Tom 55 2006
Numer 2 3 (271 272)
Strony 197 207
Maria Grzybkowska
Katedra Ekologii i Zoologii Kręgowców
Uniwersytet A
ódzki
Banacha 12/16 90-237 A
ódz

e-mail: [e-mail]
JAK PRZETRWAĆ W SKRAJNIE TRUDNYCH WARUNKACH? ADAPTACJE OCHOTEK
Muchówki z rodziny ochotkowatych (Chi- bentosu, ale także w niestabilnych środowi-
skach, w których zmiany warunków życio-
ronomidae, Diptera) opanowały ekosystemy
wych sÄ… wysoce nieprzewidywalne (drobne
słodkowodne prawie całej hydrosfery. Ich
efemeryczne zbiorniki wodne) lub zmienne
ogromna plastyczność spowodowała masowe
zasiedlenie wszelkiego rodzaju wód, zarów- cyklicznie; należą do nich rowy, fitotelmy
(miniakwaria naroślinne), roślinność naczy-
no lotycznych (bieżących), jak i lenitycznych
niowa itp. Ochotki żyją także na arktycznych
(stojÄ…cych), od niskiej (oligotroficznych) do
wysokiej żyzności (zeutrofizowanych). Zda- terenach oraz wysoko w górach. Warto zatem
rzają się także gatunki zasiedlające wody sło- na przykładzie tej grupy owadów poznać za-
nawe oraz gleby, jednak jest ich niewspół- równo fizjologiczne, jak i behawiorane adap-
tacje, które pozwalają im bytować w tak róż-
miernie mało w porównaniu z formami
norodnych ekosystemach, jak i mechanizmy
wód słodkich (ThieneMann 1954, arMiTaGe
umożliwiające kolonizację czy rekolonizację
i współaut. 1995). Larwy ochotek są bardzo
każdego pojawiającego się, odpowiedniego
liczne w dnie nie tylko stałych zbiorników
środowiska.
czy rzek, w których mogą stanowić nawet
kilkadziesiąt procent zagęszczenia makrozoo-
KRÓTKO O BIOLOGII OCHOTKOWATYCH
Z jaj, otoczonych galaretowatą substancją czynników, tak biotycznych, jak i abiotycz-
pęczniejącą w wodzie, wykluwają się larwy. nych, z których ogromną rolę odgrywa tem-
Po czterech linieniach, larwa ostatniego, IV peratura wody oraz ilość i jakość dostępnego
stadium, przeobraża się w poczwarkę, która pokarmu. W optymalnych warunkach ter-
najczęściej po kilku dniach opuszcza środo- micznych rozwój larw może się zamykać w
wisko wodne. Formy doskonałe (imagines) ciągu kilku-kilkunastu dni, w ekstremalnych
żyją tylko kilka dni. Samce, po rójkach na wydłużając się do jednego roku lub więcej.
wysokości kilku metrów ponad powierzch- Należy podkreślić, iż tylko larwy pobierają
nią wody lub terenów do niej przyległych, pokarm; samice, ze względu na budowę żu-
odnajdują samice, następuje kopulacja i sami- waczek nie są zdolne do kłucia, tak jak to
ce składają jaja do wody (Ryc. 1 5). Długość czynią blisko spokrewnione z nimi komary
cyklu życiowego uzależniona jest od wielu (Culicidae).
Maria Grzybkowska
198
Ryc. 1. Larwa Chironomus. Ryc. 2. Poczwarki Chironomus z wylinkami larwalnymi. Ryc. 3. Skórka
poczwarki Chironomus. Ryc. 4. Samiec rodzaju Chironomus. Ryc. 5. Samica rodzaju Chironomus.
Ryc.1 3. fot. R. SÄ…siadek, Ryc. 4, 5. fot. M. Grabowski.
ADAPTACJE DO OKRESOWYCH SIEDLISK
KOLONIZACJA/ REKOLONIZACJA
Adaptacje owadów do zasiedlania zmien-
nego środowiska mogą być podzielone na
Kolonizacja, czyli zasiedlanie, każdego
dwie grupy i dotyczyć:
pojawiającego się odpowiedniego środowi-
1. lokalnych populacji, które zasiedlają
ska przez ochotki była szczegółowo badana
każdy, okresowo pojawiający się, odpowiedni
w Afryce, kontynencie szczególnie prede-
habitat (oparte na kolonizacji/rekolonizacji);
stynowanym do obserwacji tego zjawiska.
2. adaptacji fizjologicznych i behawioral-
Te z kałuż, które pojawiają się jako efekty
nych, które pozwalają przeżyć w takich okre-
ulewnych deszczy i istnieją bardzo krót-
sowych siedliskach (in situ resistance).
ko (do tygodnia), sÄ… zamieszkiwane przez
Adaptacje ochotek
199
ochotki Polypedilum vanderplanki (formy Krótki czas rozwoju jednej generacji to
bardzo odporne na wysuszenie) (Pinder ogromny atut; Apedilum elachistius jest ta-
1995), natomiast te dłużej funkcjonujące kim modelowym przykładem. Rozwój przed-
(około miesiąca) są kolonizowane przez ga- imaginalnych stadiów w zagłębieniach ka-
tunki Chironomus imicola i Chironomus mieni w Mato Grosso (Brazylia) trwa 7 dni
pulcher, które takich zdolności nie mają. (w temperaturze 28oC, przy zakresie od 8 do
Obserwacja cykli życiowych tych dwu tak- 42oC). Takson ten żyje także w wodach sło-
sonów z rodzaju Chironomus wykazała, że nawych i głęboczkach rzek. Może więc on
w siedliskach tego rodzaju jest inna presja żyć w rozmaitych siedliskach, a także korzy-
selekcyjna na larwy, a inna na imagines. sta z różnorodnych zasobów pokarmowych.
Najlepiej przystosowane są larwy, których Według terminologii ekologicznej jest więc
cykl rozwojowy może zakończyć się w generalistą (noLTe 1995).
krótkim czasie, umożliwiając opuszczenie Szybkie wyschnięcie grozi zbiornikom
siedliska przed jego wyschnięciem. Z ko- tworzącym się na i w roślinach, i to zarów-
lei najlepiej przystosowane są te formy do- no tym bardzo małym (fitotelmy zwane też
skonałe samic, które osiągają znaczne roz- miniakwariami naroślinnymi), jak i większym
miary ciała (ale to wymaga długiego czasu (dziuple drzew). Te ostatnie, w zależności
larwalnego rozwoju), gwarantujące nie tyl- od rozmiaru, mogą być albo astatyczne albo
ko wysoką płodność, ale także ułatwiające prawie stale wilgotne. Ochotka Metriocne-
dyspersję (McLachLan 1983). Ten paradoks mus martini preferuje jednak małe, wypeł-
jest rozwiązany przez zmianę długości życia nione wodą dziuple, prawdopodobnie ze
larw w zależności od liczebności populacji. względu na wyższą w nich podaż zasobów
Przy niskim zagęszczeniu, na początku ko- pokarmowych. Te na przemian wysychające i
lonizacji, rozwój przedimagnalnych stadiów napełniane wodą drobne  zbiorniki są reko-
(larw i poczwarki) zamyka się od 12 do 40 lonizowane przez migrantów z większych i
dni, a przy wyższym zagęszczeniu następu- bardziej stabilnych siedlisk, chociaż część po-
je wzrost konkurencji i w konsekwencji, pulacji może przetrwać, w stanie odwodnio-
wzrost śmiertelności. Martwe osobniki sta- nym, w wilgotnym substracie na dnie dziupli
jÄ… siÄ™ dodatkowym z
ródłem pokarmu dla (kiTchinG 1972).
osobników przeżywających, przyspieszają- Katastrofalne dla owadów jest wyschnie-
cym tym samym ich wzrost. Zdaniem McLa- cie cienkiej warstwy mchów i porostów na
chLana (1983) te dwa typy osobników, kar- powierzchni kamieni. Różne są strategie prze-
ły i giganty, są zdeterminowane genetycz- żywania w okresie wysuszenia tego rodzaju
nie. Ich obecność w populacji jest utrzy- podłoża; larwy glebowych gatunków budują
mywana przez zależną od zagęszczenia, w tym czasie kokony (Smittia celtica), nato-
ewolucyjnie stabilną strategię. Ponieważ miast inny gatunek, Limnophyes minimus,
larwy w kałuży wykluwają się najczęściej z generalista, który nie ma takich umiejętności,
jednego złoża jajowego, martwi już konku- po prostu znika. Jesienią ponownie nasączo-
renci przyczyniają się do przeżycia swoich ne wodą mchy i porosty są rekolonizowane
krewnych; zjawisko to McLachLan i LadLe przez imagines L. minimus z populacji, które
(2001) nazwali swego rodzaju altruizmem. przetrwały w innych (większych), stale wil-
Przypuszcza się, że refugiami (miejscami gotnych siedliskach (deLeTTre 1988, Frouz i
schronienia) dla tych gatunków w porze współaut. 2003). Jeszcze innym przykładem
suchej, trwającej około 9 miesięcy, są głę- okresowo dostępnych siedlisk są świeżo za-
boczki niewysychających rzek, chociaż tak lane stawy hodowlane ryb karpiowatych czy
naprawdę tylko raz potwierdzono ich obec- pola ryżowe. Te pierwsze, w Holarktyce, są
ność w tego rodzaju siedlisku. Jeszcze inny przede wszystkim kolonizowane przez lar-
gatunek, Chironomus dorsalis, zasiedla wy Chironomus: annularis, melanescens i
okresowe, małe zbiorniki w środkowej Eu- piger, natomiast w Australii przez C. teppe-
ropie (MaTeH
a i Frouz 2000). Larwy tego ri. MajÄ… one tylko jedno liczne pokolenie,
taksonu nie są jednak bardziej odporne na ponieważ kolejne jest już ograniczane przez
odwodnienie niż blisko spokrewniony z zmniejszenie dostępnych zasobów pokarmo-
nim, ale szeroko rozpowszechniony Chiro- wych, drapieżnictwo i pasożytnictwo (Frouz
nomus riparius, który zasiedla stałe ekosy- i współaut. 2003). Taksony te notowane są
stemy. Larwy te egzystują przez kilkanaście także z innego rodzaju siedlisk, ale już w
dni w mokrym mule, jednak nie przeżywają znacznie mniejszej obfitości; habitaty te peł-
na zewnątrz osadów. nią rolę refugiów koniecznych dla przetrwa-
Maria Grzybkowska
200
nia gatunku. Jak wykazali sTevens i współaut. tunków Chironomidae, np. Rheotanytarsus,
(2003), samice C. tepperi poszukujÄ… takich budujÄ… letnie kokony (czy raczej tuby) o
świeżo napełnionych zbiorników ze wzglę- nieco innym przeznaczeniu, umieszczając w
du na niższą w nich konkurencję. Fluktuacje wydzielinie gruczołów ślinowych mineralne
w częstotliwości występowania optymalnych cząstki. Taka architektura chroni te konstruk-
siedlisk sÄ… punktem krytycznym w strategii cje przed przemieszczaniem (prÄ…dem). Letnie
rekolonizacji; takie okresowe siedliska mogą kokony są większe niż osobniki; larwy mogą
się pojawiać sporadycznie, a czasem, przez one się w nich nie tylko poruszać, ale i wy-
bardzo długi czas, w ogóle nie występować. chodzić na zewnątrz po pokarm;
Ten okres nazwano wąskim gardłem (ang. 3. tolerancję na utratę wody, która jest
bottlenecks)(McLachLan 1988). Jest oczy- główną cechą fizjologicznych adaptacji. Re-
wistym, że bytowanie w bardziej stabilnym kordzistami pod tym względem są ochotki
siedlisku jest warunkiem koniecznym do Polypedilum vanderplanki, znalezione w
przetrwania dla gatunków zajmujących opty- Afryce, w zagłębieniach granitowych skał,
malne, ale pojawiające się okresowo, siedli- wypełnionych wodą po ulewnych deszczach.
ska.  Specjaliści poszukują na czas zniknięcia Larwy mogą przeżyć nawet do 17 lat pra-
preferowanych siedlisk, podobnych do opty- wie całkowicie odwodnione (3%), w zakre-
malnych, ale dłużej istniejących, np. C. imi- sie temperatur od  270 do +102oC (Pinder
cola i C. pulcher po wyschnięciu kałuż żyją 1995). Jest to jedyny, jak dotychczas, gatunek
w głęboczkach rzek, ale zagęszczenie ich w ochotek, u którego stwierdzono kryptobiozę.
tych zastępczych siedliskach jest o kilka rzę- Fizjologiczny mechanizm tego zjawiska wy-
dów wielkości niższe niż w preferowanych. jaśnia kumulacja substancji  konserwującej ,
Reasumując,  specjaliści : (i) poszukują na dwucukru trehalozy, który wzmacniając sta-
czas zniknięcia preferowanych siedlisk po- bilność elementów komórkowych zapobiega
dobnych do optymalnych, ale dłużej istnieją- uszkodzeniu komórek podczas odwodnie-
cych, (ii) zagęszczenie ich w tych zastępczych nia (waTanabe i współaut. 2003). Larwy, po
siedliskach jest wielokrotnie niższe niż w pre- uwodnieniu, mogą powracać ze stanu kryp-
ferowanych, (iii) ich czas rozwoju jest z regu- tobiozy do naturalnej fizjologicznej aktywno-
ły bardzo krótki, natomiast siedliska generali- ści nawet dziesięciokrotnie. Można wymienić
stów, zarówno te preferowane, jak i  zastęp- jeszcze kilka gatunków ochotek, które wy-
cze , mogą mieć bardzo różny charakter. trzymują znaczne odwodnienie, takie jak lar-
wy wspomnianego już wyżej taksonu P. to-
ADAPTACJE FIZJOLOGICZNE I BEHAWIORALNE
noiri, które przeżywają tracąc 72% zawarto-
Larwy Chironomidae bronią się przed wy- ści wody, czy C. dorsalis do 50% (Frouz i
schnięciem minimalizując stratę wody przez: współaut. 2003);
1. migrację w głąb mokrego porowate- 4. zamarzanie i wysychanie  mechanizmy
go substratu, takiego jak torf, gleba czy muł; zabezpieczające larwy Chironomidae przed
redukcja utraty wody w takim podłożu jest tymi zjawiskami są podobne. buTLer (1982)
mniejsza, ponieważ powietrze glebowe jest opisał 7-letni cykl życiowy dwu gatunków
bardziej nasycone wodą niż atmosferyczne; Chironomus w stawach tundry arktycznej
2. budowanie kokonów złożonych z wy- Alaski, gdzie podłoże jest zamarznięte przez
dzieliny gruczołów ślinowych i cząstek pod- około 9 miesięcy w ciągu roku. Krótkie lato
łoża. Rekordzistą pod tym względem jest pozwala najwyżej na jedna wylinkę w sezo-
australijski gatunek Paraborniella tonnoiri, nie, a więc diapauza występuje w kilku ko-
przeżywający letnią suszę w kokonie na dnie lejnych stadiach rozwojowych (danks 1971).
okresowych strumieni (osobniki bez koko- Do adaptacji umożliwiających przetrwanie w
nów giną). Wiele gatunków Chironomidae warunkach niskiej temperatury jeszcze po-
żyje w płytkich wodach strefy umiarkowanej wrócimy.
i podlega zarówno wysuszeniu latem, jak i Należy podkreślić, iż gatunki, które prze-
zamarzaniu zimą. Zimowe kokony są częste żywają w okresowym siedlisku, szybciej je
u larw Endochironomus tendens, Dicroten- opanowują, niż gatunki przylatujące z innych
dipes sp., czy Camptochironomus tentans, a siedlisk. Ale majÄ… one: (i) tylko jedno pokole-
więc u taksonów zasiedlających litoral poroś- nie w ciągu roku, podczas gdy kolonizatorzy
nięty makrofitami. Kokon nie stanowi całko- dwa; ta cecha ich rozwoju ułatwia im efek-
witej bariery przed utratÄ… wody, ale pozwala tywnÄ… penetracjÄ™ terenu, a w efekcie sku-
przeżyć larwom częściowo odwodnionym. teczną rekolonizację każdego pojawiającego
Należy podkreślić, iż larwy niektórych ga- się, dostępnego siedliska, (ii) gatunki koloni-
Adaptacje ochotek
201
zujące wykazują czasem znaczną zmienność lonizacji jest kilka bardziej złożonych adap-
osobniczą: od migrantów z dłuższymi skrzyd- tacji takich jak krótki cykl życiowy, wysoka
łami do osobników nie migrujących z krót- płodność, wysoka zdolność do migracji i se-
szymi skrzydłami, (iii) gatunki kolonizujące lekcja habitatów. W kilku przypadkach obser-
charakteryzuje bardzo wysoka płodność. wowano kompromis między poszczególnymi
Należy podkreślić, że w  in situ resistan- adaptacjami. Konsekwentnie populacja jest
ce indywidualna adaptacja, fizjologiczna i eksponowana na różne naciski selekcyjne w
behawioralna, przyczynia się do sukcesu ca- czasie i przestrzeni, która prowadzi do wyso-
łej populacji. Selekcja działa w tym samym kiej zmienności w populacji i koegzystencji
kierunku na wszystkie osobniki. To prowadzi kilku fenotypów (Frouz i in. 2003).
do jednorodności populacji. W strategii reko-
JAK PRZEŻYĆ I NIE ZAMARZN
Ć W NISKIEJ TEMPERATURZE?
Tylko nieliczne organizmy, kosztem Wiele gatunków owadów stosuje kombi-
znacznych nakładów energetycznych, są od- nację tych adaptacji i mogą one się różnić w
porne na długotrwałe oddziaływanie tempe- zależności od zasiedlanego substratu (gleba
ratur spoza zakresu 0 40oC, wyznaczonego, czy woda)(danks 2004a).
z jednej strony, przez temperaturÄ™ krzep-
ADAPTACJE MORFOLOGICZNE
nięcia wody, a z drugiej, przez temperaturę
denaturacji białek. Zmiany wilgotności czy Do tego rodzaju mechanizmów ułatwiają-
brak wody dokucza nie tylko w gorących cych przeżycie należy:
suchych środowiskach, ale także zimą w  ciemne ubarwienie ciała, które chroni
strefie umiarkowanej czy na terenach ark- przed UV-B, a równocześnie zwiększa absorb-
tycznych bÄ…dz
wysokogórskich. Adaptacje cję ciepła (funkcja termoregulacyjna);
owadów umożliwiające przeżycie w takich  redukcja rozmiarów ciała. To powoduje
właśnie skrajnych, ale wysoce przewidywal- mniejsze zapotrzebowanie pokarmowe, a za-
nych warunkach, można podzielić na kilka tem zakończenie cyklu rozwojowego w krót-
grup: szym czasie;
1. morfologiczne, do których należy me-  brak lub redukcja skrzydeł mogą być
lanizm, redukcja rozmiarów ciała, silne owło- reakcją na temperaturę niższą niż fizjologicz-
sienie ciała, a także zmniejszenie, aż do cał- na temperatura lotu oraz silny wiatr unie-
kowitej redukcji, skrzydeł; możliwiający kierunkowy lot (znosi owady),
2. behawioralne, takie jak wygrzewanie czy tworzenie rójek. Owady bezskrzydłe i ze
się w słońcu, zmiany w sposobie żerowania zredukowanymi skrzydłami mogą pojawiać
i kopulacji, pojawieniu się partenogenezy, się u obu płci, chociaż to samce mają częś-
poliploidalności, rozwoju jaj już w stadium ciej skrócone, a samice normalne wielkości
poczwarki (te dwa ostatnie zjawiska pozna- skrzydła, aby móc rozprzestrzeniać się po
no u innych, spokrewnionych z ochotkami kopulacji. Niekiedy pojawiają się też samice
owadów  meszek, Simuliidae), budowanie ze skróconymi skrzydłami; budowa skrzydeł i
kokonów; ich muskulatury pochłania mnóstwo energii
3. ekologiczne, polegające na rozciąg- opóz
niajÄ…c tym samym dojrzewanie osobni-
nięciu rozwoju do kilku lat poprzez spowol- ków, co w krańcowym przypadku może za-
nienie (ang. quiescence) (jako konsekwencję kończyć się brakiem czasu na zamkniecie cy-
oddziaływania niekorzystnych czynników klu życiowego przed zmianą warunków śro-
środowiskowych ograniczających normalne dowiskowych (downes 1969).
funkcjonowanie organizmu) lub diapauzę U bezskrzydłych i krótkoskrzydłych form
(sterowany wewnętrznie, hormonalnie lub Diptera kopulacja odbywa się raczej na pod-
neurohormonalnie, okresowy stan zahamo- łożu niż w powietrzu. Taki behawior samców
wania rozwoju osobniczego; adaptacja ta wymaga powiększenia, przy równoczesnej
powstała w wyniku sił doboru naturalnego) silnej sklerotyzaciji, genitaliów, powiększenia
(ŚLusarczyk 1998); ud i inaktywacji seksualnych receptorów do
4. fizjologiczne i biologiczne  toleran- rozpoznania samic w locie (antennae u Culi-
cja na zamarzanie (ang. hibernation) i prze- cidae, Chironomidae, Ceratopogonidae, Chao-
chłodzenie (ang. supercooling). boridae; oczy u Simuliidae, Empididae i Thau-
Maria Grzybkowska
202
maleidae). Krótkoskrzydłe samce arktycznych podziemne bądz
strefa hyporeiczna. W tego
Chironomidae kopulują z przypadkowymi rodzaju refugiach osobniki pozostają cały
osobnikami na ziemi. Taki behawior prowa- czas aktywne, uzupełniając wiosną  straty w
dzi czasem do pomyłek w wyborze partne- typowym siedlisku, spowodowane zwiększo-
rek, chociaż zdarza się stosunkowo rzadko ze ną śmiertelnością. Bytowanie w hyporeicznej
względu na niską liczbę osobników innych warstwie to nie tylko unikanie zimą zamarza-
gatunków wylatujących w tym samym czasie. nia, ale także ochrona przed powodzią latem.
Aktywność pokarmowa niektórych wod- Na Alasce, w strumieniach z podziemnym za-
nych muchówek, takich jak Culicidae czy silaniem, zagęszczenie zoobentosu było wie-
Simuliidae, w warunkach arktycznych jest lokrotnie wyższe niż w niezasilanych (inrons
częściowo ograniczona. U bezskrzydłych i i współaut. 1993). Te wyniki sugerują, że
krótkoskrzydłych populacji samice nie pobie- niska liczebność bezkręgowców latem może
rają krwi, co, jak wiadomo, jest warunkiem być konsekwencją braku dostępu do nieza-
koniecznym dla rozwoju jaj samic żyjących marzających habitatów zimą. Przykładem są
w strefie umiarkowanej. W konsekwencji sa- ochotki z rodzaju Diamesa (Diamesinae),
mice do tworzenia jaj używają rezerw zgro- których złoża jajowe znaleziono wiosną w
madzonych przez larwy (autogenia); mecha- małym z
ródłowym strumieniu (refugium),
nizm ten wykształcił się w odpowiedzi na wtedy gdy pobliski glacjalny strumień był
brak ofiar. W skrajnej autogenii rozwój jaj częściowo zamarznięty i całkowicie przykryty
zakończony jest w ostatnim okresie rozwoju śniegiem. Latem gatunki te znów były liczne
poczwarki (ang. pharate stadium). Kopulacja w glacialnym strumieniu (Lencioni 2004).
odbywa siÄ™ albo na wodzie albo na gruncie,
Budowa kokonów
ale zawsze blisko miejsca wylotu; taki beha-
wior rozrodu charakterystyczny jest także dla Zimą wiele arktycznych owadów, także
Chironomidae w arktycznych strumieniach Chironomidae, buduje przezroczyste i cien-
(downes 1969). W tych przypadkach wpraw- kie kokony wykorzystujÄ…c do tego celu wy-
dzie nie ma dyspersji obu płci, ale procent dzielinę gruczołów ślinowych. Przed zbudo-
kopulacji jest wysoki, podobnie jak zapłod- waniem kokonu larwy Chironomidae opróż-
nienia i wydania potomstwa; negatywnym niają jelito, a następnie dwu lub trzykrotnie
efektem jest krzyżowanie się osobników roz- zginają ciało w taki sposób, że tylne pseudo-
wijających się z tego samego złoża jajowego. podia są skierowane w kierunku głowy. Po
W arktycznych jeziorach i strumieniach takich przygotowaniach ustaje pobieranie po-
zimowo/wczesnowiosenne wyloty i kopula- karmu, ruch i w konsekwencji wzrost. Każdy
cje ochotek, takich jak Pseudodiamesa, He- kokon jest zamknięty na obu końcach, ściśle
terotrissocladius i Cricotopus, odbywają się przylegając do ciała (nie ma płynu między
poniżej śniegowo-lodowej pokrywy lub przez ciałem a ścianą kokonu); w końcowym efek-
szczeliny w tej pokrywie, co może świad- cie wewnątrz takiej konstrukcji wilgotność
czyć o wzroście ich larw w okresie zimy i i temperatura jest wyższa niż na zewnątrz
wczesnej wiosny (oLiver 1968, danks 1999, (danks 2004b). U niektórych bezkręgowców
Lencioni 2004). W Norwegii od grudnia do stwierdzano innego rodzaju zabezpieczenia,
kwietnia osobniki kilku gatunków Diamesa takie jak cienka błona w otworze muszli śli-
oraz Chaetocladius kopulowały na śniegu maków, przezroczyste cysty u Oligochaeta
w temp  1/ 2oC, latając nawet w cieplejsze czy zamknięcie otworu domku chruścików.
dni.
ADAPTACJE EKOLOGICZNE
ADAPTACJE BEHAWIORALNE
Surowość, sezonowość, nieprzewidywal-
Do adaptacji behawioralnych można za- ność i zmienność środowiskowych warun-
liczyć takie składowe jak: (i) behawior po- ków, z genetycznym potencjałem owadów i
karmowy i kopulację (omówiono powyżej ich zdolnością do monitorowania zmian śro-
razem z adaptacjami morfologicznymi), (ii) dowiska rządzi ich cyklami życiowymi w po-
wybór siedliska oraz (iii) budowę kokonów. larnych i arktycznych ekosystemach. Ogrom-
ną rozmaitość cykli życiowych stwierdzono
Wybór siedliska
na tych terenach, z różnym czasem trwania
Wiele larw unika odwodnienia lub zamar- cyklu życiowego, liczbą generacji na rok i
znięcia przez migracje w jeziorach do głęb- obecnością lub brakiem spowolnienia lub/i
szych części, a w strumieniach do refugiów, diapauzy. Najczęstsze adaptacje polegają na:
którymi są bądz
obszary zasilane przez z
ródła (i) rozciągnięciu rozwoju w czasie nawet do
Adaptacje ochotek
203
kilku lat przez spowolnienie rozwoju lub dia- wisko takie jak zimno lub nieprzewidywalna
pauzę oraz (ii) redukcji liczby pokoleń w cią- temperatura, skupiskowość, niepewne lub ni-
gu roku (Danks 1999). skiej jakości pożywienie oraz drapieżnictwo
są głównymi przyczynami wydłużania cykli
Spowolnienie rozwoju i diapauza
życiowych. Ponad dwuletni okres rozwoju
Spowolnienie rozwoju (ang. quiescence, osobniczego, rozdzielenie kohorty (ang. co-
torpidity, consecutive dormancy) i diapauza hort splitting) na jednoroczny i dwuletni
(ang. diapause, prospective dormancy) polega okres rozwoju i składnie jaj przez dwa sezo-
bÄ…dz
tylko na ograniczeniu najważniejszych ny są stosunkowo pospolite. Rozdzielenie ko-
przejawów tej aktywności, to jest rozwoju i horty obserwowano u Chironomidae i Culi-
rozrodu, bÄ…dz
na zahamowaniu aktywności cidae w arktycznych stawach (danks 1992).
metabolicznej; w każdym przypadku tem- Mechanizm ten polega na wytwarzaniu osob-
po propagacji genotypu takich organizmów ników, które w zależności od rodzaju zasied-
ulega spowolnieniu. Zwykle oba zjawiska są lanych mikrohabitatów, kończą rozwój bądz

indukowane przez zewnętrzne bodz
ce śro- w tym samym roku, bądz
w następnym. Na-
dowiskowe. Jednak w pierwszym przypadku, tomiast bardzo długie, ponad 10 letnie cykle,
po ustÄ…pieniu niekorzystnego pojedynczego sÄ… wyjÄ…tkowo rzadkie.
czy też kilku czynników organizm powraca Cykle życiowe owadów wodnych z tere-
do stanu normalnej aktywności, natomiast nów polarnych i Alp charakteryzuje z jednej
w drugim może on trwać w stanie uśpienia strony oportunizm stadiów larwalnych, a z
jakiÅ› czas po ustÄ…pieniu bodz
ca sygnalnego. drugiej zaprogramowanie imagines (danks
Do takich czynników proksymalnych warun- 1999). Czas rozwoju larw zdeterminowany
kujących czy to rozpoczęcie czy też zakoń- jest temperaturą, natomiast przeobrażenie i
czenie diapauzy należą: temperatura, fotope- wylot form doskonałych może nastąpić tyl-
riod (długość dnia) i dostępność pokarmu. ko w określonej temperaturze i o określonej
Diapauza jest także pod hormonalną kontrolą porze roku. Tak jest w przypadku gatunków
Z reguły rozwój i rozród odbywa się w okre- Chironomidae z arktycznych stawów, Chiro-
sach sprzyjajÄ…cych, a formy  przetrwalniko- nomus i Glyptotendipes, wylatujÄ…cych tylko
we tworzone sÄ… przed nastaniem niekorzyst- wiosnÄ…. Larwy czwartego stadium tych tak-
nych warunków (ŚLusarczyk 1998). sonów zimują gotowe do przepoczwarcze-
Diapauza może mieć charakter fakulta- nia, bez dodatkowego pobierania pokarmu.
tywny (jako bezpośrednia odpowiedz
na Wszystkie inne stadia larwalne rosnÄ… latem,
niesprzyjające warunki; może występować u zapadają zimą w diapauzę i wylatują następ-
niektórych tylko osobników lub kohort na- nej wiosny. U tych wiosennych gatunków
rażonych silnie na oddziaływanie czynników obligatoryjna diapauza może być przerwana
selekcyjnych) i obligatoryjna (może zdarzyć tylko przez odpowiednią temperaturę, przy
się każdego roku, aby uniknąć pewnego czym wylot imagines wymaga, w zależności
okresu, niezależnie od zmian środowiska). od zasiedlanego obszaru, od 4 do 8oC (danks
Obligatoryjna diapauza występuje zazwyczaj i oLiver 1972). Jeżeli ten próg termiczny nie
u gatunków długożyjących, w środowiskach, zostanie osiągnięty wiosną lub wczesnym la-
w których każdy osobnik jest narażony na tem wylot odbędzie się dopiero następnego
działanie stresu środowiskowego. Fakultatyw- roku. Zjawisko to kontrolowane jest także
na diapauza występuje u gatunków o krót- przez długość dnia (fotoperiod). Ta podwój-
kim, w porównaniu z częstotliwością zmian na kontrola, termo- i fotoperiod, zapobiega
presji czynników selekcyjnych, czasie genera- wylotowi imagines póz
nym latem, w przy-
cji (ŚLusarczyk 1998). Diapauza obligatoryjna padku długiej zimy i osiągnięcia progowej
jest częstsza u jaj i larw, rzadziej wystepuje u temperatury dla przeobrażenia właśnie w tym
poczwarek tuż przed wylotem, prawie nigdy okresie. U wielu wodnych Diptera stwierdzo-
u dorosłych. Obligatoryjną diapauzę jaj Dia- no termiczne progi stymulujące wzrost po-
mesa latitarsis stwierdzono w okresowych szczególnych stadiów; tak więc temperatura
strumieniach w Wysokich Tatrach (Kowna- indukująca rozwój pierwszego stadium jest
cki 1985), a u innych owadów, takich jak niższa niż dla 2 stadium, itd. (oLiver 1968).
jÄ™tki Baëtis macani (briTTain 1975) czy wi- Mechanizm ten wydaje siÄ™ być podstawÄ… syn-
delnice Systellognatha (LiLLehaMMer 1987), chronizacji rozwoju osobników tego samego
w górskich strumieniach Norwegii. gatunku, żyjących na tym samym terenie, a
Powtarzalna czy wydłużona diapauza w więc ułatwia znalezienie partnera w fazie
odpowiedzi na wysoce niesprzyjające środo- rozrodczej, a tym samym zwiększa się praw-
Maria Grzybkowska
204
dopodobieństwo zapłodnienia i wydania po- zarodki (ośrodki) krystalizacji (ang. ice nuc-
tomstwa. leator, ice nucleating agents, INAs), które
Długie cykle życiowe owadów mogą być mogą być wewnętrznego lub zewnętrznego
nie tylko zdeterminowane czasem trwania pochodzenia. Te wewnętrzne są w zasadzie
diapauzy, ale także być skorelowane z bardzo białkami lub lipoproteinami, celowo synte-
powolnym, ale ciągłym wzrostem i/lub dłu- tyzowanymi i gromadzonymi w hemolimfie
gim życiem dorosłych. Na Alasce cykl życio- (bLock 1990, danks 1996). Z kolei, te ze-
wy Chironomus hyperboreus trwa dwa lata, wnętrzne mogą być materią organiczną lub
C. priori i C. tardus siedem lat, a Diamesa mineralnymi czÄ…stkami obecnymi w jelicie.
davisi od jednego do dwóch lat (BuTLer Temperatura, w której następuje tworzenie
1982). Z reguły jednak długożyjące formy do- się lodu i wzrost kryształów, jest kontrolo-
skonałe są raczej typowe dla form lądowych wana przez substancje celowo wytwarzane
i charakteryzuje je iteroparyczność (wielo- przez owady: krioprotektanty (ang. cryopro-
krotny rozród). tectants) i antyzamarzywacze (ang. anti-free-
zers). Obecnie znane sÄ… dwa rodzaje tych
Redukcja liczby generacji na rok
substancji, z niskÄ… i wysokÄ… masÄ… czÄ…stecz-
Redukcja liczby generacji na rok charak- kowÄ…. Pierwsze z nich, to polialkohole ta-
teryzuje populacje gatunków arktycznych i kie jak glicerol, mannitol, sorbitol oraz ami-
alpejskich; jedno- (uni-) lub dwupokolenio- nokwasy (alanina). Te drugie, to termiczne
we (bivoltinizm) formy występują wtedy, białka (ang. thermal hysteris proteins, THPs),
gdy okres sprzyjający rozmnażaniu jest krót- podobne do związków wytwarzanych przez
ki. Przykładem są ochotki z rodzaju Diame- ryby zimujące w bardzo niskich temperatu-
sa z glacjalnych strumieni w Alpach, które rach. Rola wyżej wymienionych substancji
mają dwa pokolenia w ciągu roku, pierwsze polega na: (i) obniżeniu temperatury zama-
z maksimum wylotów na przełomie czerwca rzania płynów ciała (ang. supercooling po-
i lipca oraz drugie na przełomie sierpnia i int, SCP), która u większości owadów wy-
września (Lencioni 2004). nosi około  10oC, (ii) ochronie struktur ma-
kromolekularnych podczas zamarzania, (iii)
ADAPTACJE FIZJOLOGICZNE I BIOCHEMICZNE
zabezpieczeniu białek i enzymów przed de-
Zdolność owadów do egzystencji w wa- naturyzacją, (iv) ograniczeniu wzrostu krysz-
runkach długiej ekspozycji na temperaturę tałków lodu czy (v) uniknięciu rekrystaliza-
poniżej zera (subzero), to odporność na zim- cji podczas wiosennego ocieplenia. Stano-
no (ang. cold hardiness). Może być osiągana wią one także rezerwę aminokwasów, węgla
w dwojaki sposób, przez: (i) tolerancję na i wody dostępnych wiosną, kiedy następuje
zamrożenie (ang. hibernation) i (ii) przechło- kruszenie lodu (Lencioni 2004).
dzenie (ang. supercooling). Tolerancyjne na zamrożenie owady spę-
Owady bez tych zdolności, jeżeli są wy- dzają zimę częściowo odwodnione. Przykła-
stawione na temperaturę poniżej zera, w dem są larwy Chironomidae, które w ark-
pierwszej kolejności zaprzestają pobierania tycznych okresowych strumieniach i stawach
pokarmu, ograniczają ruch, ich metabolizm mogą stracić nawet do 90% wody, wytrzymu-
ulega zwolnieniu i, w końcowym efekcie, jąc temperaturę do  20oC. Wiosną, w natural-
giną. Odporność na zimno jest bardzo ważna nym środowisku, uwodnienie organizmu od-
na terenach arktycznych lub wysoko w gó- bywa się bardzo szybko, głównie przez uwol-
rach, gdzie sezon letni, sprzyjajÄ…cy wzrosto- nienie wody zwiÄ…zanej przez krioprotektan-
wi, trwa zaledwie kilka tygodni. U owadów ty, a w przypadku diapauzujących owadów,
wodnych przechłodzenie jest częstsze niż hi- uzyskanej z metabolizmu lipidów. Woda jest
bernacja, natomiast owady lądowe bronią się także pobierana ze środowiska. Przykładem
przed zimnem hibernując. mogą być larwy czwartego stadium Diame-
sa zernyi, zebrane póz
nÄ… jesieniÄ… w glacial-
Hibernacja
nym strumieniu w Alpach, które powróciły
Podczas hibernacji dochodzi do zama- do życia już po 45 minutach przetrzymywa-
rzania płynów pozakomórkowych i, bardzo nia w wodzie o temperaturze +4oC (Lencioni
rzadko, do całkowitego zamarznięcia tkanek. 2004). Obok Chironiomidae (głównie Diame-
Zamarzanie hemolimfy zaczyna siÄ™ powoli, sinae i Orthocladiinae) hibernacjÄ™ stwierdzo-
o
w niskiej temperaturze (od  5 do  10 C), no także u innych muchówek, Empididae, a
przy kontrolowanym tworzeniu się kryszta- z innych owadów, u ważek (Odonata) oraz
łów lodu. Proces ten jest pobudzany przez u bezkręgowców takich jak Oligochaeta, Hi-
Adaptacje ochotek
205
rudinea, Ostracoda, Cladocera, Mollusca i Hy- Należy podkreślić, iż unikanie oraz tole-
dracarina. rancja na zamarznięcie może towarzyszyć dia-
pauzie. Oba mechanizmy, odporność na zim-
Przechłodzenie
no i diapauza pojawiajÄ… siÄ™ podczas niesprzy-
Przechłodzenie, to utrzymanie płynów jającego sezonu i (i) wymagają zgromadzenia
ciała w stanie niezamarzniętym, w tempera- zapasów takich jak glikogen i lipidy przed
turze niższej niż naturalny punkt zamarzania ograniczeniem metabolizmu, (ii) są pod hor-
(SCP), od  20 do  40oC. Na poczÄ…tku zimy monalnÄ… kontrolÄ…, (iii) wymagajÄ… ogranicze-
larwy usuwają zawartość jelita, której skład- nia lub tłumienia metabolizmu tlenowego z
niki mogłaby działać jako zarodki tworzenia mitochondrialną degradacją (danks i współ-
kryształów lodu, a równocześnie wytwarzają aut. 1994, danks 1996).
w hemolimfie duże ilości substancji zabez- Należy pamiętać, że na obszarach ark-
pieczajÄ…cych przed zamarzaniem, kriopro- tycznych, kiedy wzrost jest ograniczony do
tektanty i antyzamarzywacze, głównie te o zaledwie kilku tygodni, owady mogą rozwi-
niskiej masie cząsteczkowej. Substancje te nąć odporność na zimno bez wchodzenia w
mogą osiągać bardzo wysokie stężenie do- diapauzę utrzymując THPs w hemolimfie w
chodząc nawet do 14% mokrej masy cia- wysokiej koncentracji przez cały rok i, tym
ła organizmu (rinG 1982). W niektórych samym, wolno, ale stale rosnąc.
przypadkach, przy temperaturze od  20 do Adaptacje arktycznych owadów są w za-
 30oC, dochodzi do zeszklenie hemolim- sadzie podobne do tych z wysokogórskich,
fy (ang. vitrification) w wyniku wysokiego zwłaszcza alpejskich ekosystemów; należy jed-
stężenia glicerolu w płynach ciała (danks nak pamiętać, że te wysokogórskie różnią się
1996). Przechłodzenie jest często obserwo- od arktycznych środowisk przede wszystkim
wane u larw owadów wodnych, rzadziej u wysokimi sezonowymi i dobowymi wahaniami
dorosłych. Przykładem tych ostatnich są hi- temperatury oraz większym dopływem alloch-
malajskie ochotki z rodzaju Diamesa, aktyw- tonicznej materii organicznej (danks 1999).
ne w pobliżu lodowca, przy temperaturze Istotnym elementem wyżej wymienionych śro-
 16oC; owady te przechodzą szok termiczny dowisk jest śnieg; jego obecność to nie tylko
trzymane na dłoni dłużej niż 20 minut (kos- niskie przewodnictwo i duża ilość powietrza
hiMa 1984). (dobry izolator ciepła), ale także ochrona or-
W obu przypadkach, tolerancyjnych i nie- ganizmów przed odwodnieniem oraz przeno-
tolerancyjnych na zamarzanie owadów, rezer- szeniem przez wiatry. Te właściwości śniegu
wy są gromadzone latem jako lipidy i glicerol są wykorzystywane przez wiele organizmów,
i przetwarzane póz
ną jesienią lub wczesną także owady z nizinnych terenów strefy
zimą w krioprotektanty i antyzamarzywacze. umiarkowanej; stanowi on substrat, na/w któ-
Ten proces jest stymulowany nie tylko przez rym żyją formy doskonałe Diptera. Muchówki
niską temperaturę, ale także przez krótszy stanowią istotny element fauny naśnieżnej na
dzień (fotoperiod), słabą bazę pokarmo- terenach Polski środkowej (soszyńska 2004).
wą (ilość i jakość), wyższą presję ze strony Aktywność zimową, w zakresie temperatur od
drapieżników i pasożytów, itp. Fosforylaza od  1 do +5oC, wykazują także wszędobylskie
glikogenowa, enzym konieczny w metaboli- ochotki, głównie z porodzin Diamesinae i
zmie glikogenu, wydaje się być stymulowany Orthocladiinae (soszyńska 2005). Generalnie
przez niską temperaturę. Synteza polialkoho- jednak fauna naśnieżna Polski jest słabo po-
li wymaga tłumienia metabolizmu tlenowego znana, zarówno pod względem składu, jak i fi-
węglowodanów z transformacją glikogenu w zjologicznych mechanizmów umożliwiających
glicerol, mannitol i inne alkohole. taki behawior.
HOW TO SURVIVE IN ExTREME ENVIRONMENTS? ADAPTATIONS OF CHIRONOMIDS
S u m m a r y
Chironomidae (Diptera) live in almost every con- as temporary rain-pools, phytotelmata (small aquatic
ceivable freshwater environment but there are also habitats associated with living plants, including wa-
species living in moist soil or vegetation and others ter-filled tree-holes), freshly filled ponds or soil lay-
that are truly terrestrial. Some of chironomid spe- ers; all these environments seasonally dry out. Chi-
cies are inhabitants of ephemeral water-bodies such ronomids utilize these habitats either by physiologi-
Maria Grzybkowska
206
cal and behavioural adaptations (in situ resistance physiologically well to low temperatures. These are:
includes desiccation resistance, often combined with morphological (melanism, reduction in size and
cocoon building and larval migration into deeper, wings, hairiness), behavioural (habitat selection and
wetter layers of mud, soil or other porous material) cocoon building), ecological (extension of the devel-
or by repeated recolonization of temporarily suitable opment time to several years by quiescence or dia-
habitats. The second kind of adaptations concerns pause and reduction of the number of generations
the local populations that are able to recolonize any per year), physiological and biochemical adaptations.
other available habitat. A comparison of these two The last ones, called cold hardiness, include freezing
kinds of chironomid strategies (in situ resistance tolerance (hibernation) and freezing avoidance (su-
versus recolonization) leads to the conclusion that percooling). Both these mechanisms may be accom-
species that use the recolonization strategy tend to panied by diapause.
be better at migration and show higher fertility and Imagines of Chironomidae are also active in win-
shorter development time. ter in the temperate zone when the temperatures
Some chironomid species live in arctic areas and range between  1 to 5oC. Adults appear on the snow
show a wide range of adaptations to their extreme surface when temperatures are favourable for copu-
severity and seasonality. Chironomids have devel- lation or for migration, which when it is colder they
oped efficient strategies that enable them to adapt remain below the snow, in the subnivean space.
LITERATURA
arMiTaGe P. d., cransTon P. s., Pinder L. c. v. (red.), mus martini Thienemann (Diptera: Chironomi-
1995. The Chironomidae. The biology and eco- dae). J. Anim. Ecol. 41, 53 61.
logy of non-biting midges. Chapman & Hall, koshiMa S., 1984. A novel cold-tolerant insect found
London, Glasgow, Weinheim, New York, Tokyo, in Himalayan glacier. Nature 310, 25 227.
Melbourne, Madras. kownacki A., 1985. Effect of drought on the inver-
BLOCK W., 1990. Survival strategies in polar terres- tebrate communities of high mountain streams.
trial arthropods. Biol. J. Linn. Soc. 14, 29 38. Verh. Int. Ver. Limnol. 22, 2069 2072.
briTTain J .E., 1975. Life history strategies in Ephem- Lencioni V., 2004. Survival strategies of freshwater
eroptera and Plecoptera. [W:] Mayflies and insects in cold environments. J. Limnol. 63, 45
stoneflies. caMbeLL I. C. (red.). Kluwer Academic 55.
Publishers, 1 12. LiLLehaMMer A., 1987. Diapause and quiescence in
buTLer M. G., 1982. Production dynamics of some eggs of Systellognatha stonefly species (Plecop-
arctic Chironomus larvae. Limnol. Oceanogr. tera) occurring in alpine areas of Norway.
27, 728 737. Annls. Limnol. 23, 179 184.
danks H. V., 1971. Overwintering of some north MaTeH
a J., Frouz J., 2000. Distribution and ecology
temperate and arctic Chironomidae. I. The win- of Chironomus Meigen in the Czech Republic
ter environment. Can. Ent. 103, 589 604. (Diptera: Chironomidae). [W:] Late 20th Cen-
danks H. V., 1992. Long life cycles in insects. Canad. tury Research on Chironomidae: an Anthology
Ent. 124, 167 187. from 13th International Symposium on Chiron-
danks H. V., 1996. The wider immigration of stud- omidae. hoFFrichTer O. (red.). Shaker Verlag,
ies on insect cold-hardiness. Eur. J. Entomol. 93, Aachen, 415 423.
383 403. McLachLan A. J., 1983. Life-history tactics of rain-
danks H. V., 1999. Life cycles in polar arthropods pool dwellers. J. Anim. Ecol. 52, 545 561.
 flexible or programmed? Eur. J. Entomol. 96, McLachLan A. J., 1988. Refugia and habitat parti-
83 102. tioning among midges (Diptera: Chironomidae)
danks H. V., 2004a. Seasonal adaptations in arctic in rain pools. Ecol. Entomol. 13, 185 193.
insects. Integr. Comp. Biol. 44, 85 94. McLachLan A. J., LadLe R., 2001. Life in puddle: be-
danks H. V., 2004b. The role of insect cocoons in havioural and life-cycle adaptations in the Dip-
cold condidions. Eur. J. Entomol. 101, 433 437. tera of tropical rain pools. Biol. Rev. 76, 377
danks H. V., oLiver D. R., 1972. Diel periodicities of 388.
emergence of some high arctic Chironomidae noLTe U., 1995. From egg to imago in less than seven
(Diptera). Canad. Ent. 104, 903 906. days: Apedilum elachistius (Chironomidae).[W:]
danks H. V., kukaL O., rinG R. A., 1994. Insect cold- Chironomids: From genes to ecosystems. cran-
hardiness: insights from the Arctic. Arctic 47, sTon P. (red.). CSIRO Publications, Melbourne,
391 404. 177 184.
deLeTTre y. r., 1988. Chironomid wing length, dis- oLiver D. R.1968. Adaptations of arctic Chironomi-
persal ability and habitat predictability. Holarct. dae. Ann. Zool. Fenn. 5, 111 118.
Ecol. 11, 166 170. Pinder L.C.V., 1995. The habitats of chironomid lar-
downes J. A., 1969. The swarming and mating flight vae. [W:] The Chironomidae. The biology and
of Diptera. Ann. Rev. Entomol. 14, 2712 298. ecology of non-biting midges. arMiTaGe P., cran-
Frouz J., MaTeH
a J., aLi A. 2003. Survival strategies sTon P. S., Pinder L. C. V. (red.). Chapman and
of chironomids (Diptera: Chironomidae) living Hall, London, Glasgow, Weinheim, New York,
in temporary habitats: a review. Eur. J. Ento- Tokyo, Melbourne, Madras, 107 135.
mol. 100, 459 465. rinG R., 1982. Freezing  tolerant insects with low
inrons J. G., MiLLer L. K., oswood M. K., 1993. Eco- supercooling points. Comp. Biochem. Physiol.
logical adaptations of aquatic macroinverte- 73A, 605 612.
brates to overwinting in interior Alaska (U.S.A.) soszyńska A., 2004. The influence of environmental
subarctic streams. Can. J. Zool. 71, 98 108. factors on the supranivean activity of flies (Dip-
kiTchinG R. L., 1972. Population studies of the im- tera) in Central Poland. Eur. J. Entomol. 101,
mature stages of the tree hole midges Metriocne- 481 489.
Adaptacje ochotek
207
soszyńska A., 2005. Naśnieżne muchówki (Diptera) ThieneMann A., 1954. Chironomus. Leben, Verbrei-
i wojsiłki (Mecoptera) Wzniesień A
ódzkich. Roz- tung und wirtschaftliche Bedeutung der Chiro-
prawa Doktorska, Biblioteka UA
. nomiden. Binnengewässer 20, 1 834.
sTevens M. M., warren G. N., braysher B. D., 2003. waTanabe M., kikawada T., okuda T., 2003. Increase
Oviposition response of Chironomus tepperi to of internal ion concentration triggers trehalose
nitrogenous compounds and bioextracts in two- synthesis associated with cryptobiosis in larvae
choice laboratory tests. J. Chem. Ecol. 29, 911 Polypedilum vanderplanki. J. Exp. Biol. 206,
920. 2281 2286.
ÅšLusarczyk M., 1998. Diapauza jako strategia prze-
trwania. Wiad. ekol. 44, 279 303.