Prace poglÄ…dowe
Nosema ceranae in honeybee (Apis Nosema ceranae w rodzinach pszczoły
mellifera) colonies
miodnej
Gajda A., Laboratory of Bee Diseases, Department
of Pathology and Veterinary Diagnostics, Faculty
of Veterinary Medicine, Warsaw University of Life Anna Gajda
Sciences  SGGW
z Pracowni Chorób Owadów Użytkowych Katedry Patologii i Diagnostyki Weterynaryjnej
Nosema ceranae is a new emergent protozoan parasite Wydziału Medycyny Weterynaryjnej w Warszawie
of Apis mellifera, which seems to be more pathogenic
than Nosema apis. In Poland this parasite has been często stają się wrotami wnikania wirusów nabłonka i prowadzi do nieodwracalnych
present since, at least, 1995 and now is an agent of pszczelich, takich jak: wirus choroby czar- uszkodzeń przewodu pokarmowego (8).
very prevalent honeybee infection. It was found as nych mateczników, wirus Y pszczół i wi- We wszystkich zarażonych komórkach na-
one of most probable causes of bee colonies collapse rus włókienkowy. Pogarszają one znacznie błonka jelita pojawiają się zmiany patolo-
world wide. OIE Terrestrial Manual describes a few przebieg choroby. Bardzo chore pszczo- gicznie, zaznacza siÄ™ zwyrodnienie oraz
diagnostic metods: simple nonquantitative, standar- ły zamierają wczesną wiosną, zanim wy- rozległa liza komórek  w efekcie komór-
ized quantitative, and a method which distinguishes chowają nowe, młode pszczoły, dlatego ki nabłonka są uszkodzone lub obumarłe.
Nosema ceranae from Nosema apis. Control of nose- w tym okresie dochodzi do ginięcia ro- Prowadzi to do wczesnej śmierci pszczo-
mosis in honeybee colonies in Europe mainly depends dzin. Na wiosnę można również zaobser- ły  już ósmego dnia od zarażenia, pod-
on hygienic management practices. wować pobrudzenie kałem plastrów lub czas gdy przy zarażeniu N. apis długość
przedniej ściany ula, co określane jest jako życia pszczół może być skrócona o po-
Keywords: Nosema ceranae, Apis mellifera, nosemo- biegunka. Słabsze zarażenie rodzin powo- łowę, a według niektórych autorów po-
sis, signs, diagnosis, control. duje jedynie ograniczenie produkcyjności. zostaje niezmieniona. Śmierć jest wyni-
W okresie póz
nej wiosny i lata stopień za- kiem powstałego w organizmie stanu głodu
rażenia spada. Bardziej szczegółowe infor- prowadzącego do stresu energetycznego.
osemoza pszczół (nosemosis apium) macje dotyczące N. apis zostały opisane Z głodowaniem tym ściśle związane jest
Nznana jest dobrze pszczelarzom, przez TopolskÄ… i Hartwig (3). rozprzestrzenianie siÄ™ choroby wewnÄ…trz
a także lekarzom weterynarii, jako choro- rodziny. Pszczoły głodne szukają kontak-
ba pszczoły miodnej (Apis mellifera) po- Zarażenie pszczół przez Nosema ceranae tu z innymi osobnikami, które potencjalnie
wodowana przez wewnątrzkomórkowe podzielą się z nimi pokarmem. Kontakty
pasożyty gatunku Nosema apis (Eucary- W 2005 r. po raz pierwszy stwierdzono takie znacznie przyspieszają rozprzestrze-
ota, Fungi, Microsporea). Obecnie znacz- u Apis mellifera naturalne zarażenie przez nianie się spor między pszczołami.
nie większy problem w pasiekach europej- Nosema ceranae. Wkrótce okazało się, że Najnowsze badania wykazują (9), że N.
skich stanowi nowy pasożyt z rodzaju No- ten nowy pasożyt, pochodzący od wystę- ceranae wykształciła lepsze mechanizmy
sema, tzn. Nosema ceranae. pującej w Azji pszczoły wschodniej (Apis adaptacji do temperatury otoczenia niż N.
cerana) był już wcześniej obecny w rodzi- apis. W skrajnych dla rozwoju tego paso-
Zarażenie pszczół przez Nosema apis nach pszczoÅ‚y miodnej (4), jednak zaraże- żyta temperaturach (25 i 37°C) N. ceranae
nie nie było diagnozowane. W Polsce po potrafi zamknąć cykl życiowy, podczas gdy
W środowisku zewnętrznym Nosema apis raz pierwszy został stwierdzony w 2006 r., u N. apis zostaje on zahamowany. W tem-
wystÄ™puje w postaci spor, natomiast postać ale badanie próbek zebranych w 1995 r. wy- peraturze optymalnej natomiast (33°C) N.
wegetatywna występuje wyłącznie w orga- kazało, że już wtedy występował w rodzi- ceranae jest w stanie zniszczyć 2 3 razy
nizmie pszczoły. Pasożyty te atakują zarów- nach pszczelich (5). Obecnie N. ceranae więcej komórek niż N. apis, co jasno do-
no robotnice i trutnie, jak i matkę (mat- jest bardziej rozpowszechniony w Euro- wodzi większej patogenności tej pierwszej.
ka otrzymuje spory wraz z pokarmem od pie niż N. apis. Jednocześnie N. ceranae powoduje chorobę
karmicielek). Do zarażenia dochodzi per Nosema ceranae jest bardziej patogen- trwającą cały rok, natomiast choroba po-
os, z pokarmem oraz wodą zawierającymi ny dla A. mellifera niż N. apis. W Hiszpa- wodowana przez N. apis zanika w ciepłych
spory. Warunki fizykochemiczne panują- nii stwierdzony był jako główna przyczyna miesiącach. Przy zarażeniu N. ceranae nie
ce w jelicie środkowym pszczoły pozwa- zamierania rodzin pszczelich w komercyj- obserwuje się jednak biegunki, która wy-
lają sporom kiełkować. Wypuszczają one nych pasiekach (6). Duża szkodliwość pa- stępuje przy zarażeniu N. apis, dlatego no-
nić biegunową, przez którą do wnętrza sożyta dla pszczoły miodnej wynika z sze- semoza ta zwana jest  suchą .
komórki nabłonka jelita środkowego wni- regu czynników. Cykl rozwojowy N. cera- Oznaki choroby nie są widoczne do-
ka postać wegetatywna pasożyta (1). Tam nae trwa jedynie 3 dni (N. apis  5 dni). póki matka jest w stanie wyrównać stra-
następuje namnażanie oraz dojrzewanie. Aby doszło do rozwoju choroby, wystar- ty pszczół poprzez intensywne składanie
Nowo powstałe spory po zniszczeniu ko- czy jedna zarażona komórka nabłonka je- jaj  czerwienie. Po długim okresie bra-
mórki nabłonka przedostają się do świa- lita, przy czym nie jest konieczne ciągłe ku objawów choroby następuje gwałtow-
tła jelita. Wraz z kałem wydalane są na ze- pobieranie spor przez pszczołę, wystar- ny spadek liczebności pszczół w rodzinie.
wnątrz. W jelicie środkowym odbywa się czy jednorazowa dawka spor. Pszczoły często giną poza ulem, co, jak
trawienie i wchłanianie pokarmu, dlatego Meana (7) donosi, iż z jednej zarażonej uważają naukowcy z USA, może być wy-
zniszczenie komórek nabłonka prowadzi komórki nabłonka jelita środkowego już po nikiem tego, że pszczoły chore mają gor-
do upośledzenia tych procesów. Długość 3 dniach inwazja potrafi się rozprzestrze- szą pamięć oraz podejmują większe ryzy-
życia pszczół może być skrócona, ograni- nić na wszystkie pozostałe komórki na- ko w poszukiwaniu pokarmu, ponieważ
czone jest wytwarzanie mleczka gardzie- błonka. Namnażanie pasożyta zachodzi odczuwają głód (10). Udowodniono, że
lowego służącego do karmienia larw, pro- nie tylko w komórkach nabłonka palisado- procent zarażonych pszczół w przypadku
dukcja wosku oraz miodu (2). Siła rodzi- wego, ale także w komórkach krypt rege- N. ceranae jest znacznie wyższy niż przy
ny maleje. Uszkodzenia nabłonka jelita neracyjnych, co uniemożliwia regenerację nosemozie powodowanej przez N. apis.
Życie Weterynaryjne " 2010 " 85(2)
140
Prace poglÄ…dowe
Tabela 1. Przebieg zarażenia N. ceranae w rodzinie pszczoły miodnej (4)
Pora roku Wiosna  wczesna jesień Póz
na jesień  zima Kolejna wiosna  lato Jesień  wiosna
faza choroby faza bezobjawowa faza wyrównywania siły fałszywe ozdrowienie depopulacja
Zmiany w liczbie pszczół pszczoły w normalnej ilości pszczoły w normalnej ilości bardzo dużo pszczół pozostaje garstka pszczół z matką
zwiększona ilość czerwiu prawie każda ramka
Zmiany w ilości czerwiu czerw w normalnej ilości obecna nieduża ilość czerwiu
w stosunku do pory roku pełna czerwiu
mimo znacznej siły rodziny
Inne cechy choroby brak objawów choroby matka czerwi w zimie obecne zapasy pokarmu
pszczoły się nie roją
Procent zarażonych zbieraczek <65% e"65% <65% e"65%
Procent zarażonych pszczół
<40% <40% <40% e"40%
w ulu
>106 jesieniÄ…
Liczba spor na pszczołę <106 >106 <106
16 26 wiosnÄ…
Tę samą prawidłowość zaobserwowano zbieraczek jest zarażonych, a liczba spor na w kraju zginęło około 15,3% rodzin pszcze-
w przypadku jednoczesnego zarażenia pszczołę przekracza 106), natomiast, jeśli lich. Wówczas w 32% badanych pasiek,
pszczół obu gatunkami Nosema. dojdzie do tego wiosną, liczba spor oraz z których nadesłano do badania pszczo-
procent zarażonych pszczół będzie znacz- ły z zamarłych rodzin, stwierdzono sil-
Cztery fazy zarażenia N. ceranae nie niższy (w związku z dużą liczbą mło- ne i bardzo silne zarażenie Nosema spp.,
dych niezarażonych pszczół). przy czym głównie był to pasożyt N. cera-
Naukowcy hiszpańscy, którzy pierwsi wy- W efekcie często się zdarza, że rodziny, nae. Zimą 2008/2009 r., upadki były już
kryli obecność N. ceranae w Europie i do- które rozwijają się według pszczelarza nor- znacznie mniejsze (8,7%), jednak wciąż
tychczas opublikowali najwięcej prac do- malnie i są wręcz silne, zupełnie niespo- N. ceranae pozostawał jedną z głównych
tyczących tego pasożyta, wyodrębnili czte- dziewanie słabną i zamierają. Wymienione ich przyczyn. W 60% pasiek stwierdzono
ry fazy w przebiegu inwazji (6). objawy, towarzyszące utracie rodzin, są ta- wówczas ciężkie zarażenie przez Nosema
Faza 1 (tab. 1) jest bezobjawowa. Zarażo- kie jak przy zespole ginięcia rodzin pszcze- spp., z czego w 87% pasiek odnotowano
ne rodziny wyglądają podobnie jak zdrowe lich (colony collapse disorder  CCD), któ- obecność N. ceranae (12).
(przynajmniej od wiosny do wczesnej je- ry był bardzo często obserwowany w USA,
sieni). Liczba stwierdzanych spor nie prze- gdzie w ostatnich 3 latach co roku ginęło Diagnostyka zarażenia Nosema spp.
kracza 106 na pszczołę. Liczba zarażonych 30 36% rodzin pszczelich.
pszczół zbieraczek nie przekracza 65%. Opis metod diagnostycznych wydany, przez
Faza 2 została nazwana fazą wyrówny- Przebieg zarażenia N. ceranae w pasiece Światową Organizację Zdrowia Zwierząt
wania siły rodziny. Ma ona miejsce jesie-  OIE (13) w celu różnicowania zarażenia
nią i zimą, kiedy liczba czerwiu powinna Zdrowe rodziny przebywające w pobliżu N. ceranae i N. apis, zaleca łańcuchową
osiągać minimum. Jednak w chorej rodzi- chorych mogą łatwo zostać zarażone. Prócz reakcję polimerazy (PCR). W celu przy-
nie matka, chcąc wyrównać straty pszczół, tradycyjnych dróg transmisji pasożyta (ska- gotowania próbki do badania należy roze-
zaczyna intensywnie czerwić. Liczba czer- żone plastry, rabunki, miód, syrop, pyłek, trzeć 10 20 odwłoków starszych pszczół
wia jest podwyższona w stosunku do pory pierzga, błądzenie pszczół, matki z zarażo- z 10 ml wody destylowanej (PCR grade).
roku. Fakt, że faza ta ma miejsce zimą, nych hodowli) może on być również roz- Zawiesinę filtruje się i odwirowuje w 800 g
kiedy jest mało młodych, niezarażonych przestrzeniany przez samego pszczelarza przez 6 minut. Aby możliwa była ekstrak-
pszczół, może tłumaczyć, dlaczego licz- pomiędzy ulami na nieodkażonym sprzę- cja DNA, należy wywołać kiełkowanie spor
ba spor na pszczoÅ‚Ä™ oraz procent zarażo- cie oraz przez nieprzemyÅ›lane przenosze- w 200 µl Å›wieżo przygotowanego buforu
nych zbieraczek jest zawsze wyższy niż nie plastrów itp. Materiał genetyczny N. ce- (0,5M NaCl i 0,5M NaHCO3 o pH 6 osią-
w fazie 1 (e"65%). ranae stwierdzono w gruczołach gardzie- gniętym przez dodanie kwasu ortofosfo-
Faza 3 (fałszywe ozdrowienie) zaczyna lowych pszczoły, w których wytwarzane rowego). Mieszaninę należy inkubować
siÄ™ z kolejnÄ… wiosnÄ…, kiedy liczba pszczół jest mleczko pszczele sÅ‚użące do karmie- w 37°C przez 15 minut. EkstrakcjÄ™ DNA
w rodzinie szybko rośnie, a matka za- nia larw oraz wydzielina zawierająca enzy- można z łatwością przeprowadzić, używa-
czerwia prawie każdą ramkę. Duża liczba my biorące udział w powstawaniu miodu jąc rutynowych procedur lub komercyjnych
pszczół sugerowałaby, że dojdzie do ich z nektaru. Być może stwarza to dodatko- zestawów do tego przeznaczonych, takich
wyrojenia, jednak to nigdy nie następu- we drogi transmisji pasożyta z wydzieliną jak High Pure Template Preparation Kit (nr
je. Obraz mikroskopowy oraz procent za- tychże gruczołów. kat. 1796828, Roche Diagnostic).
rażonych zbieraczek przedstawia siÄ™ po- Przebieg nosemozy powodowanej przez Multiplex PCR przeprowadza siÄ™ w 50 µl
dobnie jak w fazie 1, czyli poziom zaraże- N. ceranae nie wszÄ™dzie jest równie dra- mieszaniny reakcyjnej zwierajÄ…cej: 5 µl ba-
nia jest relatywnie niewielki. styczny. W niektórych krajach Europy cho- danego DNA, 25 µl High Fidelity PCR
Faza 4   gorączka czerwienia, którą roba ta przebiega łagodnie i nie powoduje Master Mixture (nr kat.: 12140314001,
obserwujemy w fazie 3 koÅ„czy siÄ™ nagle je- tak ogromnych strat rodzin pszczelich, jak Roche Diagnostic), 0,4 µM każdego pri-
sienią lub kolejną wiosną, kiedy chora ro- w Hiszpanii (11). Jest to prawdopodobnie mera, 0,4 mM każdego dNTP, 3 mM chlor-
dzina siÄ™ osypuje. W ulu pozostaje garstka spowodowane odmiennymi warunkami ku magnezu, 0,2 mg/ml albuminy suro-
pszczół z matką i prawie nietkniętymi za- klimatycznymi w różnych częściach kon- wicy bydlęcej, 0,1% Tritonu X-100. Wa-
pasami pokarmu. Jeśli depopulacja nastą- tynentu. W Polsce jednak pasożyt ten po- runki, w jakich przebiega amplifikacja są
pi jesienią, wtedy, podobnie jak w fazie 2, woduje znaczne straty pszczół (9), tak jak następujące: wstępny krok aktywujący
stopieÅ„ zarażenia jest bardzo wysoki (e"65% na przykÅ‚ad zimÄ… 2007/2008 roku, kiedy w 94°C przez 2 minuty, nastÄ™pnie 10 cykli
Życie Weterynaryjne " 2010 " 85(2)
141
Prace poglÄ…dowe
metodzie jest zbyt niska. Hiszpańscy ba-
dacze zalecajÄ…, aby do oceny stopnia za-
rażenia przez N. ceranae pobierać około
godziny 12. 30 pszczół zbieraczek powra-
cajÄ…cych do ula.
Najnowsze badania wykazały, że stopień
zarażenia przez N. ceranae nie może być
wiarygodnie określony na podstawie bada-
nia liczby spor przypadających na pszczołę,
ponieważ badanie to nie uwzględnia form
rozwojowych pasożyta, które w bardzo du-
żej ilości występują w komórkach nabłon-
ka jelitowego (6). Dlatego bardziej wska-
zane jest określenie udziału zarażonych
pszczół w próbce złożonej z przynajmniej
30 pszczół zbieraczek (na podstawie bada-
nia indywidualnego pszczół).
Zwalczanie zarażenia
Przez kilka dziesięcioleci do zwalczania
nosemozy u pszczół stosowano prepara-
ty antybiotyczne oparte na fumagilinie.
Od kilku lat w Europie obowiązuje całko-
Ryc. 1. Obraz mikroskopowy preparatów sporządzonych z próbek pszczół zarażonych (A) Nosema apis wity zakaz stosowania fumagiliny. Jest to
i (B) Nosema ceranae (pow. 1000×) spowodowane faktem, że brak ustalonych
wartości MRL dla pozostałości fumagili-
o nastÄ™pujÄ…cych parametrach  15 s w 94°C, nakrywkowym. Preparat oglÄ…dać należy ny w produktach pszczelich. Fumagilina
30 s w 61,8°C i 45 s w 72°C. Kolejne 20 cy- pod powiÄ™kszeniem 400 razy. Spory N. hamuje rozwój pasożytów z rodzaju No-
kli przebiega w nastÄ™pujÄ…cych warunkach: apis sÄ… dÅ‚ugoÅ›ci 5 7 µm i szerokoÅ›ci 3 4 sema. Liczba spor N. ceranae w pszczo-
15 s w 94°C, 30 s w 61,8°C oraz 50 s (plus µm. Spory N. ceranae sÄ… nieco mniejsze Å‚ach z leczonych rodzin spada o okoÅ‚o
pięciosekundowe przedłużenie dla każdego i delikatniejsze, mają cygarowaty kształt 70%. jednak po kilku miesiącach wraca
kolejnego cyklu) w 72°C. KoÅ„cowe wydÅ‚u- i cieÅ„szÄ… Å›cianÄ™ (ryc. 1). Różnice miÄ™dzy do poziomu wyjÅ›ciowego (14, 15). Jeszcze
żanie produktów odbywa siÄ™ w 72°C przez sporami obu gatunków sÄ… widoczne, jed- w ubiegÅ‚ym roku fumagilina byÅ‚a stosowa-
7 min. Należy zawsze pamiętać o kontroli nak tylko dla osób bardzo wprawnych na w Hiszpanii.
negatywnej dla każdego badania. Elektro- w badaniu, i nie dają pewności prawidło- Metody zwalczania zarażenia N. cera-
forezę produktów PCR przeprowadza się wego rozpoznania. Dlatego w celu różni- nae, podobnie jak przy zarażeniu przez
w 2% żelu agarozowym z dodatkiem TAE cowania gatunków zalecana jest jednak N. apis, opierają się głównie na zabiegach
(Tris-Acetate EDTA) oraz bromku etydyny metoda PCR. higieniczno-hodowlanych (3). WiosnÄ… na-
w standardowym buforze TAE. Do prze- Do oceny stopnia zarażenia sporami leży przesiedlić pszczoły do czystego, zde-
prowadzenia reakcji PCR potrzebne sÄ… na- Nosema spp. zalecana jest standaryzowa- zynfekowanego, wyraz
nie oznakowane-
stępujące startery: dla N. ceranae  218MI- na metoda ilościowa. 10 odwłoków star- go ula (co ogranicza błądzenie pszczół).
TOC FOR (5 -CGGCGACGATGTGATAT- szych zbieraczek (powracajÄ…cych do ula) W ciÄ…gu sezonu pszczelarskiego natomiast
GAAA-ATATTAA-3 ) oraz 218MITOC należy rozetrzeć w moz
dzierzu z pięcio- należy wymieniać stopniowo wszystkie pla-
REV (5 -CCCGGTCATTCTCAAACA- ma mililitrami wody. Zawiesinę następnie stry tak, aby jesienią nie było w ulu żad-
AAA-AACCG-3 ) amplifikujące produkt filtruje się przez 2 warstwy muślinu ba- nych plastrów z poprzedniej zimy. Należy
o długości 218 219 bp, a dla N. apis  wełnianego. Moz
dzierz oraz tłuczek na- też bezwzględnie pamiętać o tym, że nie
321APIS FOR (5 -GGGGGCATGTCTT- leży przepłukać kolejnymi pięcioma mili- wolno przenosić plastrów z rodzin cho-
TGACGTACTATGTA-3 ) oraz 321APIS litrami wody, a popłuczyny przefiltrować rych do zdrowych oraz należy dezynfe-
REV (5 -GGGGGGCGTTTAAAATGT- przez ten sam materiał. Uzyskany filtrat kować sprzęt pszczelarski używany w ro-
GAAACAACTATG-3 ) amplifikujące pro- wiruje się przez 6 min w 800 g. Po zlaniu dzinie zarażonej (3). Inne polecane zabie-
dukt o długości 321 bp. supernatantu do pozostałego osadu do- gi wspomagające zdrowienie rodziny to
W celu wykrycia zarażenia Nosema daje 10 ml wody. Za pomocą pipety Pa- wymiana na młodą i zdrową matkę, usta-
spp. wystarczy metoda jakościowa. Ma- steura należy rozprowadzić osad w wo- wienie ula w nasłonecznionym i osłonię-
teriałem do badania są również pszczo- dzie aż do ujednolicenia barwy roztworu. tym od wiatru miejscu.
ły zbieraczki powracające do ula. Pszczo- 2 3 krople zawiesiny nanosi się na hemo- Na polskim rynku ukazały się dwa nie-
ły należy utrwalić w 4% formalinie lub cytometr, przykrywa szkiełkiem nakryw- będące lekami preparaty wspomagające
70% spirytusie przemysłowym, ewentu- kowym i ogląda pod powiększeniem 400 zdrowie pszczół. Według niektórych do-
alnie zamrozić. Odwłoki 60 pszczół roz- razy. Spory liczyć należy w każdym kwa- niesień (14, 16, 17) w przypadku zastoso-
ciera siÄ™ w moz
dzierzu z 2 3 ml wody dracie. Jedna spora w dużym kwadracie wania w rodzinach z N. ceranae ich sku-
(podana ilość wody wydaje siÄ™ zbyt maÅ‚a (przy użyciu hemocytometru 25×16 kwa- teczność w ograniczaniu zarażenia jest
w przypadku pszczół zamrożonych1). Na- dratów) odpowiada 10 000 spor w pszczo- porównywalna (nieco mniejsza) ze skutecz-
stępnie należy nanieść 3 krople zawiesi- le. Obecnie przeważa pogląd, że licz- nością fumagiliny. Są to: Api Herb (Biofak-
ny na szkiełko podstawowe i przykryć ba pszczół pobierana do badania w tej tor)  preparat ziołowy i Nozevit (Nozevit
1 Uwaga autorki.
Życie Weterynaryjne " 2010 " 85(2)
142
Prace poglÄ…dowe
International)  preparat na bazie wyciÄ…- and may be more virulent than Nosema apis. Apidologie 13. OIE Manual For Terrestrial Animals 2008; Chapter 2. 2.
2007, 38, 558 565. 4.: Nosemosis of honeybees.
gów z kory drzew. W podsumowaniu na-
5. Topolska G., Gajda A.: Presence of Nosema apis in ho- 14. Nanetti A.: Api Herb as an alternative product to treat
leży dodać, że jak na razie walka z zaraże- neybee colonies in Poland. Proc. COLOSS Workshop: New Nosema infection. COLOSS Workshop: Nosema disease:
Molecular Tools, Bern, May 2009. Lack of knowledge and work standardization. Guadala-
niem jest trudna i często nie daje oczeki-
6. Higes M., Martin-Hernandez R., Botias C., Garrido-Ba- jara, 19 22 October, 2009.
wanych efektów.
ilon E., Gonzalez-Porto A., Barrios L., del Nozal M., Ber- 15. Williams G., Sampson M., Shutler D., Rogers R.: Does
Badacze włoscy (18) zainteresowali się
nal J., Jimenez J., Garcia- Palencia P., Meana A.: How na- fumagillin control the recently detected invasive parasi-
tural infection by Nosema ceranae causes honeybee colo- te Nosema ceranae in western honey bees (Apis mellife-
zastosowaniem tymolu przy zwalczaniu
ra)?. J. Invert. Pathol. 2008, 99, 342-344..
ny collapse. Environm. Microbiol. 2008, 10, 2659-2669.
nosemozy. Z dotychczasowych badań wy-
16. Thrasyvoulou A., Geirgios G., Chrysoula T., Elisavet L.:
7. Meana A.: Histopathology of Nosema infected bees.
Attempts to control Nosema ceranae in Greece. 41 Kon-
nika, że pomaga on ograniczać zarażenie, COLOSS Workshop: Nosema disease: Lack of knowledge
gres Apimondii, Montpellier 2009.
and work standardization. Guadalajara, 19 22 October,
jednak, aby uzyskać bardziej precyzyjne
17. Topolska G., Gajda A., Hartwig A.: Polish honey bee co-
2009.
dane, potrzebne sÄ… dalsze badania.
lony-loss during the winter of 2007/2008. J. Apicult. Sci.
8. Kasprzak S., Topolska G.: Nosema ceranae (Eukaryota:
2008, 52, 95-104.
Fungi: Microsporea)  nowy pasożyt pszczoły miodnej
18. Costa C.: Thymol: an alternative treatment for control
Apis mellifera; Wiad. Parazyt. 2007, 53, 281-284.
Piśmiennictwo
of Nosema ceranae? COLOSS Workshop: Nosema dise-
9. Fenoy S., Rueda C., Higes M., Martín-Hernandez R., del
ase: Lack of knowledge and work standardization. Gu-
Aguila C.: High-level resistance of Nosema ceranae, a pa-
adalajara, 19 22 October, 2009.
rasite of the honeybee, to temperature and desiccation.
1. Chen Y., Evans J., Smith I., Pettis J.: Nosema ceranae is
Appl. Environm. Microbiol. 2009, 75, 6886 6889.
a long-present and wide spread microsporidian infection
10. Naug D.: Physiological and behavioral changes in Nosema
of the European honey bee (Apis mellifera) in the United
infected bees: a model to understand colony collapse. CO-
States. J. Invert Pathol. 2008, 97, 186-188.
LOSS Workshop: Nosema disease: Lack of knowledge and
2. Topolska G., Kasprzak S.: Pierwsze przypadki zarżenia
pszczół w Polsce przez Nosema ceranae. Medycyna Wet. work standardization. Guadalajara, 19 22 October, 2009.
11. Higes M., Martin R., Meana A.: Nosema ceranae, a new
2007, 63, Suplement.
3. Topolska G., Hartwig A.: Choroby pszczół objęte wy- microsporidian parasite in honeybees in Europe. J. Invert.
tycznymi Międzynarodowego Urzędu do spraw Epizo- Pathol. 2006, 92, 93-95.
Anna Gajda, Katedra Patologii i Diagnostyki Weterynaryj-
otii. Część V. Nosemoza. Życie Wet. 2003, 78, 335-338 12. Topolska G., Gajda A., Pohorecka K., Bober A., Kasprzak
nej, Wydział Medycyny Weterynaryjnej SGGW, ul. Ciszew-
4. Paxton R., Klee J., Korpela S., Fries I.: Nosema ceranae S., Skubida M., Semkiw P.: Winter colony losses in Poland.
has infected Apis mellifera in Europe since at least 1998 J. Apic. Res. 2010, 49, 126-128. skiego 8, 02-786 Warszawa