ser. Biotechnologia 6, 3 12
wearing C. h., 1972. Responses of Myzus persicae zograFou e. n., TsiropouLos g. J., margariTis L. h.,
and Bravicoryne brassicae to leaf age and wa- 1998. Survival, fecundity and fertility of Bac-
ter stress in Brussels sprout grown in pots. Ento- trocera oleae, as affected by amino acid ana-
mol. Exp. Appl. 15, 61 80. logues. Ent. Exp. Appl. 87, 125 132.
wiLKinson T. L., dougLas a. e., 2003. Phloem amino zśH
iga g. e., Varanda e. m., Corurea L. J., 1988.
acids and the host plant range of the polypha- Effect of gramine on the feeding of the aphids
gous aphid, Aphis fabae. Ent. Exp. Appl. 106, Shizaphis graminum and Rhopalosiphum padi.
103 13. Entomol. Exp. Appl. 47, 161 165.
zaVaLa J. a., CasTeeL C. L., nabiTy p. d., berenbaum ŻurańsKa J., Kordan b., śLedz
d., 1994. Badania
m. r., deLuCia e. h., 2009. Role of cysteine pro- nad występowaniem mszyc (Homoptera, Aphi-
teinase inhibitors in preference of Japanese didae) na trawach nasiennych. Pol. Pismo Ent.
beetles (Popillia japonica) for soybean (Glycine 63, 369 378.