Progress in Plant Protection/Postępy w Ochronie Roślin 50 (2) 2010
AKTYWACJA MECHANIZMÓW OBRONNYCH ROŚLIN
PRZEZ SZKODNIKI
MAA
GORZATA KIEA
KIEWICZ, MONIKA GODZINA, ANNA CZAPLA
Szkoła Główna Gospodarstwa Wiejskiego w Warszawie
Wydział Ogrodnictwa i Architektury Krajobrazu
Katedra Entomologii Stosowanej
Nowoursynowska 159, 02-776 Warszawa
[e-mail]
I. WST
P
Odporność roślin na agrofagi, w tym szkodniki zależy zarówno od mechanizmów
konstytutywnych, jak i indukowanych. O konstytutywnych uwarunkowaniach mechani-
zmów odporności roślin na szkodniki wiadomo znacznie więcej, niż o mechanizmach
odporności indukowanej. Wyniki badań ostatnich dekad wykorzystujące najnowocze-
śniejsze metody molekularne (ang. omics approaches) wskazują na kluczową rolę
w roślinie tych systemów, które odbierają i rozpoznają, a następnie integrują i tłumaczą na
reakcje biochemiczne i fizjologiczne specyficzne sygnały wywołane atakiem szkodnika
(Kessler i Baldwin 2002; Kessler i wsp. 2004; Browse i Howe 2008; Kazan i Manners
2008; Koorneef i Pieterse 2008; Mith�fer i Boland 2008; Zhu-Salzman i wsp. 2008).
Przypuszcza się, że percepcja sygnałów/elicytorów, takich jak uszkodzenie tkanek
roślinnych, wydzielina gruczołów ślinowych czy wydzielina przewodu pokarmowego
szkodnika przez białka receptorowe rośliny stanowi kluczowy element w reakcji rozpo-
znania. Z kolei, rodzaj i zakres mechanicznych uszkodzeń oraz rodzaj elicytorów (ang.
salivary elicitors, syn. salivary effectors) determinuje aktywację określonych dróg sygna-
łowych (ang. defence-signaling pathways) i biosyntezę białek obronnych (ang. arthropod-
inducible proteins) czy metabolitów wtórnych. Zatem obrona indukowana roślin przed
szkodnikami to system wielopoziomowy (ang. multilayerd defensive system), dodatkowo
komplikowany złożonymi interakcjami pomiędzy indywidualnymi składnikami.
Celem pracy jest przedstawienie wyników badań ostatnich dekad nad molekularny-
mi uwarunkowaniami interakcji roślina-szkodnik ze szczególnym uwzględnieniem pro-
cesu rozpoznania i przekazu sygnału wywołanego żerowaniem oraz czynników waż-
nych w zapoczątkowywaniu reakcji obronnych.
II. ELICYTORY I ICH ROZPOZNAWANIE
W pełniejszym zrozumieniu interakcji roślina-szkodnik pomocne stały się wyniki
badań nad relacjami roślina-patogen (Walling 2000; Taylor i wsp. 2004; De Vos i wsp.
886 Progress in Plant Protection/Postępy w Ochronie Roślin 50 (2) 2010
2005, 2006; Glazebrook 2005; Kaloshian i Walling 2005; Jones i Dangl 2006; Bittel
i Robatzek 2007; Maffei i wsp. 2007a, b; Pieterse i Dicke 2007). Dla określenia związ-
ku sygnałowego uwalnianego przez szkodnika i stymulującego reakcje w zaatakowanej
roślinie zapożyczono termin elicytor. Dla opisu percepcji elicytora, rozpoznania i wy-
wołania reakcji obronnej zaadoptowano dwa modele: (1) specyficzny, opierający się
o interakcję między roślinnym genem odporności R i genem awirulencji Avr szkodnika
(ang. gene-for-gene) oraz (2) uniwersalny (ang. non-host manner) inicjowany przez
mechaniczne uszkodzenie tkanki i interakcję elicytor-receptor.
Z punktu widzenia powiązań roślina-szkodnik, interesujący wydaje się model,
w którym wszystkie reakcje odpornościowe indukowane przez fitofaga rozpoczynają się
od percepcji elicytora (ang. general elicitor, PAMPs  ang. pathogen-associated molecu-
lar patterns), poprzez wiązanie go ze specyficznym receptorem (PRRs  ang. pathogen
recognition receptors), obecnym na powierzchni błony komórkowej rośliny (Jones
i Dangl 2006). Ostatnio dla PAMPs wprowadzono bardziej ogólny termin MAMPs
(ang. microbe-associated molecular patterns) (Bittel i Robatzek 2007). Przez analogię,
związki zawarte w wydzielinach uwalnianych przez szkodnika w czasie żerowania lub
składania jaj (np. wchodzące w skład wydzielin przewodu pokarmowego, wymiocin,
wydzieliny ślinowej, płynu służącego samicom do przyklejania jaj) i wyzwalające reak-
cje obronne w roślinie nazwano HAMPs (ang. herbivore-associated molecular patterns).
Chociaż ostatnie badania wskazują, że chemiczne elicytory zawarte w wydzielinie
ślinowej owadów pełnią kluczową rolę w kształtowaniu ilościowej i jakościowej reakcji
obronnej rośliny (Howe i Jander 2008; Mith�fer i Boland 2008), to w porównaniu do
dużej liczby MAMPs, wyizolowano i scharakteryzowano tylko kilka HAMPs. Należą
do nich białka owadzie, takie jak oksydaza Glc (ang. Glc oxidase) gąsienic Helicoverpa
zea (Eichenseer i wsp. 1999), zasadowa fosfataza mączlików (Funk 2001) i �-gluko-
zydaza gąsienic bielinka kapustnika (Pieris brassicae L.), uwalniająca związki lotne
z kapusty warzywnej głowiastej [Brassica oleracea L. convar. capitata (L.)] (Mattiacci
i wsp. 1995). Poza białkami, związki nisko-cząsteczkowe tzw. inceptyny (ł-podjednost-
ki syntazy chloroplastowego ATP) stanowią przykład elicytorów peptydowych o specy-
ficznej strukturze, izolowanych z wydzieliny jelita gąsienic sówki Spodoptera frugiper-
da Smith, żerującej na fasolniku chińskim (syn. wspięga chińska, wigna) (Vigna ungu-
iculata L.) lub kukurydzy zwyczajnej (Zea mays L.) (Schmelz i wsp. 2006), ale nie na
szpinaku warzywnym (Spinacia oleracea L.) (Schmelz i wsp. 2007). Udowodniono, że
inceptyny w bardzo niskich stężeniach wyzwalają biosyntezę etylenu (ET), wzrost po-
ziomu kwasu salicylowego (SA) i kwasu jasmonowego (JA), co prowadzi do indukcji
emisji homoterpenu  (E)-4,8-dimetyl-1,3,7-nonatrienu (DMNT), pośredniczącego
w oddziaływaniu fasolnik chiński  S. frugiperda. Przypuszcza się jednak, że sposób
działania inceptyn nie polega na bezpośrednim wiązaniu z receptorem, ale na pośredni-
czeniu między elicytorem a receptorem (Maischak i wsp. 2007).
Najwcześniej zidentyfikowaną klasą HAMPs jest wolicytyna (N-(17-hydroksy-
linolenol)-L-Gln), koniugat kwasu tłuszczowego i aminokwasu glicyny, wyizolowana
po raz pierwszy z wydzielin przewodu pokarmowego gąsienic światłówki naziemnicy
(Spodoptera exigua H�bner) (Alborn i wsp. 1997). Na razie pozostaje zagadką czy
wolicytyna jest syntetyzowana przez gąsienice samodzielnie (Lait i wsp. 2003), czy też
przy udziale bakterii jelita środkowego (Ping i wsp. 2007). Podobne koniugaty, pełniące
rolę elicytorów reakcji obronnych, stwierdzono u wielu innych gąsienic, należących do
rodzin sówkowate i miernikowcowate. Ostatnio, spośród 13 gatunków owadów repre-
Aktywacja mechanizmów obronnych roślin przez szkodniki 887
zentujących rzędy inne niż motyle, u dwóch reprezentujących rząd prostoskrzydłe (Te-
leogryllus taiwanemma Ohmachi i Matsuura, T. emma Orthoptera: Ensifera: Gryllidae)
i u muszki owocowej (Drosophila melanogaster Meigen, Diptera: Drosophilidae)
zidentyfikowano elicytory o budowie podobnej do wolicytyny (Yoshinaga i wsp. 2007).
Inną klasą elicytorów HAMPs są bruchiny  długołańcuchowe ą,�-diole estryfiko-
wane kwasem 3-hydroksypropanowym wyizolowane z chrząszczy: strąkowca grocho-
wego (Bruchus pisorum L.) oraz fasolowego (Callosobruchus maculatus Fabricius)
(Doss i wsp. 2000). Stwierdzono, że bruchiny wydzielane przez samice chrząszczy
w czasie składania jaj, inicjują neoplastyczny wzrost na strąkach pewnych genotypów
grochu zwyczajnego (Pisum sativum L.). Wzrost niezróżnicowanej tkanki w miejscu
przytwierdzenia jaja unosi jajo do góry, a potem utrudnia larwie wejście do strąka, wy-
stawiając ją na działanie wrogów naturalnych i narażając na wysychanie. Ponadto, do-
wiedziono, że egzogenne zastosowanie bruchin inicjuje aktywację genu syntazy izofla-
wonowej CYP93C18 i kumulację fitoaleksyny  pisatyny (Cooper i wsp. 2005).
Keliferyny, w skład których wchodzą nasycone i nienasycone ą-hydroksy-kwasy
tłuszczowe C15-20, wyizolowano z wymiocin Schistocerca americana Drury owadów
z rzędu prostoskrzydłe (Orthoptera: Caelifera) i wykazano, że indukują one emisję
związków lotnych z roślin kukurydzy (Alborn i wsp. 2007).
W przeciwieństwie do PAMPs/MAMPs, w przypadku elicytorów HAMPs nie wyja-
śniono do tej pory, w jaki sposób są one rozpoznawane przez roślinę. Nie wiemy, czy
bezpośrednio wiążą się z miejscem receptorowym błon komórkowych, czy też są tylko
pośrednikami w procesie rozpoznawania szkodnika przez roślinę. Często, w czasie
wczesnych odpowiedzi na żerowanie szkodnika, odnotowuje się reakcje zbliżone do
reakcji wywołanych infekcją patogenów. Np. żerowanie gąsienic sówki bawełnówki
egipskiej (Spodoptera littoralis Boisduval) na liściach fasoli zmienia integralność błon
komórkowych, co skutkuje wzmożonym przepływem jonów (Maffei i wsp. 2004) oraz
generowaniem znacznych ilości reaktywnych form tlenu (Maffei i wsp. 2006). W liś-
ciach roślin pomidora i blisko spokrewnionych z tytoniem roślin Nicotiana attenuata
Torr. ex Wats zaatakowanych przez gąsienice zawisaka tytoniowego (Manduca sexta
L.) dochodzi do aktywacji kinaz białkowych zależnych od mitogenu (ang. Mitogen-
Activated Protein (MAP) Kinases; MAPKs) (Kandoth i wsp. 2007; Wu I wsp. 2007).
Wydaje się też interesujące, że u mszyc, owadów żerujących w obrębie floemu, nie
zidentyfikowano żadnych elicytorów HAMPs, ale istnieją dobrze udowodnione przy-
kłady ich rozpoznawania i indukcji reakcji odpornościowych w zaatakowanej roślinie,
w oparciu o interakcję gen na gen (Goggin 2007; Walling 2008).
III. PRZEKAZ SYGNAA
U
W zależności od indywidualnej interakcji roślina-szkodnik, roślina zaatakowana
zdolna jest do aktywacji różnych reakcji odpornościowych, w których kluczowe zna-
czenie mają regulatory wzrostu i rozwoju roślin  JA, ET lub SA, angażujące różne
szlaki sygnałowe (McConn i wsp. 1997; Baldwin 1998; Reymond i Farmer 1998;
Walling 2000; Gatehouse 2002; Li i wsp. 2002c; Howe 2004; Lorenzo i Solano 2005;
Beckers i Spoel 2006; Bodenhausen i Reymond 2007; Von Dahl i Baldwin 2007; Howe
i Jander 2008). Inne ważne regulatory, uwikłane w odporność indukowaną przez szkod-
niki to kwas abscysynowy (ABA) (Gawrońska i Kiełkiewicz 1999; Bodenhausen
888 Progress in Plant Protection/Postępy w Ochronie Roślin 50 (2) 2010
i Reymond 2007), brasinosteroidy (Campos i wsp. 2009) oraz auksyny (Hutangura
i wsp. 1999; Grunewald i wsp. 2009).
Dowiedziono, że stężenie, skład i czas uwalniania specyficznych związków zależ-
nych od wyżej wymienionych szlaków sygnałowych różnicują reakcje obronne. Ogól-
nie, uważa się, że biotrofy są wrażliwsze na związki zależne od szlaku będącego pod
kontrolą SA, a nekrotrofy i szkodniki są wrażliwsze na związki zależne od szlaku
JA/ET (Thomma i wsp. 2001; Kessler i Baldwin 2002; Glazebrook 2005). Pogląd ten
potwierdza rosnąca lawinowo liczba danych, uzyskiwanych głównie w oparciu o mi-
kromacierze (ang. DNA microarray studies) oraz badania prowadzone na mutantach
z defektem syntezy lub percepcji JA wskazujące, że odporność na większość szkodni-
ków (gąsienice, chrząszcze, wciornastki, roztocze, muchówki, pluskwiaki różnoskrzy-
dłe) zależy od JA (Howe i wsp. 1996; McConn i wsp. 1997; Reymond i wsp. 2000;
Stintzi i wsp. 2001; Li i wsp. 2002a, b, c; Halitschke i Baldwin 2003; Kant i wsp. 2004;
Li i wsp. 2004b; Reymond i wsp. 2004; De Vos i wsp. 2005; Bodenhausen i Reymond
2007; Vogel i wsp. 2007; Zarate i wsp. 2007; Howe i Jander 2008). Wynika to najpraw-
dopodobniej z faktu, że indukcja odporności jest strategią mniej kosztowną niż odpor-
ność konstytutywna (Baldwin 1998). W porównaniu z JA, udział w indukcji odporności
pozostałych dwóch regulatorów wzrostu (SA i ET) jest znacznie mniejszy (Walling
2000; Bodenhausen i Reymond 2007; Von Dahl i Baldwin 2007; Zarate i wsp. 2007;
Koorneef i Pieterse 2008; Zheng i Dicke 2008). Ponadto stwierdzono, że rośliny z za-
blokowanym szlakiem zależnym od JA stają się atrakcyjnym pokarmem nawet dla tych
fitofagów, które wcześniej nimi nie były zainteresowane, co może mieć konsekwencje
ekologiczne np. zmieniać skład zespołów roślinożerców w środowisku (Kessler i wsp.
2004). Interesujące, że traktowanie roślin egzogennym JA skutkuje przeprogramowa-
niem ekspresji genów, ekspresją genów obrony i podwyższeniem odporności przeciwko
szkodnikom owadzim (Farmer i Ryan 1990; Schenk i wsp. 2000; Kessler i Baldwin
2002; Mandaokar i wsp. 2006; Howe i Jander 2008).
Zarówno JA, jak i pochodne JA są podstawowymi komponentami przekazu sygnału
o uszkodzeniu (ang. systemic-wound signals) na znaczną odległość (Green i Ryan 1972;
Li i wsp. 2002b; Schilmiller i Howe 2005; Wasternack i wsp. 2006). Ostatnie badania
(Wang i wsp. 2008) pokazały, że niezbędna dla systemicznej indukcji obrony u roślin
Nicotiana attenuata (ang. coyote tobacco) jest biosynteza koniugatu JA z izoleucyną
(JA-Ile). Wydaje się, że JA-Ile nie jest mobilnym sygnałem, ale raczej jest syntetyzo-
wany de novo w liściach nieuszkodzonych, do których dociera sygnał o uszkodzeniu.
W środowisku naturalnym lub agrocenozie roślina zwykle jest atakowana albo rów-
nocześnie, albo kolejno przez kilka fitofagów, co znacznie zmienia obronę indukowaną
pierwotnie (Bezemer i Van Dam 2005; Stout i wsp. 2006; Frost i wsp. 2008). Złożoność
interakcji sygnałowych jest ostatnio przedmiotem wielu badań (Koorneef i Pieterse
2008). Uważa się, że na skrzyżowaniu szlaków sygnałowych dochodzi do interakcji
(ang. cross-talk), które są dla zaatakowanej rośliny gwarancją wyboru najskuteczniej-
szej strategii obronnej. Interakcje sygnałowe w zaatakowanej roślinie mogą mieć cha-
rakter mutualistyczny, antagonistyczny lub synergistyczny, co w konsekwencji nega-
tywnie lub pozytywnie przekłada się na jej funkcjonowanie.
Większość badań wskazuje na wzajemnie antagonistyczne interakcje pomiędzy
szlakami zależnymi od SA i JA (Peńa-Cort�s i wsp. 1993; Doares i wsp. 1995; Bostock
2005; Zarate i wsp. 2007), ale są też przykłady oddziaływań synergistycznych (Schenk
i wsp. 2000; Van Wees i wsp. 2000; Mur i wsp. 2006). Jeśli w wyniku negatywnego
Aktywacja mechanizmów obronnych roślin przez szkodniki 889
oddziaływania między SA i JA, nastąpi przewaga szlaku zależnego od SA, to spowodu-
je, że roślina stanie się bardziej podatna na te fitofagi, które indukują w roślinie odpor-
ność zależną od JA i odwrotnie: jeśli nastąpi przewaga aktywacji szlaku zależnego od
JA, to roślina stanie się bardziej podatna na te fitofagi, które indukują w roślinie odpor-
ność zależną od SA.
Poza interakcjami zachodzącymi między szlakami SA i JA opisano też regulacje
funkcjonujące między szlakami ABA i JA/ET (Kazan i Manners 2008). Etylen emito-
wany z roślin rzodkiewnika pospolitego (Arabidopsis thaliana L. Heynh.) zasiedlonych
przez gąsienice bielinka rzepnika (Pieris rapae L.), przygotowuje rośliny do obrony
zależnej od SA, co skutkuje podniesieniem odporności na wirus kędzierzawości rzepy
(ang. turnip crinkle virus) (De Vos i wsp. 2006). Ważnymi ogniwami integrującymi
sygnały na szlakach JA, ABA i ET są czynniki transkrypcyjne (np.  MYC2 syn. JiN1
ang. jasmonate insensitive 1 czy ERF1 ang. ethylene response factor 1). Gen MYC2 jest
synergistycznie aktywowany przez JA i ABA w odpowiedzi na uszkodzenie mecha-
niczne, podczas gdy aktywacja genu ERF1 jest kontrolowana przez JA/ET w odpowie-
dzi na atak patogenów.
Wielu autorów jest zdania, że interakcje sygnałowe (cross-talk) pomagają roślinie
minimalizować koszty wydatkowane na obronę (Reymond i Farmer 1998; Pieterse
i wsp. 2001; Bostock 2005). Ponadto, zarówno szkodniki, jak i patogeny potrafią w za-
atakowanej roślinie modulować sieć szlaków obronnych tak, by czerpać korzyści
z supresji odporności indukowanej (Pieterse i Dicke 2007). Np. puparia mączlika ostro-
skrzydłego (Bemisia tabaci Genn.) mogą aktywować szlaki zależne od SA, ponieważ
w konsekwencji ich żerowania dochodzi do supresji szlaku zależnego od JA, co z kolei
zwiększa ich przeżywalność (Zarate i wsp. 2007). Podobnie, elicytory produkowane
przez jaja bielinków  rzepnika (P. rapae) i kapustnika (Pieris brassicae L.) ograniczają
obronę zależną od JA, poprzez interakcję ze szlakiem SA, co umożliwia wylęg larw
(Little i wsp. 2007).
JA bierze również udział w regulacji obrony pośredniej, która dotyczy trój-
troficznych interakcji roślina-szkodnik-wróg naturalny (Erb i wsp. 2008). Związki lotne
(głównie terpenoidy i krótkołańcuchowe aldehydy) emitowane z uszkodzonych tkanek
wabią wrogów naturalnych. Z ostatnich badań wynika, że lotne związki organiczne
mają też udział w przygotowywaniu (ang. priming) tkanek rośliny zaatakowanej przez
jednego fitofaga na atak innego (Frost i wsp. 2008). Syntezy związków lotnych pośred-
niczących w interakcjach trój-troficznych regulowane są poprzez szlak zależny od JA
(Erb i wsp. 2008; Zheng i Dicke 2008). Arimura i wsp. (2008) pokazali, że żerowanie
szkodników ma krytyczne znaczenie dla emisji związków lotnych, wabiących ich wro-
gów naturalnych.
Istnieją też dane wskazujące na specyficzną, transkrypcyjną odpowiedz
roślin zaata-
kowanych przez szkodniki. Szkodniki należące do różnych grup (gryzące vs ssące),
wyzwalają zazwyczaj różne, ale nakładające się w części, wzory ekspresji genów.
Szkodniki przynależne do tych samych grup wywołują ekspresję tych samych genów.
Specyficzna reakcja rośliny (ang. herbivore-specific patterns of host gene expression)
może być związana z różnicami w jakościowym i ilościowym sposobie mechanicznego
uszkodzenia tkanek, co z kolei zależy od aparatu gębowego, sposobu żerowania oraz
związków wprowadzanych wraz ze śliną (ang. eliciting compounds) lub wydzielinami
przewodu pokarmowego (ang. insect oral secretion) (Howe i Jander 2008). Np. owady
pobierające pokarm z floemu (ang. phloem-feeders), unikają obrony zależnej od JA, bo
890 Progress in Plant Protection/Postępy w Ochronie Roślin 50 (2) 2010
w minimalny sposób uszkadzają komórki miękiszu albo wytwarzają SA, który hamuje
aktywność szlaku zależnego od JA (Walling 2008).
Obok JA, inne związki mogą mieć charakter sygnałów, włączając w to oligogalaktu-
ronidy, H2O2, ABA, peptydy (np. systemina), elicytory z wymiocin przewodu pokar-
mowego szkodnika (Ryan 2000; Narvaez-Vasquez i wsp. 2007; Wu i wsp. 2007).
IV. CZYNNIKI WAŻNE W INTERAKCJACH SA JA
Białko regulatorowe NPR1
SA odgrywa centralną rolę w indukcji odporności systemicznej typu SAR (ang. Sys-
temic Acquired Resistance) przeciwko biotrofom. Transdukcja sygnału zależnego od
SA prowadzi do aktywacji genów kodujących białka typu PR (ang. Pathogenesis Rela-
ted) (Van Loon i wsp. 2006). Czynnikiem regulatorowym niezbędnym do transdukcji
sygnału na szlaku SA jest białko regulatorowe NPR1 (ang. Non-expressor of PR-1)
(Dong 2004; Pieterse i Van Loon 2004). NPR1 kontroluje supresję JA, bez względu na
lokalizację (jądro, cytozol), co przejawia się aktywacją genów PR. U ryżu (Oryza sa-
tiva), nadekspresja cytozolowego czynnika OsNPR1 ogranicza responsywność tran-
skrypcji zależnej od JA, przez co podnosi się poziom podatności na szkodniki owadzie
(Yuan i wsp. 2007). U tytoniu (N. attenuata) zaatakowanego przez gąsienice S. exigua,
NPR1 ogranicza biosyntezę komponentów szlaku SA, co prowadzi do wzmocnienia
biosyntezy komponentów szlaku JA i wzrostu odporności. Natomiast wyciszenie genu
NPR1 skutkuje wzrostem biosyntezy SA, co antagonizuje obronę zależną od JA i pro-
wadzi do zwiększenia podatności roślin (Rayapuram i Baldwin 2007).
Czynniki transkrypcyjne WRKY
Ważnymi regulatorami szlaku zależnego od SA są też czynniki transkrypcyjne
WRKY (ang. WRKY transcription factor) (Maleck i wsp. 2000; Wang i wsp. 2008).
Niektóre z nich biorą udział w regulacji interakcji między SA i JA (Li i wsp. 2004a).
U roślin pomidora, WRKY70 pozytywnie reguluje szlak zależny od SA i negatywnie
zależny od JA. Inne czynniki transkrypcyjne WRKY 11 i 17 regulują interakcje między
SA i JA u roślin rzodkiewnika.
Czynnik regulatorowy GRX480
GRX480 (ang. glutaredoxin) to potencjalny czynnik regulujący interakcje między
szlakami SA i JA. Katalizuje on redukcję disiarczków tiolowych (ang. thiol disulfide)
i przypuszcza się, że bierze udział w regulacji aktywności białek zależnych od stanu
redoks (Lemaire 2004). Ostatnio wykazano, że ekspresja GRX480 jest indukowana
przez SA i zależy od NPR1. GRX 480 hamuje ekspresję części genów zależnych od JA
(np. genu kodującego defenzynę PDF 1.2  ang. Plant Defensin 1.2) i jednocześnie
indukuje ekspresję genu kodującego lipoksygenazę LOX2 (ang. Linolate Oxygen Oxi-
doreductase) czy genu VSP2 kodującego białko VSP (ang. Vegetative Storage Protein),
też zależnych od JA (Ndamukong i wsp. 2007).
Aktywacja mechanizmów obronnych roślin przez szkodniki 891
Kaskada MAP kinaz
Kaskada sygnałowa kinaz białkowych MAPKs (ang. Mitogen Activated Protein)
uczestniczy w przekazywaniu informacji od fazy odbioru do aktywacji licznych szla-
ków w komórkach wszystkich Eucariota. Zidentyfikowano wiele kinaz MAP. U roślin
rzodkiewnika pospolitego A. thaliana, kinaza MPK4 negatywnie reguluje szlak sygna-
łowy zależny od SA i pozytywnie szlak zależny od JA (Petersen i wsp. 2000). Funkcje
MPK4 modyfikują efektory EDS1 (ang. enhanced disease susceptibility 1) i PAD4 (ang.
phytoalexin deficient 4) powodując, że MPK4 może działać jako aktywator szlaku za-
leżnego od SA i represor szlaku JA. Poza tym fosforylacja substratu MPK4  MKS1
(ang. MAP kinase 4 substrate 1) może ograniczać aktywność szlaku SA. MKS1 wcho-
dzi w interakcję z czynnikami transkrypcyjnymi WRKY 25 i 33, które z kolei mogą być
fosforylowane przez MPK4. Podkreśla to znaczenie czynników transkrypcyjnych
w cross-talk między szlakami zależnymi od SA i JA.
W oparciu o wyniki najnowszych badań, Kazan i Manners (2008) przedstawili mo-
del ilustrujący udział szlaku sygnałowego JA w zmianach ekspresji genów u roślin
poddanych stresom. Autorzy podkreślili, ważność białka COI1 (białkoF-box, kodowane
przez gen COI1, ang. coronatine insensitive1) będącego komponentem kompleksu
SCFCOI1 działającego jak ligaza ubikwitynowa typu 3. Ligaza ubikwitynowa E3 bierze
udział w ubikwityzacji (syn. unieczynnianiu) specyficznie rozpoznanych białkowych
substratów i kierowaniu ich na drogę degradacji proteosomalnej 26S. Wykazano, że
białko F-box ma zdolność rozpoznawania represorów genów zależnych od JA i ich
degradowania. Niedawno odkryte białka represorowe JAZ (ang. jasmonate ZIM-domain
proteins) ulegają właśnie degradacji po rozpoznaniu przez białko F-box. Zwrócono też
uwagę na znaczenie koniugatu JA-Ile (bioaktywna forma JA) powstającego pod nadzo-
rem białka kodowanego przez gen JARI (ang. jasmonate resistant1). Okazało się, że JA
Ile promuje interakcję pomiędzy białkami JAZ1-COI1. Ponieważ białka JAZ działają
jako negatywne regulatory czynnika transkrypcyjnego JIN1/MYC2 (ang. jasmonate
insensitive1), ich degradacja skutkuje uwolnieniem JIN1/MYC2, co umożliwia koordy-
nację transkrypcyjnej kaskady z udziałem różnych transkrypcyjnych aktywatorów/re-
presorów i prowadzi do regulacji wielu biologicznych procesów, w tym reakcji obron-
nych skierowanych przeciwko szkodnikom.
V. PODSUMOWANIE
Chociaż ostatnia dekada obfitowała w ważne odkrycia dotyczące molekularnych
mechanizmów i ekologicznych konsekwencji reakcji sygnałowych, wzbudzonych
w roślinach atakiem szkodnika (Browse i Howe 2008; Frost i wsp. 2008; Mith�fer i Bo-
land 2008; Wang i wsp. 2008; Zheng i Dicke 2008; Zhu-Salzman i wsp. 2008), to wciąż
bez odpowiedzi pozostaje wiele pytań dotyczących percepcji i przekazu sygnałów po-
chodzących od stawonogów oraz zapoczątkowania i regulacji wczesnych reakcji obron-
nych (Kazan i Manners 2008). Wszechstronne poznanie tych mechanizmów powinno
przyczynić się do wzbogacenia wiedzy podstawowej z zakresu interakcji roślina-
szkodnik oraz do wykorzystywania w praktyce tych roślin, które są zdolne do wzmac-
niania odporności w odpowiedzi na atak szkodnika.
892 Progress in Plant Protection/Postępy w Ochronie Roślin 50 (2) 2010
VI. LITERATURA
Alborn H.T., Turlings T.C.J., Jones T.H., Stenhagen G., Loughrin J.H., Tumlinson J.H. 1997. An
elicitor of plant volatiles from beet armyworm oral secretion. Science 276: 945 949.
Alborn H.T., Hansen T.V., Jones T.H., Bennett D.C., Tumlinson J.H., Schmelz E.A., Teal P.E.A.
2007. Disulfooxy fatty acids from the American bird grasshopper Schistocerca americana,
elicitors of plant volatiles. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 104: 12976 12981.
Arimura G.-I., K�pke S., Kunert M., Volpe V., David A., Brand P., Dabrowska P., Maffei M.E.,
Boland W. 2008. Effects of feeding Spodoptera littoralis on lima bean leaves: IV. Diurnal and
nocturnal damage differentially initiate plant volatile emission. Plant Physiol. 146: 965 973.
Baldwin I.T. 1998. Jasmonate-induced responses are costly but benefit plants under attack in
native populations. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 95: 8113 8118.
Beckers G.J.M., Spoel S.H. 2006. Fine-tuning plant defence signalling: salicylate versus jas-
monate. Plant Biol. 8: 1 10.
Bezemer T.M., Van Dam N.M. 2005. Linking aboveground and belowground interactions via
induced plant defenses. Trends Ecol. Evol. 20: 617 624.
Bittel P., Robatzek S. 2007. Microbe-associated molecular patterns (MAMPs) probe plant immu-
nity. Curr. Opin. Plant Biol. 10: 335 341.
Bodenhausen N., Reymond P. 2007. Signaling pathways controlling induced resistance to insect
herbivores in Arabidopsis. Mol. Plant Microbe Interact. 20: 1406 1420.
Bostock R.M. 2005. Signal crosstalk and induced resistance: straddling the line between cost and
benefit. Annu. Rev. Phytopathol. 43: 545 580.
Browse J., Howe G.A. 2008. New weapons and a rapid response against insect attack. Plant
Physiol. 146 (3): 832 838.
Campos M.L., de Almeida M., Rossi M.L., Martinelli A.P., Litholdo C.G. Junior, Figueira A.,
Rampelotti-Ferreira F.T., Vendramim J.D., Benedito V.A., Pereira Peres L.E. 2009. Brassino-
steroids interact negatively with jasmonates in the formation of anti-herbivory traits in toma-
to. J. Exp. Bot. 60 (15): 4347 4361.
Cooper L.D., Doss R.P., Price R., Peterson K., Oliver J.E. 2005. Application of Bruchin B to pea
pods results in the up-regulation of CYP93C18, a putative isoflavone synthase gene, and an
increase in the level of pisatin, an isoflavone phytoalexin. J. Exp. Bot. 56: 1229 1237.
De Vos M., Van Oosten V.R., Van Poecke R.M.P., Van Pelt J.A., Pozo M.J., Mueller M.J., Bu-
chala A.J., Metraux J.P., Van Loon L.C., Dicke M. 2005. Signal signature and transcriptome
changes of Arabidopsis during pathogen and insect attack. Mol. Plant Microbe Interact. 18:
923 937.
De Vos M., Van Zaanen W., Koornneef A., Korzelius J.P., Dicke M., Van Loon L.C., Pieterse
C.M.J. 2006. Herbivore-induced resistance against microbial pathogens in Arabidopsis. Plant
Physiol. 142: 352 363.
Doares S.H., Narv�ez-V�squez J., Conconi A., Ryan C.A. 1995. Salicylic acid inhibits synthesis
of proteinase inhibitors in tomato leaves induced by systemin and jasmonic acid. Plant Phy-
siol. 108: 1741 1746.
Dong X. 2004. NPR1, all things considered. Curr. Opin. Plant Biol. 7: 547 552.
Doss R.P., Oliver J.E., Proebsting W.M., Potter S.W., Kuy S.R., Clement S.L., Williamson R.T.,
Carney J.R., DeVilbiss E.D. 2000. Bruchins: insect-derived plant regulators that stimulate
neoplasm formation. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 97: 6218 6223.
Eichenseer H., Mathews M.C., Bi J.L., Murphy J.B., Felton G.W. 1999. Salivary glucose oxidase:
Multifunctional roles for Helicoverpa zea? Arch. Insect Biochem. Physiol. 42: 99 109.
Erb M., Ton J., Degenhardt J., Turlings T.C.J. 2008. Interactions between arthropod-induced
aboveground and belowground defenses in plants. Plant Physiol. 146: 867 874.
Farmer E.E., Ryan C.A. 1990. Interplant communication: airborne methyl jasmonate induces
synthesis of proteinase inhibitors in plant leaves. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 87: 7713 7716.
Aktywacja mechanizmów obronnych roślin przez szkodniki 893
Frost C.J., Mescher M.C., Carlson J.E., De Moraes C.M. 2008. Plant defense priming against
herbivores: getting ready for a different battle. Plant Physiol. 146: 818 824.
Funk C.J. 2001. Alkaline phosphatase activity in whitefly salivary glands and saliva. Arch. Insect
Biochem. Physiol. 46: 165 174.
Gatehouse J.A. 2002. Plant resistance towards insect herbivores: a dynamic interaction. New
Phytol. 156: 145 169.
Gawrońska H., Kiełkiewicz M. 1999. Effect of the carmine spider mite (Acarida: Tetranychidae)
infestation and mechanical injury on the level of ABA in tomato plants. Acta Physiol. Plant.
21 (3): 297 303.
Glazebrook J. 2005. Contrasting mechanisms of defense against biotrophic and necrotrophic
pathogens. Annu. Rev. Phytopathol. 43: 205 227.
Goggin F.L. 2007. Plant-aphid interactions: molecular and ecological perspectives. Curr. Opin.
Plant Biol. 10: 399 408.
Green T.R., Ryan C.A. 1972. Wound-induced proteinase inhibitor in plant leaves: a possible
defense mechanism against insects. Science 175: 776 777.
Grunewald W., Van Noorden G., Van Isterdael G., Beeckman T., Gheysen G., Mathesius U.
2009. Manipulation of auxin transport in plant roots during Rhizobium symbiosis and nema-
tode parasitism. Plant Cell 21: 2553 2562.
Halitschke R., Baldwin I.T. 2003. Antisense LOX expression increases herbivore performance by
decreasing defense responses and inhibiting growth-related transcriptional reorganization in
Nicotiana attenuata. Plant J. 36: 794 807.
Howe G.A. 2004. Jasmonates as signals in the wound response. J. Plant Growth Regul. 23: 223 237.
Howe G., Jander G. 2008. Plant immunity to insect herbivores. Annu. Rev. Plant Biol. 59: 41 66.
Howe G.A., Lightner J., Browse J., Ryan C.A. 1996. An octadecanoid pathway mutant (JL5) of
tomato is compromised in signaling for defense against insect attack. Plant Cell 8: 2067 2077.
Hutangura P., Mathesius U., Jones M.G.K., Rolfe B.G. 1999. Auxin induction is a trigger for root
gall formation caused by root-knot nematodes in white clover and is associated with the acti-
vation of the flavonoid pathway. Aust. J. Plant Physiol. 26: 221 231.
Jones J.D.G., Dangl J.L. 2006. The plant immune system. Nature 444: 323 329.
Kaloshian I., Walling L.L. 2005. Hemipterans as plant pathogens. Annu. Rev. Plant Biol. 43:
491 521.
Kandoth P.K., Ranf S., Pancholi S.S., Jayanty S., Walla M.D., Miller W., Howe G.A., Lincoln
Stratmann D.E., Stratmann J.W. 2007. Tomato MAPKs LeMPK1, LeMPK2, and LeMPK3
function in the systemin-mediated defense response against herbivorous insects. PNAS
104 (29): 12205 12210.
Kant M.R., Ament K., Sabelis M.W., Haring M.A., Schuurink R.C. 2004. Differential timing of
spider mite-induced direct and indirect defenses in tomato plants. Plant Physiol. 135: 483 495.
Kazan K., Manners J.M. 2008. Jasmonate signaling: toward an integrated view. Plant Physiol.
146: 1459 1468.
Kessler A., Baldwin I.T. 2002. Plant responses to insect herbivory: the emerging molecular analy-
sis. Annu. Rev. Plant Biol. 53: 299 328.
Kessler A., Halitschke R., Baldwin I.T. 2004. Silencing the jasmonate cascade: induced plant
defenses and insect populations. Science 305: 665 668.
Koorneef A., Pieterse C.M.J. 2008. Cross talk in defense signaling. Plant Physiol. 146: 839 844.
Lait C.G., Alborn H.T., Teal P.E.A., Tumlinson J.H. 2003. Rapid biosynthesis of N-linolenoyl-L-
glutamine, an elicitor of plant volatiles, by membrane-associated enzyme(s) in Manduca
sexta. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 100: 7027 7032.
Lemaire S. 2004. The glutaredoxin family in oxygenic photosynthetic organisms. Photosynth.
Res. 79: 305 318.
Li J., Brader G., Palva E.T. 2004a. The WRKY70 transcription factor: a mode of convergence for
jasmonate-mediated and salicylate-mediated signals in plant defense. Plant Cell 16: 319 331.
894 Progress in Plant Protection/Postępy w Ochronie Roślin 50 (2) 2010
Li L., Li C., Lee G.I., Howe G.A. 2002b. Distinct roles for jasmonate synthesis and action in the
systemic wound response of tomato. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 99: 6416 6421.
Li X.C., Schuler M.A., Berenbaum M.R. 2002c. Jasmonate and salicylate induce expression of
herbivore cytochrome P450 genes. Nature 419: 712 715.
Li C., Williams M.M., Loh Y.T., Lee G.I., Howe G.A. 2002a. Resistance of cultivated tomato to
cell content-feeding herbivores is regulated by the octadecanoid-signaling pathway. Plant
Physiol. 130: 494 503.
Li L., Zhao Y., McCaig B.C., Wingerd B.A., Wang J., Whalon M.E., Pichersky E., Howe G.A.
2004b. The tomato homolog of CORONATINE-INSENSITIVE1 is required for the maternal
control of seed maturation, jasmonate-signaled defense responses, and glandular trichome de-
velopment. Plant Cell 16: 126 143.
Little D., Gouhier-Darimont C., Bruessow F., Reymond P. 2007. Oviposition by pierid butterflies
triggers defense responses in Arabidopsis. Plant Physiol. 143: 784 800.
Lorenzo O., Solano R. 2005. Molecular players regulating the jasmonate signalling network.
Curr. Opin. Plant Biol. 8: 532 540.
Maffei M., Bossi S., Spiteller D., Mith�fer A., Boland W. 2004. Effects of feeding Spodoptera
littoralis on lima bean leaves. I. Membrane potentials, intracellular calcium variations, oral
secretions, and regurgitate components. Plant Physiol. 134: 1752 1762.
Maffei M.E., Mith�fer A., Arimura G.I., Uchtenhagen H., Bossi S., Bertea C.M., Cucuzza L.S.,
Novero M., Volpe V., Quadro S. 2006. Effects of feeding Spodoptera littoralis on lima bean
leaves. III. Membrane depolarization and involvement of hydrogen peroxide. Plant Physiol.
140: 1022 1035.
Maffei M.E., Mith�fer A., Boland W. 2007a. Insects feeding on plants: rapid signals and re-
sponses preceding the induction of phytochemical release. Phytochemistry 68: 2946 2959.
Maffei M.E., Mith�fer A., Boland W. 2007b. Before gene expression: early events in plant-insect
interaction. Trends Plant Sci. 12: 310 316.
Maischak H., Grigoriev P.A., Vogel H., Boland W., Mith�fer A. 2007. Oral secretions from herbivo-
rous lepidopteran larvae exhibit ion channel-forming activities. FEBS Lett. 581: 898 904.
Maleck K., Levine A., Eulgem T., Morgan A., Schmid J., Lawton K.A., Dangl J.L., Dietrich R.A.
2000. The transcriptome of Arabidopsis thaliana during systemic acquired resistance. Nat.
Genet. 26: 403 410.
Mandaokar A., Thines B., Shin B., Lange B.M., Choi G., Koo Y.J., Yoo Y.J., Choi Y.D., Choi G.,
Browse J. 2006. Transcriptional regulators of stamen development in Arabidopsis identified
by transcriptional profiling. Plant J. 46: 984 1008.
Mattiacci L., Dicke M., Posthumus M.A. 1995. Beta-glucosidase an elicitor of herbivore-induced
plant odor that attracts host-searching parasitic wasps. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 92:
2036 2040.
McConn M., Creelman R.A., Bell E., Mullet J.E., Browse J. 1997. Jasmonate is essential for
insect defense Arabidopsis. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 94: 5473 5477.
Mith�fer A., Boland W. 2008. Recognition of herbivory-associated molecular patterns. Plant
Physiol. 146: 825 831.
Mur L.A.J., Kenton P., Atzorn R., Miersch O., Wasternack C. 2006. The outcomes of concentra-
tion-specific interactions between salicylate and jasmonate signaling include synergy, antago-
nism, and oxidative stress leading to cell death. Plant Physiol. 140: 249 262.
Narvaez-Vasquez J., Orozco-Cardenas M.L., Ryan C.A. 2007. Systemic wound signaling in
tomato leaves is cooperatively regulated by systemin and hydroxyproline-rich glycopeptide
signals. Plant Mol. Biol. 65: 711 718.
Ndamukong I., Abdallat A.A., Thurow C., Fode B., Zander M., Weigel R., Gatz C. 2007. SA-
inducible Arabidopsis glutaredoxin interacts with TGA factors and suppresses JA-responsive
PDF1.2 transcription. Plant J. 50: 128 139.
Aktywacja mechanizmów obronnych roślin przez szkodniki 895
Peńa-Cort�s H., Albrecht T., Prat S., Weiler E.W., Willmitzer L. 1993. Aspirin prevents wound-
induced gene expression in tomato leaves by blocking jasmonic acid biosynthesis. Planta 191:
123 128.
Petersen M., Brodersen P., Naested H., Andreasson E., Lindhart U., Johansen B., Nielsen H.B.,
Lacy M., Austin M.J., Parker J.E. 2000. Arabidopsis map kinase 4 negatively regulates sys-
temic acquired resistance. Cell 103: 1111 1120.
Dicke M. 2007. Plant interactions with microbes and insects: from molecular mechanisms to
ecology. Trends Plant Sci. 12: 564 569.
Pieterse C.M.J., Van Loon L.C. 2004. NPR1: the spider in the web of induced resistance signaling
pathways. Curr. Opin. Plant Biol. 7 (4) 456 464.
Pieterse C.M.J., Ton J.,. Cross-talk between plant defence signalling pathways: boost or burden?
AgBiotechNet 3: ABN 068: 1 8.
Ping L., B�chler R., Mith�fer A., Svatos A., Spiteller D., Dettner K., Gmeiner S., Piel J., Schlott
B., Boland W. 2007. A novel Dps-type protein from insect gut bacteria catalyses hydrolysis
and synthesis of N-acyl amino acids. Environ. Microbiol. 9: 1572 1583.
Rayapuram C., Baldwin I.T. 2007. Increased SA in NPR1-silenced plants antagonizes JA and JA-
dependent direct and indirect defenses in herbivore-attacked Nicotiana attenuata in nature.
Plant J. 52 (4): 700-715.
Reymond P., Bodenhausen N., Van-Poecke R.M.P., Krishnamurthy V., Dicke M., Farmer E.E.
2004. A conserved transcript pattern in response to a specialist and a generalist herbivore.
Plant Cell 16: 3132 3147.
Reymond P., Farmer E.E. 1998. Jasmonate and salicylate as global signals for defense gene ex-
pression. Curr. Opin. Plant Biol. 1: 404 411.
Reymond P., Weber H., Damond M., Farmer E.E. 2000. Differential gene expression in response
to mechanical wounding and insect feeding in Arabidopsis. Plant Cell 12: 707 720.
Ryan C.A. 2000. The systemin signaling pathway: differential activation of plant defensive genes.
Biochim. Biophys. Acta 1477: 112 121.
Schenk P.M., Kazan K., Wilson I., Anderson J.P., Richmond T., Somerville S.C., Manners J.M.
2000. Coordinated plant defense responses in Arabidopsis revealed by microarray analysis.
Proc. Natl. Acad. Sci. USA 97: 11655 11660.
Schmelz E.A., Carroll M.J., LeClere S., Phipps S.M., Meredith J., Chourey P.S., Alborn H.T.,
Teal P.E.A. 2006. Fragments of ATP synthase mediate plant perception of insect attack. Proc.
Natl. Acad. Sci. USA 103: 8894 8899.
Schmelz E.A., LeClere S., Carroll M.J., Alborn H.T., Teal P.E.A. 2007. Cowpea chloroplastic
ATP synthase is the source of multiple plant defense elicitors during insect herbivory. Plant
Physiol. 144: 793 805.
Schilmiller A.L., Howe G.A. 2005. Systemic signaling in the wound response. Curr. Opin. Plant
Biol. 8: 369 377.
Stintzi A., Weber H., Reymond P., Browse J., Farmer E.E. 2001. Plant defense in the absence of
jasmonic acid: the role of cyclopentenones. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 98: 12837 12842.
Stout M.J., Thaler J.S., Thomma B.P.H.J. 2006. Plant-mediated interactions between pathogenic
microorganisms and herbivorous arthropods. Annu. Rev. Entomol. 51: 663 689.
Taylor J.E., Hatcher P.E., Paul N.D. 2004. Crosstalk between plant responses to pathogens and
herbivores: a view from the outside in. J. Exp. Bot. 55: 159 168.
Thines B., Katsir L., Melotto M., Niu Y., Mandaokar A., Liu G., Nomura K., He S.Y., Howe
G.A., Browse J. 2007. JAZ repressor proteins are targets of the SCFCOI1 complex during jas-
monate signalling. Nature 448: 661 665.
Thomma B.P.H.J., Penninckx I.A.M.A., Broekaert W.F., Cammue B.P.A. 2001. The complexity
of disease signaling in Arabidopsis. Curr. Opin. Immunol. 13: 63 68.
Van Loon L.C., Rep M., Pieterse C.M.J. 2006. Significance of inducible defense-related proteins
in infected plants. Annu. Rev. Phytopathol. 44: 135 162.
896 Progress in Plant Protection/Postępy w Ochronie Roślin 50 (2) 2010
Van Wees S.C.M., De Swart E.A.M., Van Pelt J.A., Van Loon L.C., Pieterse C.M.J. 2000. En-
hancement of induced disease resistance by simultaneous activation of salicylate- and jas-
monate-dependent defense pathways in Arabidopsis thaliana. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 97:
8711 8716.
Vogel H., Kroymann J., Mitchell-Olds T. 2007. Different transcript patterns in response to spe-
cialist and generalist herbivores in the wild Arabidopsis relative Boechera divaricarpa. PLoS
ONE 2 (10): e1081. doi:10.1371/journal.pone.0001081.
Von Dahl C.C., Baldwin I.T. 2007. Deciphering the role of ethylene in plant-herbivore interac-
tions. J. Plant Growth Regul. 26: 201 209.
Walling L.L. 2000. The myriad plant responses to herbivores. J. Plant Growth Regul. 19: 195 216.
Walling L.L. 2008. Avoiding effective defenses: strategies employed by phloem-feeding insects.
Plant Physiol. 146: 859 866.
Wang L., Allmann S., Wu J., Baldwin I.T. 2008. Comparisons of LIPOXYGENASE3- and JA-
SMONATE-RESISTANT4/6-silenced plants reveal that jasmonic acid and jasmonic acid-
amino acid conjugates play different roles in herbivore resistance of Nicotiana attenuata.
Plant Physiol. 146: 904 915.
Wasternack C., Stenzel I., Hause B., Hause G., Kutter C., Maucher H., Neumerkel J., Feussner I.,
Miersch O. 2006. The wound response in tomato role of jasmonic acid. J. Plant Physiol. 163:
297 306.
Wu J.Q., Hettenhausen C., Meldau S., Baldwin I.T. 2007. Herbivory rapidly activates MAPK
signaling in attacked and unattacked leaf regions but not between leaves of Nicotiana attenu-
ata. Plant Cell 19: 1096 1122.
Yoshinaga N., Aboshi T., Ishikawa C., Fukui M., Shimoda M., Nishida R., Lait C.G., Tumlinson
J.H., Mori N. 2007. Fatty acid amides, previously identified in caterpillars, found in the
cricket Teleogryllus taiwanemma and fruit fly Drosophila melanogaster larvae. J. Chem.
Ecol. 33: 1376 1381.
Yuan Y., Zhong S., Li Q., Zhu Z., Lou Y., Wang L., Wang J., Wang M., Li Q., Yang D., He Z.
2007. Functional analysis of rice NPR1-like genes reveals that OsNPR1/NH1 is the rice or-
thologue conferring disease resistance with enhanced herbivore susceptibility. Plant Biotech-
nol. J. 5: 313 324.
Zarate S.I., Kempema L.A., Walling L.L. 2007. Silverleaf whitefly induces salicylic acid defenses
and suppresses effectual jasmonic acid defenses. Plant Physiol. 143: 866 875.
Zheng S.-J., Dicke M. 2008. Ecological genomics of plant-insect interactions: from gene to com-
munity. Plant Physiol. 146: 812 817.
Zhu-Salzman K., Luthe D.S., Felton G.W. 2008. Arthropod-inducible proteins: broad spectrum
defenses against multiple herbivores. Plant Physiol. 146: 852 858.
MAA
GORZATA KIEA
KIEWICZ, MONIKA GODZINA, ANNA CZAPLA
ACTIVATION OF PLANT DEFENCE MECHANISMS AGAINST PESTS
SUMMARY
The review focuses on the progress in recent decades on various aspects of molecular re-
sponses taking place in plants infested by herbivorous arthropods. The diversity of herbivory-
initiated molecular events was presented with special emphasis on: (1) elicitors and a general
recognition process, (2) signal perception, transduction, integration and defence gene expression,
(3) cross-talk between salicylate- and jasmonate-dependent defence pathways, and (4) regulators
of plant defence responses.
Key words: plant defence, herbivorous arthropods, signal recognition, signal transduction