Tom 56 2007
Numer 3 4 (276 277)
Strony 393 407
AgAtA Zemleduch, BArBArA tomAsZewskA
Uniwersytet im. A. Mickiewicza
Instytut Biologii Molekularnej i Biotechnologii
Zakład Biochemii
Umultowska 89, 61-614 Poznań
E-mail: [e-mail]
[e-mail]
MECHANIZMY, PROCESY I ODDZIAA
YWANIA W FITOREMEDIACJI
BIODOST
PNOŚĆ ZANIECZYSZCZEC
ORGANICZNYCH W ŚRODOWISKU
Bez względu na medium, którego doty- na jednostkę objętości, a różnorodność che-
czą przeprowadzane zabiegi fitoremediacyj- micznych grup czynnych w humusie sprzyja
ne  do zajścia jakichkolwiek procesów, ko- wiązaniu zanieczyszczeń przez jego składniki.
nieczny jest podstawowy warunek kontaktu Kiedy związki organiczne dostają się do gle-
i oddziaływania zanieczyszczeń z  systemem by, zostają rozprowadzone między powierzch-
roślinnym . Na dystrybucję i los związków nią jej cząstek, wodą glebową i obecnym tam
organicznych w poszczególnych przedzia- powietrzem (Ryc. 1). Istota tych działań to
łach ekosystemów (wodzie, glebie czy orga- takie zjawiska jak: wymiana jonowa, adsorp-
nizmach żywych) oraz na ich biodostępność cja, wiązania wodorowe, przechodzenie do
wpływa wiele czynników związanych z wła- roztworu, parowanie itp., uzależnione od
ściwościami fizyko-chemicznymi substancji i wspomnianych wcześniej właściwości zanie-
medium, w którym się ona znajduje, warun- czyszczeń (różAński 1998). Między dwoma
kami środowiska i aktywnością biologiczną ostatnimi z wymienionych przedziałów gleby
roślin oraz niższych organizmów. (wodą i powietrzem) istnieje równowaga dy-
W powietrzu zanieczyszczenia mogą wy- namiczna, im więcej porów wypełnia woda,
stępować w postaci gazowej (i przemiesz- tym gleba jest słabiej natleniona, i odwrot-
czać się na zasadzie dyfuzji) albo jako kropel- nie. Związki o wysokim ciśnieniu pary prze-
ki, drobiny pyłowe lub są z nimi związane. chodzą do powietrza zawartego w jej prze-
Cząstki dymów, sadzy itp. zawierają często stworach, gdzie mogą pozostać jakiś czas, po
wiele związków chemicznych. Zarówno gazy czym ulatniają się do atmosfery. Związki hy-
jak i te substancje mogą być włączane w kro- drofilowe, o niskich wartościach K , w nie-
ow
ple deszczu i sprowadzane w ten sposób na wielkim stopniu wiążą się na koloidach gleby
ziemię (wAlker i współaut. 2002). (z tzw. wodą higroskopijną), przemieszczają
Gleby tworzą złożone zależności pomię- się swobodnie wraz z wodą kapilarną (pozo-
dzy żywymi organizmami, cząsteczkami mi- stającą w porach), są łatwo dostępne dla or-
neralnymi i materią organiczną. Rozmiary jej ganizmów glebowych, ale mogą też być pod
poszczególnych frakcji mieszczą się w prze- wpływem siły ciężkości przenoszone w głąb
dziale 0,005 źm  2 mm (przez agregaty ko- jej profilu (wraz z wodą grawitacyjną, pocho-
loidalne, glinkę, po piasek gruboziarnisty). dzącą z opadów) (różAński 1998, kopcewicZ
Ważną częścią gleby są organiczne substan- 2002, wAlker i współaut. 2002). Stosunek ilo-
cje humusowe, polimery o bardzo złożonej ściowy tych dwóch ostatnich rodzajów wody
budowie chemicznej, pochodne przetworzo- glebowej zależy od typu podłoża, wielkości i
nej ligniny. Małe wymiary ich koloidów spra- rozmieszczenia przestworów (te o średnicy
wiają, że posiadają one dużą powierzchnię około 10 źm zatrzymują wodę, a > 60 źm po-
AgAtA Zemleduch, BArBArA tomAsZewskA
394
Ryc. 1. Zanieczyszczenia występujące w glebie: a) cząstki o wielkości zbliżonej, większej lub
mniejszej od cząstek gruntu, b) błonki otaczające cząstki gruntu, c) zaadsorbowane na cząstkach
gruntu, d) absorbowane w cząstkach gruntu, e) rozpuszczone w wodzie w porach gruntu, f) stałe
lub ciekłe w porach gruntu.
zwalają jej się szybko przemieszczać) (różAń- substancji organicznych, w celu pozyskania
ski 1998). Ciecze niewodne też mogą prze- energii, węgla, azotu, elektronów. Efektem
ciekać do wody gruntowej, a to czy opadną ich działalności może być zmniejszenie stęże-
na dno, czy utrzymają się na jej powierzch- nia związków niebezpiecznych, np. przez ich
ni przewiduje się na podstawie ich gęstości przekształcanie do form nietoksycznych, mo-
(Pilon-smits 2005). Z kolei, związki hydrofo- dyfikowanie kowalencyjnego przyłączenia do
bowe (K > 3) najczęściej ulegają silnemu cząstek gleby [inkorporacja/zużycie węgla z
ow
związaniu do glebowej materii organicznej, tzw. pozostałości związanej (ang. bound resi-
co ogranicza ich mobilność i biodostępność, due)], zmiana właściwości fizyko-chemicznych
efekt ten potęguje się z czasem, szczególnie zanieczyszczenia lub medium, co może wpły-
wobec naturalnych cykli zalewania i osusza- nąć na rozpuszczalność w wodzie czy osłabie-
nia ziemi (lunney i współaut. 2004). Sub- nie wiązania z humusem itp. Organizmy inne
stancje lipofilne mają więc zazwyczaj długie niż bakterie także mogą modulować biodo-
okresy półtrwania, ponieważ trwałe przyłą- stępność zanieczyszczeń organicznych dla ro-
czenie do cząstek gliny lub humusu utrudnia ślin. Wykazano pozytywną korelację między
ich eliminację na jakiejkolwiek drodze. Opor- obecnością w glebie dżdżownic z gatunków
ności na transformację sprzyja też niska tem- Lumbricus terrestris i Eisenia foetida a pobie-
peratura. raniem p,p -DDE (ang. p,p -dichlorodifenylodi-
W ekosystemach wodnych, nietrwałe (ła- chloroetylen) przez dynie Cucurbita pepo i C.
two ulegające np. hydrolizie) i lotne zanie- maxima (kelsey i white 2005). Wyniki prze-
czyszczenia organiczne stwarzają niewiele prowadzonego badania przypisano pozytyw-
problemów, chyba że produkty ich przemian nemu wpływowi, jaki pierścienice wywierały
okażą się toksyczne. Związki rozpuszczalne między innymi na strukturę gleby. Same ro-
mają tendencję do rozprzestrzeniania się po śliny również mogą zwiększyć biodostępność
całej powierzchni wody. Lipofilne natomiast apolarnych związków organicznych (takich jak
głównie wiążą się z cząsteczkami osadów wielopierścieniowe węglowodory aromatycz-
dennych, utworzonych, podobnie jak gleby, ne WWA, chlordan, p,p -DDE itp.), poprzez
z materii organicznej, nieorganicznej oraz wydzielanie różnego rodzaju surfaktantów
organizmów żywych. Pobieranie i przemiany (saponiny, lecytyny), a także eksudatów korze-
takich substancji będą zależały między inny- niowych, jak u rodzaju Cucurbita i Cucumis.
mi od zawartości tlenu, potencjału redox i Ważnym ich składnikiem są niskocząsteczko-
tym podobnych, rozważanych już wcześniej we kwasy organiczne (bursztynowy, malono-
czynników (wAlker i współaut. 2002). wy, jabłkowy, winowy itp.), które chelatując
Na los zanieczyszczeń organicznych i ich określone metale, zaburzają strukturę gleby i
biodostępność dla roślin, może wpływać, pozwalają na uwolnienie zanieczyszczeń zwią-
oprócz właściwości fizykochemicznych ich sa- zanych z humusem (white i współaut. 2003,
mych i otoczenia, aktywność życiowa współ- FAvA i współaut. 2004, lunney i współaut.
występujących organizmów. Przede wszyst- 2004, wAng i współaut. 2004b). Rośliny mogą
kim drobnoustrojów, gdyż wiele z mikroor- wpływać wielorako na labilność związków w
ganizmów autochtonicznych ma zdolność podłożu, także negatywnie, np. zwiększając
mineralizowania, częściowej transformacji lub ilość miejsc, w organicznej frakcji matriks gle-
kometabolizmu zanieczyszczeń. Ich naturalną by, do których cząstki zanieczyszczeń mogą
cechą jest przetwarzanie zawartych w glebie się adsorbować (pArrish i współaut. 2005).
Mechanizmy, procesy i oddziaływania w fitoremediacji
395
FITOREMEDIACJA IN PLANTA
POBIERANIE, TRANSPORT I AKUMULACJA
cji związku w wodnej fazie korzenia i ota-
ZANIECZYSZCZEC
W ROŚLINIE
czającym środowisku oraz właśnie sorpcja
do błon i ścian komórkowych (pilon-smits
Ogólny model przedstawiający losy zanie-
2005). To ostatnie zależy w dużym stopniu
czyszczeń organicznych w obrębie organi-
od ilościowej i jakościowej zawartości lipi-
zmu roślinnego obejmuje zagadnienia zwią-
dów, a to z kolei jest cechą charakterystycz-
zane z ich pobieraniem, przemieszczaniem,
ną gatunku. Stopień wnikania zanieczyszczeń
interakcjami, transformacjami biologicznymi,
organicznych do roślin jest opisywany przez
magazynowaniem i ewentualnie usuwaniem.
współczynnik koncentracji w korzeniach
Każde z nich jest bardzo istotne w przewidy-
(ang. root concentration factor, RCF), tj. sto-
waniu efektywności fitoremediacji, niezależ-
sunek stężenia związku wewnątrz korzenia
nie od stosowanej metody.
i w roztworze zewnętrznym. Zależy on mię-
Główne drogi, jakimi zanieczyszczenia do-
dzy innymi od wartości logK , wielkości
ow
stają się do rośliny, prowadzą przez korzenie
cząstek (duże adsorbują się tylko na wierz-
oraz liście. Rośliny naczyniowe kontaktują
chu skórki) (Fismes i współaut. 2002). Bezpo-
się z podłożem za pośrednictwem systemu
średni kontakt z dostępną fazą glebową (np.
korzeniowego; tą drogą czerpią wodę i sub-
z wodą kapilarną i czasowo z grawitacyjną)
stancje mineralne, potrzebne do życia. Zosta-
mają włośniki. Występują one w strefie bli-
ją one potem, w postaci roztworu, układem
sko wierzchołka wzrostu (komórki mają tam
naczyń przewodzących, rozprowadzone do
cieńsze ściany), a ich powierzchnia może być
wszystkich innych organów. Biodostępne za-
nawet kilka razy większa niż pozostałych czę-
nieczyszczenia organiczne, obecne w ryzosfe-
ści korzenia. Powierzchnia chłonna zaś może
rze, mogą być pobierane w formie gazowej
się jeszcze powiększyć, gdy roślina współży-
lub rozpuszczonej, a ze względu na swoje,
je z grzybem mikoryzowym. Absorpcja od-
najczęściej antropogeniczne pochodzenie,
bywa się głównie siłami osmotycznymi, gdy
nie mają w roślinach specyficznych trans-
potencjał wody w komórkach jest niższy niż
porterów błonowych. Jest to więc proces
roztworu zewnętrznego. Zależy też od obec-
pasywny  dyfuzja (kim i współaut. 2004).
ności tlenu, dwutlenku węgla i temperatury
Wyjątkiem mogą być jedynie związki przypo-
(np. CO2 może zmniejszyć przepuszczalność
minające hormony roślinne (np. herbicydy
korzeni dla wody) (kopcewicZ 2002, sZwey-
fenoksykwasowe), które bywają pobierane
kowscy 2003).
aktywnie (collins i współaut. 2006). Dyfuzja
Po przeniknięciu wody do włośników,
prosta, jako sposób przemieszczania się zanie-
musi ona spenetrować kilka warstw komó-
czyszczeń ze środowiska do wnętrza rośliny,
rek nim dotrze do systemu przewodzącego
zależy zarówno od jej cech oraz od struktury
rośliny, a więc do ksylemu. Do granicy en-
i właściwości związku. Czasem obserwuje się
dodermy (przez epidermę, korę pierwotną)
wybiórcze pobieranie jednego z izomerów,
droga wiedzie przeważnie za pomocą dyfuzji,
gdy różnią się one np. rozpuszczalnością w
zgodnie z gradientem potencjału wody, dalej
wodzie (AsAi i współaut. 2002). Związki o
na powierzchni i w kapilarach ścian komór-
wartościach logK między 0,5 a 3 są na tyle
ow
kowych, czyli apoplastem, którego system
hydrofobowe, żeby pokonać barierę dwuwar-
stanowi około 5% objętości korzenia (wild
stwy lipidowej błony i jednocześnie na tyle
i współaut. 2005b). Jest to transport około
hydrofilowe, żeby zostać składnikiem roztwo-
50 razy szybszy niż symplastyczny, który wy-
ru komórkowego. Natomiast jeśli wykazu-
maga wnikania do protoplastów. U różnych
ją one zbyt dużą rozpuszczalność w wodzie
gatunków wykorzystywany jest on w różnym
(logK < 0,5) nie mogą przejść przez błony i
ow
stopniu (Ryc. 2) (kopcewicZ 2002). Jak za-
dostać się do rośliny. Z kolei, związki bardzo
obserwowano przy pomocy metody TPEM
hydrofobowe (logK > 3) mają tendencję do
ow
(ang. two photon excitation mikroscopy),
zatrzymywania się we frakcjach lipofilnych
na przykładzie fenantrenu i antracenu, po-
komórek epidermy korzenia. Eksperymenty
ruszających się wewnątrz korzeni kukurydzy
dotyczące pobierania substancji niejonowych
i pszenicy, substancje organiczne mogą się
(WWA, polichlorowanych bifenyli PCB, po-
koncentrować, formując jakby  strumienie
lichlorowanych: dibenzo-p-dioksyn PCDD i
(wild i współaut. 2005b). W endodermie
dibenzofuranów PCDF) z roztworu hydropo-
przemieszczające się związki muszą przejść
nicznego wykazują, że na proces ten składają
przynajmniej przez jedną błonę komórkową,
się dwa zjawiska: równoważenie koncentra-
AgAtA Zemleduch, BArBArA tomAsZewskA
396
między 0,5 a 3 są najłatwiej przesyłane do
górnych części rośliny, przy czym maksymal-
ny TSCF notowano przy logK około 1,8
ow
(collins i współaut. 2006). Zanieczyszczenia
transportowane w łodydze mogą ponadto
dyfundować na boki i być zatrzymywane w
komórkach sąsiadujących (szczególnie w li-
pofilnych miejscach) lub być w nich metabo-
lizowane. Bierze się to z dążenia do równo-
wagi między fazami wodnymi w organizmie
rośliny, czego następstwem jest zmniejsze-
nie stężenia związku w soku ksylemowym i
wytworzenie się  siły pociągowej do jego
pasywnego pobierania z podłoża. Na ruch i
dystrybucję zanieczyszczeń wzdłuż łodygi,
mają wpływ: zawartość lipidów i lignin, wła-
ściwości związków, współczynnik transpira-
cyjny (im związek bardziej hydrofobowy tym
więcej wody potrzeba do jego transportu)
i lokalizacja w łodydze, bo sorpcja następu-
je wraz z przemieszczaniem się roztworu w
Ryc. 2. Schematyczne przedstawienie przekroju
poprzecznego korzenia oraz dróg przemiesz- górę (mA i współaut. 2004, BArBour i współ-
czania się roztworów, zaznaczono endoder- aut. 2005, li i współaut. 2005). Na podstawie
TSCF można więc oszacować ich stężenie w
mę z pasemkami Caspariego; zgrubieniami na
częściach rośliny, do których muszą one być
wewnętrznych stycznych i na promienistych
dostarczone (np. w owocach). Związki o ni-
płaszczyznach ścian komórek (zmodyfikowana
wg http://www.emc.maricopa.edu/faculty/fara- skich wartościach logK szybciej osiągają
ow
równomierne rozłożenie w organach (col-
bee/BIOBK/BioBookPLANTHORM.html)
lins i współaut. 2006). Innym przypadkiem
zmniejszania się stężenia zanieczyszczeń wraz
gdyż ma ona w ścianach radialnych tzw. pa- ze wzrostem wysokości jest ich wyparowy-
semka Caspary ego, zawierające suberynopo- wanie z ksylemu, np. z pnia. Temu zjawisku
dobne składniki hydrofobowe, kontrolujące przypisywane są liczne obserwacje związane
dopływ wody do cewek i naczyń walca osio- z fitowatylizacją perchloroetylenu PCE, czy
wego (Ryc. 2). Alternatywnie mogą one prze- też trichloroetylenu TCE i produktów jego
niknąć do perycyklu przez komórki przepu- degradacji, przez topole. W eksperymentach
stowe. Związki hydrofobowe, w przeciwień- wykazano, że ważny jest tu obwód pnia na
stwie do hydrofilowych, nie wchodzą w danej wysokości  przepływ soku w naczy-
skład soku ksylemu, zostając w lipofilowych niach dominował w warstwie do kilku centy-
miejscach (sZweykowskA 1997). metrów w głąb pnia i stamtąd właśnie mogła
Transport roztworów w górę rośliny na- zachodzić największa dyfuzja tych lotnych
pędzany jest przez transpirację i parcie korze- związków (ang. volatile organic compounds,
niowe. Ważne jest w tym procesie utrzymanie VOCs) do atmosfery. Ich koncentracja w ob-
słupa cieczy w ksylemie, opór grawitacyjny i rębie pnia malała w sposób wykładniczy pro-
tarcie. Natężenie transpiracji jest zależnie od mieniście, w kierunku od wewnątrz (Burken
gatunku ze względu na jego metabolizm, np. i współaut. 2005, mA i Burken 2004).
typ fotosyntezy C4/C3/CAM czy też anatomię, W liściach wiązki przewodzące stają się
np. stosunek powierzchnia/objętość, ilość coraz drobniejsze. Z ich zakończeń woda
szparek, głębokość korzeni itp. Translokację wraz z transportowanymi substancjami orga-
zanieczyszczeń organicznych można oceniać nicznymi przenika do komórek parenchymy
na podstawie wartości współczynnika kon- i dalej do mezofilu. W komórkach miękiszo-
centracji w strumieniu transpiracyjnym (ang wych liścia znów wędruje głównie apopla-
transpiration stream concentration factor, stem, a jej większość paruje do przestworów
TSCF), który jest stosunkiem stężeń związku międzykomórkowych i uchodzi do atmosfery
w soku ksylemu i w roztworze zewnętrznym. przez kutykulę czy aparaty szparkowe. Ten
Czynnik ten wykazuje podobną korelację z etap ma znaczenie dla dobrze rozpuszczal-
logK jak RCF. Substancje z wartościami nych w wodzie, lotnych zanieczyszczeń or-
ow
Mechanizmy, procesy i oddziaływania w fitoremediacji
397
ganicznych (VOCs), takich jak wspomniany wą kutykulę,  warstwę kutykularną , pekty-
wcześniej TCE czy MTBE (eter metyloczte- nową i ścianę komórkową (wild i współaut.
robutylowy), które również w taki sposób 2004, 2005a, b, 2006). Dokładne zbadanie
mogą ulegać fitowolatylizacji (pilon-smits tego procesu, jego wizualizację i pomiar w
2005, sZweykowskA 1997). czasie rzeczywistym, umożliwiła przytaczana
Ksenobiotyki przenikają do roślin tak- wcześniej metoda TPEM. Zobrazowano go
że w miejscach zranienia (kalus to obszar na przykładzie przemieszczania się fenan-
wzmożonego kumulowania np. pestycydów), trenu z zewnątrz do środka liści kukurydzy,
czy przez liście (np. WWA), pomimo obec- Zea mays, i szpinaku, Spinacia oleracea. W
nej na nich warstwy ochronnej w postaci ciągu 12-dniowego eksperymentu niebieską
kutykuli, aktywności mikroorganizmów, zmy- autofluorescencję związku obserwowano w
wania przez opady atmosferyczne oraz dzia- wielu różnych kompartmentach liści: na po-
łania promieni słonecznych itp. (różAński wierzchni i w warstwie kutykuli, w ścianach
1998, tAo i współaut. 2006). Główne z
ródło komórkowych, cytoplaz
mie i wakuolach epi-
akumulacji zanieczyszczeń w liściach to wła- dermy, mezofilu i ksylemu, a więc nawet w
śnie absorpcja z powietrza (wild i współaut. wiązkach przewodzących, tzn. na głębokości
2005a). Czasem mogą one także być trans- 115 135 źm (w przypadku kukurydzy). Uwi-
portowane floemem w dół rośliny. Związki doczniony również został odmienny sposób
organiczne przedostające się przez otwory transportu zanieczyszczenia w tych dwóch
szparkowe, czy warstwy epidermy, rozdziela- roślinach; w szpinaku dominuje typ sympla-
ją się między fazę wodną i lipidową komórek styczny , w kukurydzy apoplastyczny (wild i
liści. Badania wykazały, że dla wielu z nich współaut. 2006).
rozdział między powietrze a organizm roślin- Procesy pobierania, transportu i akumu-
ny jest związane ze współczynnikiem podzia- lacji zanieczyszczeń organicznych są w fito-
łu oktanol/powietrze (logK ). Pobieranie ich remediacji kwestią wymagającą wnikliwej
oa
gazowej fazy zachodzi przy wartościach log- analizy dla optymalnego dostosowania me-
K < 8,5 (antracen, fenantren) a przy więk- tody do typu zanieczyszczenia, medium i
oa
szych (logK 9-11) jest ograniczone do depo- warunków środowiska. Na te potrzeby two-
oa
nowania cząstek stałych na powierzchni liści rzone są kolejne modele badawcze, ekspe-
(benzo[a]piren) (collins i współaut. 2006, rymentalne, kinetyczne, prognostyczne oraz
wild i współaut. 2006). Ksenobiotyki mogą opracowania matematyczne ilościowo opisu-
więc występować w postaci gazowej, bądz
jące te zjawiska (kim i współaut. 2004, mA
jako krople, pyły itp. osadzać się z mokrymi i współaut. 2004, li i współaut. 2005, col-
lub suchymi cząstkami gleby. Ważna jest po- lins i współaut. 2006, su i Zhu 2006, wild
wierzchnia eksponowana na zanieczyszcze- i współaut. 2006). Uzyskiwane z ich pomocą
nia; jej wielkość i charakterystyka (np. obec- wyniki uwidaczniają zależności charakteryzu-
ność włosków). Powierzchnia liści może być jące te procesy, czyli wpływ właściwości fi-
nawet 14 razy większa niż ziemi, nad którą zyko-chemicznych zanieczyszczeń i cech wy-
roślina rośnie. Osadzone na nich cząsteczki kazywanych przez badane rośliny (biomasa,
zanieczyszczeń są usuwane, degradowane fo- typ systemu korzeniowego, skład lipidowy
tolitycznie albo biologicznie lub włączane do różnych organów, zawartość innych skład-
kutykuli. Ta substancja o charakterze tłusz- ników, poziom transpiracji itd.) (BArBour i
czowym, zbudowana z alifatycznych biopoli- współaut. 2005, li i współaut. 2005). Często
merów: kutyny, wosków (alkoholi, kwasów, istnieje pozytywna korelacja między ilością
estrów, aldehydów, ketonów..), jest selektyw- zanieczyszczenia obecnego w podłożu a stop-
nie przepuszczalna dla małych cząstek, stano- niem jego akumulacji w organizmie roślin-
wiąc barierę dla większych. Także lipofilność nym (np. w przypadku WWA) (gAo i Zhu
absorbowanych związków ma tutaj duże zna- 2004). Ta zdolność gromadzenia związków
czenie. Grubość kutykuli bywa różna (0,1 10 chemicznych we własnych tkankach, szcze-
źm) i zależy między innymi od gatunku ro- gólnie nadziemnych, możliwych do zebrania
śliny i warunków środowiska, np. topografii przez człowieka (i następnie odpowiedniej
liścia czy wiatru. Właśnie z powodu działania utylizacji), jest wykorzystywana w niektórych
wspomnianego czynnika atmosferycznego ta technikach fitoremediacji. Niekiedy jednak,
powłoka ochronna jest najcieńsza na obrze- pobieranie i translokacja zanieczyszczeń do
żach liści. Zanim związek organiczny prze- pędów może być niebezpieczna ze względu
niknie do komórek epidermy musi przejść na to, że mogą one posłużyć jako pokarm
przez 5 warstw: wosk epikutykularny, właści- dla roślinożerców, a w ten sposób związki te
AgAtA Zemleduch, BArBArA tomAsZewskA
398
będą włączone w łańcuch pokarmowy. Nie- mi i w ten sposób np. inaktywować enzymy,
korzystne byłoby też odkładanie ksenobio- czy też aktywować pretoksyny. Ich działanie
tyków w znacznym stopniu, np. w liściach może być selektywne w stosunku do organi-
drzew, które opadając przywracałyby je do zmu, szlaku metabolicznego i specyficzne lub
obiegu i umożliwiały dalsze interakcje w śro- nie dla określonego typu substancji. Ogólnie,
dowisku. Dlatego przy wykorzystaniu roślin ksenobiotyki dostające się do rośliny wywo-
w remediacji często preferowane są gatunki, łują zmiany dwojakiego rodzaju : negatywne,
w miarę możliwości gromadzące związki tok- często prowadzące do jej zatrucia, oraz reak-
syczne w częściach jak najmniej dostępnych, cje obronne. Przekraczając określony poziom
np. pod ziemią, lub wykazujące zdolność ich w komórce, powodują indukcję syntezy i ak-
biotransformacji czy też degradacji do pro- tywację systemów enzymatycznych, zdolnych
duktów nie stwarzających niebezpieczeństwa do ich metabolizowania. Dzięki temu mogą
dla organizmów żywych. one zostać usunięte, ulec detoksykacji lub
może zostać ograniczona ich biodostępność,
LOS KSENOBIOTYKóW W KOMóRCE ROŚLINNEJ
co może zapobiegać uszkodzeniom (wAlker i
współaut. 2002). Często wymaga to mobiliza-
Fitotoksyczne oddziaływania
cji całego potencjału energetycznego komór-
zanieczyszczeń organicznych
ki i znacząco zmienia jej metabolizm (wójcik
Negatywne efekty, jakie związek wywie- i tomAsZewskA 2005). Oprócz mechanizmów
ra na daną roślinę, zależą od jego właściwo- kontrolujących ilość substancji niebezpiecz-
ści, aktywności chemicznej, czasu ekspozycji, nych, komórka roślinna dysponuje jeszcze
dawki, drogi wnikania, jego interakcji z in- mechanizmami naprawczymi. Przykładem
nymi substancjami szkodliwymi itp. Opraco- może być wytwarzanie białek stresowych czy
wano wiele metod oceny toksyczności zanie- też aktywność systemów reperacji DNA.
czyszczeń dla różnych gatunków roślin i ich W minionym 15-leciu nastąpił rozwój me-
tolerancji na obecność ksenobiotyków w oto- tod, pozwalających badać zmiany, które za-
czeniu i własnym organizmie. Określa się to chodzą w komórkach roślin po kontakcie z
porównując reakcje roślin z miejsc skażonych ksenobiotykami (lub pod wpływem innych
i  czystych , na różne stężenia substancji nie- czynników stresowych; susza, zasolenie, ozon
bezpiecznych. Podstawowymi parametrami itp.), nie tylko poprzez wykrywanie aktywno-
mogą być między innymi: przeżywalność sie- ści poszczególnych enzymów, ale  u samego
wek, osiągana biomasa, wzrost pędu i korze- z
ródła , czyli na poziomie ekspresji genów.
nia, wystąpienie chlorozy liści, plam nekro- Wykorzystywane są w tym celu np. metoda
tycznych, opóz
nionego kwitnienia itp. (wAl- SAGE (ang. serial analisis of gene expresion),
ker i współaut.2002, Alkio i współaut. 2005). techniki hybrydyzacji na mikromacierzach,
Zanieczyszczenia mogą uszkadzać organizm RT-PCR (ang. rewerse transcription poly-
rośliny poprzez wpływ na przemiany bioche- merase chain reaction) (ekmAn i współaut.
miczne takich procesów fizjologicznych jak; 2003, Alkio i współaut. 2005, mentewAB i
fotosynteza, oddychanie czy wzrost (lub po- współaut. 2005, meZZAri i współaut. 2005).
działy komórek). Bywają za to odpowiedzial- Doświadczenia tego typu przeprowadza się,
ne np. herbicydy, w tym pochodne mocznika między innymi po to, aby jeszcze dokładniej
i triazyny, zaburzające przepływ elektronów scharakteryzować różnice w przebiegu pro-
przez układy fotosyntezy (szczególnie często cesów biochemicznych w komórkach roślin
dotyczy to fotosystemu II), a także związki poddanych stresowi wywołanemu obecno-
będące analogami fitohormonów (herbicydy ścią ksenobiotyków w otoczeniu. Pozwala-
 pochodne kw. chlorofenoksyoctowego, np. ją one zidentyfikować specyficzne enzymy i
2,4-D itp.). Obserwuje się także uszkodzenia szlaki metaboliczne, które warunkują ewen-
szlaku syntezy chlorofilu i stres oksydacyj- tualną tolerancję na dany związek chemiczny
ny związany z generowaniem reaktywnych oraz umożliwiają ocenę jego stężenia, wywo-
form tlenu (Alkio i współaut. 2005, mitsou łującego określone reakcje w roślinie.
i współaut. 2006). Znane są związki genotok-
Roślinny system detoksykacji
syczne, których produkty przekształceń w or-
ksenobiotyków
ganizmie mogą oddziaływać z DNA, czasem
tworząc trwałe połączenia kowalencyjne, pro- Rośliny wykazują aktywność unieczyn-
wadzące niekiedy do mutacji. Zanieczyszcze- niania wielu niebezpiecznych związków or-
nia będące związkami wysoce reaktywnymi, ganicznych, występujących w środowisku.
mogą łatwo łączyć się z miejscami docelowy- Zdolność komórki roślinnej do ochrony i
Mechanizmy, procesy i oddziaływania w fitoremediacji
399
green liver concept), oparty na analogiach
do systemu odtruwania, opisanego dla orga-
nizmów zwierzęcych (na poziomie metaboli-
tów, klas enzymów i sekwencji cDNA) (sAn-
dermAnn 1994). Włączenie ksenobiotyków w
pewien cykl przemian (często przebiegający
w tych samych warunkach, co  normalny
metabolizm, gdzie aktywne są takie same en-
zymy) pozwala na bardzo restrykcyjną dystry-
bucję w przedziałach organizmu/akumulację,
zmniejsza biologiczny czas półtrwania cząstek
toksycznych, przez co skraca czas ekspozycji
rośliny na ten czynnik. Całkowita degradacja
związków organicznych (mineralizacja) za-
chodzi rzadko, jednak produkty biotransfor-
Ryc. 3. Mechanizm tolerancji zanieczyszczeń or- macji, tj. fragmenty cząsteczek macierzystych
mogą być wykorzystywane np. przy syntezie
ganicznych w komórce roślinnej.
aminokwasów albo sprzęgane z naturalny-
Różne sekwencje przekształceń chemicznych kse-
mi składnikami roślin (różAński 1998). W
nobiotyków (X) doprowadzają do wygenerowania
procesie detoksykacji wyróżniono kilka faz,
bezpiecznych dla komórki pochodnych, które mogą
charakteryzujących się udziałem różnych klas
być następnie zdeponowane w wakuoli lub ścianie
enzymów, przeznaczeniem i właściwościami
komórkowej. Niektóre zanieczyszczenia podlegają
produktów ich reakcji:
bezpośredniej koniugacji z glutationem (GSH) przy
 bioaktywacja  odsłonięcie lub wygene-
pomocy S-transferaz glutationowych (GST), inne są
rowanie w ksenobiotyku reaktywnych grup
wstępnie utleniane z udziałem cytochromów P450,
chemicznych, co przygotowuje związek do
po czym sprzęgane z cukrowcami, np. glukozą, za co
faktycznej detoksykacji w następnej fazie;
odpowiada UDP-zależna glukozylotransferaza (GT).
 koniugacja z substratem endogennym
Powstałe produkty detoksykacji (X-GS, X-O-gluc) są
 co czyni związek mniej niebezpiecznym
aktywnie usuwane z cytozolu (wg KreuZA i współ-
(zazwyczaj elektrofilowe związki zanieczysz-
aut. 1996, zmodyfikowana).
czające stanowią zagrożenie dla nukleofilo-
wych składników komórki) i bardziej hydro-
obrony przed negatywnym działaniem kse-
filnym;
nobiotyków ma znaczenie, między innymi w
 kompartmentacja  zachodzi w niej
kontekście zjawiska odporności na herbicydy
usunięcie tak zinaktywowanych pochodnych
i jest najważniejszym aspektem fitoremediacji
z cytozolu (do wakuoli lub apoplastycznych
(kreuZ i współaut. 1996). Mechanizmy zabez-
przedziałów komórki), pozwala to na bez-
pieczające przed działaniem toksyn działają
pieczne zdeponowanie pochodnych toksyn
przeciwko  naturalnym ksenobiotykom, tzn.
oraz ich ewentualny dalszy rozkład (Ryc. 3)
związkom produkowanym przez różne gatun-
(colemAn i współaut. 1997, kreuZ i współ-
ki lub powstającym w wyniku pożarów lasów
aut. 1996, komives i gullner 2005).
itp., zachodzących odkąd pojawiły się rośliny
Więcej szczegółów dotyczących komór-
wyższe, jak i przeciw  nowszym ewolucyj-
kowego systemu detoksykacji zanieczysz-
nie zanieczyszczeniom pochodzenia antro-
czeń organicznych u roślin przedstawio-
pogenicznego. Ich losy w komórce roślinnej
no w tekście Zemleduch i tomAsZewskiej
opisuje tzw.  model zielonej wątroby (ang.
(2007a).
FITOREMEDIACJA EX PLANTA
ROLA RYZOSFERY
wpływem organizmu roślinnego. Tak zwa-
Fitoremediacja może zachodzić również na ryzosfera, zdefiniowana w 1903 r. przez
poza wnętrzem komórek roślin i bez pobie- Hiltnera i Stornera, to dynamiczne i skompli-
rania przez nie zanieczyszczeń (pilon-smits kowane środowisko. Obejmuje obszar około
2005). Zjawisko to jest związane z ich ko- 1mm wokół korzeni (kilka cm od powierzch-
rzeniami oraz najbliższym, otaczającym je ni  jeśli rozważać strefę pobierania wody i
medium glebowym, które pozostaje pod substancji odżywczych, do kilkunastu  jeśli
AgAtA Zemleduch, BArBArA tomAsZewskA
400
brać pod uwagę zasięg lotnych związków peroksydazy do medium, w którym się znaj-
uwalnianych przez roślinę) i stanowi strefę dują. Biorą one następnie udział np. w usu-
kompleksowych interakcji między roślinami i waniu fenoli z roztworów wodnych (durAn
różnymi mikroorganizmami wszechobecnymi i esposito 2002, jAnsen i współaut. 2004).
w glebie, a także miejsce aktywności wielu Innymi enzymami sekrecyjnymi są lakkazy,
pozakomórkowych enzymów (mccutcheon dehalogenazy, nitroreduktazy, czy nitrylazy
i schnoor 2003, stottmeister i współaut. (wAng i współaut. 2004a). Zewnątrzkomór-
2003, hynes i współaut. 2004). Remediacja kowe enzymy, pochodzące od mikroorgani-
w ryzosferze może być procesem pasywnym zmów, izolowano między innymi z degradu-
(stabilizacja związków zanieczyszczających jących drewno Bazydio mycetes, grzybów ży-
poprzez zapobieganie erozji czy kontrolę hy- jących w ektomikoryzie, a także z glebowych
drauliczną, adsorpcja na powierzchni korze- Actinomycetes i grzybów mikroskopijnych.
ni lub lignifikacja  inkorporacja lipofilnych Znane są wśród nich np. ligninolityczne lak-
związków w strukturę ścian komórkowych) kazy, a także różne peroksydazy (Mn-zależ-
lub aktywnym, przeprowadzanym przez ro- ne, ligninowe), zdolne do degradacji takich
śliny i mikroorganizmy. W każdym razie, zja- związków chemicznych jak: fenole, aniliny,
wiska jej towarzyszące wpływają zarówno na fenantren, piren, antracen itp. (gAdd 2001,
biodostępność, pobieranie przez rośliny jak vAn Aken i współaut. 2004, meAde i D Ange-
i na degradację zanieczyszczeń organicznych lo 2005, sonoki i współAut. 2005).
(pilon-smits 2005). Poza enzymami mogącymi modyfikować
grupy chemiczne zanieczyszczeń, zwiększa-
Substancje wydzielane na zewnątrz
jąc ich biodostępnośc i możliwość degradacji
komórek
przez organizmy, na los związków w glebie
Enzymy przyczyniające się do ryzode- wpływ mają również inne substancje produ-
gradacji ksenobiotyków można podzielić na kowane przez rośliny i mikroorganizmy. Nie-
dwie klasy: (1) o pochodzeniu cytozolowym, które bakterie uwalniają biosurfaktanty (np.
których aktywność objawia się w asocjacji ze ramnolipidy) zwiększające rozpuszczalność
ścianami komórkowymi (ich powierzchnią) ksenobiotyków w wodzie. Podobne działanie
oraz (2) katalizatory celowo wydzielone do wykazują także lipidowe składniki eksudatów
środowiska zewnętrznego, przez korzenie wydzielanych przez korzenie licznych gatun-
roślin i komórki mikroorganizmów. Więk- ków roślin (pilon-smits 2005). Związki takie,
szą rolę w oddziaływaniu z zanieczyszcze- jak cukry, kwasy, alkohole itp. wydzielane
niami mają te drugie. Są wśród nich różne do warstw gleby będących w bezpośrednim
oksydoreduktazy i esterazy, które normalnie kontakcie z korzeniami (Tabela 1) mogą sta-
pełnią funkcje obronne (utlenianie toksycz- nowić nawet do 35% węgla zasymilowanego
nych, rozpuszczalnych w wodzie metaboli- w czasie rocznej fotosyntezy (rentZ i współ-
tów do nierozpuszczalnych polimerowych aut. 2005, wójcik i tomAsZewskA 2005). Słu-
produktów) czy degradacji na użytek meta- żą one między innymi zwiększaniu dostęp-
bolizmu (hydrolitycznej, np. lignin, kwasów ności dla roślin składników takich, jak fosfor
humusowych, fenoli). Wiele z tych enzymów czy żelazo, mają działanie allelopatyczne i od-
charakteryzuje się znikomą specyficznością grywają ważną rolę w tzw.  efekcie ryzosfe-
substratową, co uzdalnia je do transformacji ry (stottmeister i współaut. 2003).
również rozmaitych organicznych ksenobio-
Interakcje roślin i mikroorganizmów
tyków i czyni z nich wartościowy obiekt ba-
glebowych
dań, w kontekście wykorzystania w remedia-
cji. Członkowie takich rodzin, jak: Fabaceae, Rozkład przez mikroorganizmy jest głów-
Graminaceae i Solanaceae mogą wydzielać nym mechanizmem degradacji wielu zanie-
Tabela 1. Przykłady substancji znajdujących się w eksudatach i ekstraktach korzeniowych.
węglowodany glukoza, ksyloza, mannitol, maltoza, oligocukry
aminokwasy izleucyna, metionina, tryptofan, kwas glutaminowy
związki aromatyczne fenole, limonen, kwas benzoesowy
kwasy organiczne propionowy, malonowy, cytrynowy, octowy
witaminy pirydoksyna, ryboflawina
Mechanizmy, procesy i oddziaływania w fitoremediacji
401
Wpływ roślin na mikroorganizmy
czyszczeń organicznych w środowisku, ze
względu na wykorzystywanie ich przez grzy-
Współpraca mikroorganizmów i roślin
by i bakterie jako z
ródła pozyskiwania ener-
wyższych w fitoremediacji jest możliwa
gii (na drodze oddychania beztlenowego, fer-
dzięki wspomnianemu już  efektowi ryzos-
mentacji itp.) (wójcik i tomAsZewskA 2005).
fery , który polega na zwiększonej częstości
Ten sposób bywa jednak limitowany np. nie
występowania w sąsiedztwie korzeni roślin-
utrzymywaniem się pożądanych szczepów na
nych bakterii i grzybów degradujących za-
skażonym terenie, trudnościami w osiągnię-
nieczyszczenia (Tabela 2). Zjawisko to opisał
ciu biomasy wystarczającej do udostępnienia
pierwszy raz w 1946 r. Katznelson (hynes i
hydrofobowych zanieczyszczeń i ich trans-
współaut. 2004). Ta charakterystyczna dys-
formacji (która w początkowych etapach
trybucja mikroorganizmów glebowych śro-
jest zwykle trudna, energochłonna i powol-
dowiska wzrostu rośliny, spowodowana jest
na) (glick 2003). Mikrobiologiczna degrada-
korzystnym wpływem, jaki wywiera ona na
cja związków chemicznych zależy również,
to środowisko. Wzrost korzeni polepsza do-
w dużym stopniu, od ich właściwości, np.
cieranie tlenu oraz infiltrację wody, powięk-
zdolność do przekształceń fenoli zmniejsza
sza również powierzchnię adhezyjną i głębo-
się ze wzrostem stopnia metylacji cząstecz-
kość występowania komórek bakterii i grzy-
ki i logK , a WWA wraz ze zwiększaniem
ow
bów w glebie (escAlAnte-espinosA i współ-
się ilości pierścieni aromatycznych (bakterie
aut. 2005, kAimi i współaut. 2006). Ponadto
najlepiej sobie radzą z 2-4 pierścieniowymi
zademonstrowano chemotaksję różnych ga-
węglowodorami). W takich okolicznościach
tunków (np. Pseudomonas alcaligenes, P.
pozytywne efekty może dać umożliwienie ro-
stutzeri i P. putida) w kierunku substancji
ślinom współdziałania w remediacji, gdyż np.
organicznych, uwalnianych i deponowanych
ich zdolności do degradacji fenoli zwiększają
w ryzosferze (hynes i współaut. 2004, rentZ
się właśnie ze wzrostem metylacji (corgie i
i współaut. 2005, rugh i wspólaut. 2005).
współaut. 2003, rAsmussen i olsen 2004).
Tabela 2. Przykłady stosowanych w bioremediacji grzybów i bakterii (różAński 1998, shrout i
współaut. 2006).
Mikroorganizm Związek chemiczny
GRZYBY
Phanerochaete chrysosporium TNT, PCB, PCDD i PCDF, 2, 4 DNT, PCP,
WWA
Phebia radiata, Pisohithus tinctorius, TNT
Paxillus involutus
Lentimla edodes, Candida tropicalis, C. lipolytica, węglowodory
Aspergillus, Fusarium i Rhizopus sp.
Trichoderma harzianum fenole
Coriolus versicolor chlorofenol, chlorowane hydroksybifenyle
BAKTERIE
Pseudomonas sp. TNT, 2, 4 DNT, 2 nitrotoluen, WWA
Bacillus subtilis, Micrococcus luteus, paliwo diesla
Rhodococcus erythropolis
Comamonas testosteroni PCB
Burkholderia sp. PCB, fenantren, piren, banzoantracen,
fluoranten
Flavobacterium, Mycobacterium, Arthrobacter, WWA
Corynebacterium, Aeromonas,
Vibrio i Acinetobacter sp.
Sphingomonas sp. fluoranten i inne węglowodory, PCDD,
PCDF
Metylobacterium sp. TNT, RDX, HMX
AgAtA Zemleduch, BArBArA tomAsZewskA
402
Eksudaty korzeniowe (wodnisty sok wydzie- populacji mikroorganizmów spowodowane
lający się z przekroju korzenia po odcięciu przez określony gatunek rośliny mogą się
łodygi na skutek działania ciśnienia korze- przyczynić do bardziej wydajnej degradacji
niowego) mogą być dla heterotroficznych danego zanieczyszczenia. W 7-tygodniowym
mikroorganizmów dodatkowym z
ródłem eksperymencie z Lolium perenne i Medica-
węgla, azotu i energii. Rezultatem jest o 1 4 go sativa, w ryzosferze obu roślin (uprawia-
rzędy wielkości wyższe ich zagęszczenie w nych razem, jak i każdy gatunek osobno)
ryzosferze niż w  luz
nej ziemi (pilon-smits uzyskano znaczny wzrost ilości grzybów
2005, wójcik i tomAsZewskA 2005). Znamie- oraz bakterii heterotroficznych i metaboli-
nita jest również stymulacja przez rośliny zujących ropę naftową. Z porównania skła-
wzrostu, a tym samym i aktywności mikro- du populacji mikroorganizmów wywniosko-
organizmów degradujących zanieczyszczenia wano, że L. perenne najbardziej promował
organiczne (WWA, PCB i inne). Na przy- wzrost bakterii degradujących heksadekan,
kład, prawie 100% redukcja poziomu nafta- natomiast M. sativa, tych rozkładających pa-
lenu w uprawianej, w porównaniu do 63% liwo diesla. Z czasem rozwijania się roślin
ubytku w nieuprawianej ziemi, uzyskano w i wykształcania ryzosfery obserwowano co-
eksperymencie z trawami Bracharia serrata raz bardziej selektywne, określone efekty
i Eleusine coracana (gdzie w sposób sztucz- jej wpływu na zasiedlające ją organizmy, a
ny zanieczyszczono glebę 300mg/kg WWA) ostateczne różnice w składzie ich populacji
(mAilA i wspólaut. 2005). W obecności ro- przypisano, między innymi zróżnicowanym
ślin zanotowano także znacznie większą gatunkowo eksudatom korzeniowym. Ten
biodegradację PCB. Po 4 miesiącach fitore- mechanizm, a więc wzbogacenie swojego
mediacji, z udziałem Phalaris arundinacea otoczenia genotypami bakterii zdolnych do
i Paricum virgatum, gleby skażonej Aro- rozkładu kontaminacji, może być sposobem
chlorem1248, stwierdzono 70% zmniejsze- obrony roślin (kirk i współaut. 2005). Zna-
nie stężenia tej substancji, a efekt uznano ne są również wyniki badań dotyczących
za konsekwencję współwystępowania roślin kometabolizmu benzo[a]pirenu przez bak-
i mikroorganizmów i ich oddziaływań w ry- terię Sphingomonas yanoikuynae, u której
zosferze (chekol i wspólaut. 2004). Z kolei, wydzieliny różnych roślin wspomagały, co
w badaniach, w których podzielono otocze- prawda wzrost, lecz hamowały ekspresję ge-
nie korzeni Lolium perenne na strefy odle- nów potrzebnych do degradacji tego węglo-
głości od ich powierzchni, wskazano na za- wodoru (rentZ i współaut. 2005). Produkty
leżność intensywności biodegradacji fenan- roślinne nie zawsze indukują zwiększone
trenu od stwierdzonego gradientu stężenia usuwanie związków, takich jak np. WWA.
eksudatów roślinnych, jak również CO2, O2 Stanowią łatwiej osiągalne i przetwarzane
i związków azotu i fosforu. Przy nieobecno- przez bakterie z
ródło węgla i energii powo-
ści roślin mikroorganizmy heterotroficzne dując zmniejszenie aktywności metabolicz-
rozmieszczone były w glebie równomiernie, nej skierowanej na inne związki chemiczne.
podczas gdy w obecności trawy wydzielane Stymulujące działanie ryzosfery może też
przez nią różne związki drobnocząsteczko- polegać na mobilizacji potrzebnych genów,
we spowodowały skupianie się degradują- a ponieważ znajdują się one na chromoso-
cych WWA bakterii przy korzeniach. Uzyska- mie bakteryjnym lub na plazmidach, niekie-
no 90% degradację w odległości 0 3mm od dy odpowiednie warunki stworzone przez
ich powierzchni, a tylko 36% w odległości roślinę promują horyzontalny transfer tych
6 9mm (corgie i wspólaut. 2003). Hipote- genów, w ten sposób zwiększając częstość
zy wyjaśniające obserwacje zwiększonego pojawiania się mikroorganizmów degradu-
usuwania różnych związków organicznych jących (rugh i współaut. 2005). Kolejnym
z ryzosfery dotyczą, między innymi, dużo przykładem korzystnego efektu współdziała-
większej populacji bakterii zdolnych do ich nia roślin i mikroorganizmów w remediacji
rozkładu, indukowania enzymów katabo- jest wykorzystanie eksudatów korzeniowych
licznych (dehydrodenaz, dioksygenaz itp.), topoli Populus deltoides x nigra jako egzo-
zjawiska kometabolizmu tych związków i gennego z
ródła elektronów dla bakterii De-
zwiększonej ich biodostępności itp. (pilon- chloromonas agitata i D. suillum rozkłada-
smits 2005, rentZ i współaut. 2005, rugh i jących perchlorat. Zdolność topoli do zwięk-
współaut. 2005). Niektóre z nich znalazły już szenia bioremediacji tego związku potwier-
potwierdzenie w wynikach, przeprowadzo- dzono podczas 2-letnich badań polowych,
nych ostatnio badań. Zmiany w strukturze kiedy 425 drzew  usunęło 45% perchloratu
Mechanizmy, procesy i oddziaływania w fitoremediacji
403
(dodawanego irygacyjnie w ilości 0,2528 indolilo-3-octowego IAA), a także enzymów
kg/dzień) z powierzchni 0,28 hektara (shro- powodujących zahamowanie powstawania
ut i współaut. 2006). stresowych modulatorów w organizmie ro-
ślinnym. U wielu mikroorganizmów glebo-
Wpływ mikroorganizmów na rośliny
wych (np. u Pseudomonas, grzybów Penicil-
Rola mikroorganizmów w efekcie ryzos- lum citrinum, drożdży Hansenula saturnus)
fery i ich wpływ na procesy remediacji w znaleziono ACC-deaminazę. Katalizuje ona
niej zachodzące, może się przejawiać na dwa przecięcie ACC (kwasu 1-amino-cyklopropa-
sposoby: bezpośrednio i pośrednio (glick no-1-karboksylowego), prekursora etylenu.
2003). Wspomagają one fitoremediację swo- Zakłócenie szlaku biosyntezy tego związku
im potencjałem i możliwościami enzymatycz- obniża jego poziom w roślinie i znosi zaha-
nej katalizy przekształceń związków nieme- mowanie rozwoju, wydłużania się korzeni
tabolizowanych przez rośliny (działanie bez- itp., uniemożliwiając normalny wzrost, w re-
pośrednie). Ich aktywność przyczynia się też akcji na stres (glick 2003). Zbadanie wpły-
do redukcji fitotoksyczności zanieczyszczeń wu zanieczyszczeń węglowodorowych na
do poziomu umożliwiającego wrażliwym na 3 gatunki traw (Festuca arundinacea, Poa
nie roślinom wzrost, rozwój i remediację in- pratensis i Elymus canadensis) w czasie fito-
nych, towarzyszących im niebezpiecznych remediacji uwidoczniło jeszcze jeden aspekt
związków chemicznych (działanie pośrednie) korzystnego wpływu obecności mikroorga-
(escAlAnte-espinosA i współaut. 2005). Ko- nizmów w ryzosferze. Zaobserwowano, iż
rzenie kolonizowane mikroorganizmami sta- w czasie ekspozycji roślin na ksenobiotyki
nowią układ korzystny dla obu jego uczestni- może dochodzić do zwiększania się stosun-
ków. Ustabilizowana w ten sposób populacja ku ilościowego chlorofilu a do b. Spowodo-
bakterii czy grzybów lepiej degraduje toksy- wane jest to zahamowaniem transportu elek-
ny, a także pomaga roślinie pobierać składni- tronów między fotosystemami fotosyntezy,
ki z podłoża, przyczyniając się do jej wzrostu. wysyceniem i oksydacją kompleksu PSII po-
Może też być pomocna w zwalczaniu chorób łączonego z chlorofilem b. Inokulacja bakte-
korzeni, hamować rozwój patogenów itp. Po- rii PGPR w ryzosferze F. arundinacea prze-
twierdzono to np. w przypadku szczepu Tri- ciwdziałała zwiększaniu się tego stosunku,
choderma harzianum. Inokulacja ryzosfery będącego indykatorem stresu w roślinie. W
młodych wierzb tym mikroorganizmem pod- jej następstwie zwiększał się poziom chloro-
nosiła żywotność siewek, a o 30% zwiększała filu, a roślina zdawała się stosować strategię
wzrost roślin oraz długość korzeni. Umożli- zmniejszania wzrostu pędów na rzecz korze-
wiało to drzewom sięganie głębszych warstw ni, oraz następowało ograniczenie transportu
gleby. Jednocześnie obserwowano ich wzrost zanieczyszczeń do górnych części, gdzie od-
zdolności w remediacji, gdyż Trichoderma bywa się fotosynteza. Dzięki większym ko-
jest odporna i detoksykuje związki takie, rzeniom, zwiększało się z kolei pobieranie i
jak fenole, cyjanki, azotany (lynch i moFFAt zawartość wody w tkankach, co prowadziło
2005, wójcik i tomAsZewskA 2005). Mikro- do rozcieńczenia toksyn. Notowano również
organizmy wolnożyjące w ryzosferze także osiąganie większej biomasy przez wszystkie
mogą stymulować fitoremediację, wspomaga- z badanych traw (nawet o 100%), a także
jąc egzystencję roślin w stresowych warun- znacznie wydajniejsze usuwanie zanieczysz-
kach (glick 2003). Określa się je jako PGPR czeń z gleby przez rośliny, którym w ryzosfe-
(ang. plant growth promoting rizobacteria), a rze towarzyszyły bakterie (huAng i współaut.
zaliczyć do nich można, między innymi: róż- 2004). PGPR mogą mobilizować niektóre
ne szczepy Pseudomonas putida, P. aerugi- nierozpuszczalne związki chemiczne i czynić
nosa, Azospirillum brasilence, Serrata ligne- je dostępnymi dla roślin. Wnioski takie wy-
faciens, Enterobacter cloace. Lepszy wzrost snuto na podstawie wyniku doświadczenia,
roślin i ich korzeni, zaobserwowany w ich polegającego na usunięciu 70% ropy podczas
obecności, to efekt takich czynników jak np. fitoremediacji terenów pustynnych. Wska-
wiązanie azotu z atmosfery, synteza siderofo- zano przy tym także, na stymulujący wpływ
rów, ułatwiających roślinom pobieranie Fe, niskocząsteczkowych WWA (komponentów
rozpuszczanie innych niezbędnych minera- ropy naftowej) na wzrost i rozwój użytych
łów (huAng i współaut. 2004, 2005; rAdwAn tutaj roślin Vicia faba, jak i towarzyszących
i współaut. 2005). Potwierdzono również jej bakterii Rhizobium leguminosarum i in-
zdolność niektórych bakterii do wytwarzania nych. Przypisano to działaniu analogicznemu
fitohormonów stymulujących rozwój (kwasu do fitohormonów względem roślin, a jako
AgAtA Zemleduch, BArBArA tomAsZewskA
404
z
ródło węgla i energii dla drugich organi- i wierzb. Donoszono o tak znacznych ich
zmów. Inokulacja mikroorganizmami zwięk- ilościach, jak 103 106 komórek zajmujących
szyła tutaj ponadto (w warunkach niskich system przewodzący (floem, ksylem) rośliny.
stężeń węglowodorów) produktywność ro- Przy czym największe zagęszczenie występuje
śliny motylkowej, przejawiając się obfitością najczęściej w korzeniach i zmniejsza się pro-
kwiatów i zawartością azotu w owocach (rA- gresywnie od pędów do liści (vAn der lelie
dwAn i współaut. 2005). i współaut. 2005). Jedną ze znanych bakterii
Relacje między roślinami i mikroorgani- endofitycznych jest Methylobacterium. Są to
zmami glebowymi, zachodzące w ryzosfe- tlenowe, Gram-, pałeczkowate mikroorga-
rze, w oczywisty sposób przyczyniają się do nizmy fakultatywnie metylotroficzne. Mogą
efektywnego przebiegu fitoremediacji. Warto rosnąć na takich związkach 1-węglowych,
więc badać te interakcje w celu opracowa- jak metanol, metyloamina, czy metan, wyko-
nia i zastosowania strategii i metod, które rzystując je jako wyłączne z
ródło energii. Są
w pełni wykorzystałyby potencjał tej współ- rozpowszechnione w środowisku. Kolonizują
pracy. Wiadomo już np., że dobierając odpo- korzenie roślin wodnych i ziemnych, zabar-
wiednią wegetację można powiększać popu- wiając je na kolor różowy/czerwony (zawie-
lację mikroorganizmów odpowiedzialnych za rają karoteniody). Zaobserwowano u nich
procesy bioremediacji, a przy wykreowaniu dużą odporność na odwodnienie, mróz, świa-
adekwatnych warunków, możliwa jest rów- tło UV, jonizację i wysoką temperaturę, a tak-
nież bioaugmentacja (sztuczne wzbogacenie że zdolność do degradacji takich zanieczysz-
ryzosfery w izolaty konkretnych szczepów). czeń organicznych, jak chlorek, bromek i jo-
Korzyści, jakie czerpią organizmy z tego dek metylu, dichlorometan, MTBE i wiele in-
współżycia wskazują, że mogły one koewo- nych. Endofityczny szczep Methylobacterium
luować razem i dostosowywać się do coraz izolowany z liści i korzeni topoli był również
pełniejszego wykorzystywania efektu, jaki badany w kontekście metabolizowania sub-
stwarza ryzosfera (pilon-smits 2005, wójcik stancji wybuchowych. Jego czyste kultury w
i tomAsZewskA 2005). ciągu 55 dni całkowicie przetransformowały
znakowany radioaktywnie 2,4,6-trinitrotoluen
MIKROORGANIZMY ENDOFITYCZNE
TNT, dodany do pożywki w stężeniu 25 mg/
Interakcje roślin i mikroorganizmów l, podobnie jak 20 mg/l RDX (Royal Demo-
mogą być jednak jeszcze ściślejsze. Obecnie lition eXplosive, heksogen) i 2,5 mg/l HMX
dużo uwagi i spore nadzieje wiąże się z moż- (oktogen). Zaznaczyć trzeba, iż tylko w przy-
liwością wykorzystania w fitoremediacji bak- padku RDX nastąpiła zupełna mineralizacja
terii endofitycznych (pilon-smits 2005, wój- 58% podanego związku do CO2 (vAn Aken
cik i tomAsZewskA 2005). Podejście to za- i współaut. 2004). Innym gatunkiem endo-
pewnia ominięcie problemów związanych z fitycznym, nad którego wykorzystaniem w
czynnikami niezbędnymi do kolonizacji przez ulepszaniu technik fitoremediacji pracuje się
mikroorganizmy powierzchni korzeni (odpo- ostatnio jest Burkholderia cepacia. Niektóre
wiednie pH gleby, temp., zawartość wody, jej szczepy mają zdolność degradowania to-
wpływy innych organizmów obecnych w ry- luenu, co zmniejsza jego fitowolatylizację do
zosferze itp.) (glick 2004). Mikroorganizmy atmosfery (BArAc i współaut. 2004, BoucArd
endofityczne są bardzo różnorodną grupą, re- i współaut. 2005, glick 2004, vAn der lelie
zydują wewnątrz tkanek żyjących roślin, bez i współaut. 2005, newmAn i reynold 2005,
znacznego ich uszkadzania. Są pospolite u wójcik i tomAsZewskA 2005). Potwierdzono
większości gatunków, bytując w nich latent- również możliwość jej udziału w mineraliza-
nie lub aktywnie je kolonizując. Zidentyfiko- cji 2,4-dichlorofenolu DCP w ryzosferze Lo-
wanych i scharakteryzowanych jest np. oko- lium perenne (BoucArd i współaut. 2005).
ło 150 różnych szczepów endofitów topoli
PODSUMOWANIE
nizmy obronne, umożliwiające przetrwanie
Fitoremediacja jest jednym ze sposobów
biologicznego oczyszczania środowiska, któ- nawet w ekstremalnych warunkach otocze-
nia, także tych stworzonych przez człowieka.
remu poświęca się w ostatnim czasie sporo
Poprzez aktywny wpływ na zachodzące w
uwagi. Rośliny, jako organizmy prowadzące
osiadły tryb życia, musiały wykształcić mecha- nim procesy chemiczne, fizyczne i biologicz-
Mechanizmy, procesy i oddziaływania w fitoremediacji
405
ne, starają się realizować własny cykl życio- liwości roślin, a także mikroorganizmów,
wy. Technologie fitoremediacyjne opierają i planować optymalne strategie remediacji
się na takich właściwościach niektórych ro- danego zanieczyszczenia, terenu czy ekosys-
ślin, jak: tolerancja dużych stężeń związków temu. Dodatkowo wiele możliwości stwarza
toksycznych, ich pobieranie i akumulacja w rozwój biotechnologii i inżynierii genetycz-
częściach zbieranych, przekształcanie tych nej. Wprowadzanie do roślin nowych genów,
substancji wewnątrz lub pozakomórkowo. na przykład pochodzących z bakterii, i wa-
Analizy i badania prowadzone w wielu dzie- runkujących odporność bądz
zdolność do de-
dzinach nauki, takich jak chemia, fizjologia, gradacji określonych związków chemicznych
biochemia itp., doprowadziły do dokładniej- pozwala na rozkład zanieczyszczeń, które do-
szego poznania różnych mechanizmów, pro- tąd stanowiły problem. Temat wykorzystania
cesów i oddziaływań składających się na te transgenicznych roślin w fitoremediacji sze-
zjawiska. Dzięki temu jesteśmy obecnie w rzej omówiono w artykułach wójcikA i to-
stanie w sposób bardziej świadomy i ukie- mAsZewskiej (2005) oraz Zemleduch i tomA-
runkowany wykorzystywać naturalne moż- sZewskiej (2007b) (w druku).
MECHANISMS, PROCESSES AND INTERACTIONS DURING PHYTOREMEDIATION
S u m m a r y
The following factors inhibit the use of plants ological and biochemical processes. Before infiltra-
for the recultivation of the environment contami- tion into a plant, detoxification system is activated,
nated with organic compounds: their bioavailability, which causes the following impact in rhizosphere:
take-up, transport, and accumulation. Moreover, a liberation of xenobiotics-degrading enzymes through
very important factor that affects effective phytore- plant roots into rhizosphere and collaboration of mi-
mediation process is phytotoxic influence of the croorganisms and higher plants.
uptaken chemical compounds on the plant s physi-
LITERATURA
Alkio M., tABuchi t. m., wAng X., colon-CArmonA
chemical modification and vacuolar compart-
A., 2005. Stress responses to polycyclic aromatic
mentation. Trends Plant Sci. 2, 4, 144 151.
hydrocarbons in Arabidopsis include growth in- collins C., Fryer M., Grosso A., 2006. Plant upta-
hibition and hypersensitive response-like symp- ke of non-Ionic organic chemicals. Environ. Sci.
toms. J. Exp. Botan. 56, 421, 2983 2994.
Technol. 40, 45 52.
AsAi K., tAkAgi k., shimokAwA m., sue t., hiBi A., hi- corgie S. c., joner e. j., leyvAl C., 2003. Rhizosphe-
rutA t., Fujihiro s., nAgAsAkA h., hisAmAtsu s.,
ric degradation of phenanthrene is a function
sonoki s., 2002. Phytoaccumulation of coplanar
of proximity to roots. Plant Soil 257, 143 150.
PCBs by Arabidopsis thaliana. Environ. Pollut.
durAn N., esposito E., 2000. Potential applications
120, 509 511.
of oxidative enzymes and phenoloxidase-like
BArAc t., tAghAvi s., BorremAns B., provoost A.,
compounds in wastewater and soil treatment: a
oeyen l., colpAert j. v., vAngronsveld J., vAn
review. Appl. Catalysis B; Environ. 28, 83 99.
der lelie D., 2004. Engineered endophytic bacte- ekmAn d. r., lorenZ w. w., prZyBylA A. e., wol-
ria improve phytoremediation of water-soluble,
Fe n. l., deAn j. F. D., 2003. SAGE analysis of
volatile, organic pollutants. Nature Biotechnol.
transcriptome responses in Arabidopsis roots
22, 583 588.
exposed to 2,4, 6 trinitrotoluene Plant Physiol.
BArBour J. P., smith j. A., choiu C. T., 2005. Sorption
133, 1397 1406.
of aromatic organicpollutants to grasses from
escAlAnte-espinosA E., gAllegos-MArtineZ m. e.,
water. Environ. Sci. Technol. 39, 8369 8373.
FAvel A., Torres e., gutierreZ-RojAs m., 2005.
BoucArd T. K., BArdgett r. d., jones k. c., semple
Improvement of the hydrocarbon phytoreme-
k. T., 2005. Influence of plants on the chemical
diation rate by Cyperus laxus Lam. inoculated
extractability and biodegradability of 2, 4 di- with a microbial consortium in a model system.
chlorophenol in soil. Environ. Pollut. 133, 53 Chemosphere 59, 405 413.
62.
FAvA F., Berselli s., conte p., piccolo A., mArchetti
Burken J. g., mA X., struckhoFF g. c., gilBertson
L., 2004. Effects of humic substances and soya
A. w., 2005. Volatile organic compound fate in
lecithin on the aerobic bioremediation of a soil
phytoremediation applications: natural and en- historically contaminated by polycyclic aroma-
gineered systems. Z. Naturforsch. 60C, 208 215.
tic hydrocarbons (PAHs). Biotechnol. Bioeng.
chekol T., vough l. r., chAney R. L., 2004. Phyto- 88, 214 223.
remediation of polychlorinated biphenyl-conta- Fismes J., perrin-GAnier c., empereur-Bissonnet p.,
minated soils: the rhizosphere effect. Environ.
morel j. l., 2002. Soil-to-root transfer and trans-
Internat. 30, 799 804.
location of polycyclic aromatic hydrocarbons by
colemAn j. o. d., BlAke-KAlFF m. m. A., dAvies t. G.
vegetables grown on industrial contaminated
E., 1997. Detoxification of xenobiotics by plants:
soils. J. Environ. Qual. 31, 1649 1656.
AgAtA Zemleduch, BArBArA tomAsZewskA
406
gAdd G. M., 2001. Fungi in bioremediation. Cam- polycyclic aromatic hydrocarbons (PAHS) from
bridge University Press, Cambridge. the soil. Int. J. Phytoremed. 7, 87 98.
gAo Y., Zhu L., 2004. Plant uptake, accumulation mccutcheon S. C., schnoor J. L., 2003. Phytoreme-
and translocation of phenanthrene and pyrene diation: Transformation and Control of Conta-
in soils. Chemosphere 55, 1169 1178. minants, Wiley-Interscience, New York.
glick B. R., 2003. Phytoremediation: synergistic use meAde T., D Angelo E. M., 2005. [14C]Pentachloro-
of plants and bacteria to clean up the environ- phenol mineralization in the rice rhizosphere
ment. Biotechnol. Adv. 21, 383 393. with established oxidized and reduced soil lay-
glick B. R., 2004. Teamwork in phytoremediation. ers. Chemosphere 61, 48 55.
Nature Biotechnology 22, 526 527. mentewAB A., cArdoZA v., stewArt Jr. C. N., 2005.
huAng X.-D., el-AlAwi y., gurskA j., glick B. r., Genomic analysis of the response of Arabidopsis
greenBerg B. M., 2005. A multi-process phytore- thaliana to trinitrotoluene as revealed by cDNA
mediation system for decontamination of persi- microarrays. Plant Sci. 168, 1409 1424.
stent total petroleum hydrocarbons (TPHs) from meZZAri M. p., wAlters k., jelinkovA m., shih m.-C.,
soils. Microchem. J. 81, 139 147. just c. l., schnoor J. L., 2005. Gene expressi-
huAng X.-D., El-AlAwi y., penrose d. m., glick B. r., on and microscopic analysis of Arabidopsis ex-
greenBerg B. M., 2004. Responses of three grass posed to chloroacetanilide herbicides and explo-
species to creosote during phytoremediation. sive compounds. A phytoremediation approach.
Environ. Pollut. 130, 453 463. Plant Physiol. 138, 858 869.
hynes R. K., FArrell r. e., germidA J. J., 2004. Plant- mitsou K., kouliAnou A., lAmBropoulou d., pAp-
assisted degradation of phenanthrene as asses- pAs p., AlBAnis t., lekkA m., 2006. Growth rate
sed by solid-phase microextraction (SPME). Int. effects, responses of antioxidant enzymesand
J. Phytoremed. 6, 253 268. metabolic fate of the herbicide Propanilin the
jAnsen M. A. K., hill l. m., thorneley r. n. F., 2004. aquatic plant Lemna minor. Chemosphere 62,
A novel stress-acclimation response in Spirodela 275 284.
punctata (Lemnaceae): 2,4, 6 trichlorophenol newmAn L. A., reynold C. R., 2005. Bacteria and
triggers an increase in the level of an extracellu- phytoremediation: new use for endophytic bac-
lar peroxidase, capable of the oxidative dechlo- teria in plants. Trends Biotechnol. 23, 6 8.
rination of this xenobiotic pollutant. Plant Cell pArrish Z. d., BAnks m. k., schwAB A. P., 2005. As-
Environ. 27, 603 613. sessment of contaminant lability during phyto-
kAimi E., mukAidAni t., miyoshi s., tAmAki m., 2006. remediation of polycyclic aromatic hydrocarbon
Ryegrass enhancement of biodegradation in impacted soil. Environ. Pollut. 137, 187 197.
diesel-contaminated soil. Environ. Exp. Bot. 55, pilon-smits E., 2005. Phytoremediation. Ann. Rev.
110 119. Plant Biol. 56, 15 39.
kelsey J. W., white J. C., 2005. Multi-species interac- rAdwAn S. S., dAshti n., el-Nemr i. M., 2005 Enhan-
tions impact the accumulation of weathered 2, cing the growth of Vicia faba plants by microbi-
2 bis ( p-chlorophenyl)-1, 1 dichloroethylene al inoculation to improve their phytoremediati-
(p,p -DDE) from soil. Environ. Pollut. 137, 222 on potential for oily desert areas. Int. J. Phytore-
230. med. 7, 19 32.
kim J., sung k., corApcioglu m. y., drew m. c., rAsmussen G., olsen R. A., 2004. Sorption and bio-
2004. Solute transport and extraction by a sin- logical removal of creosote-contaminants from
gle root in unsaturated soils: model development groundwater in soilysand vegetated with orch-
and experiment. Environ. Pollut. 131, 61 70. ard grass (Dactylis glomerata). Adv. Environ.
kirk J. L., klironomos j. n., lee h., trevors j. t., Res. 8, 313 327.
2005. The effects of perennial ryegrass and al- rentZ J. A., AlvAreZl P. J. J., schnoor J. L., 2005.
falfa on microbial abundance and diversity in Benzo[a]pyrene co-metabolism in the presence
petroleum contaminated soil. Environ. Pollut. of plant root extracts and exudates: Implicati-
133, 455 465. ons for phytoremediation. Environ. Pollut. 136,
komives T., gullner G., 2005. Phase I xenobiotic 477 484.
Metabolic Systems in Plants. Z. Naturforsch. różAński L., 1998. Przemiany pestycydów w orga-
60C, 179 185. nizmach żywych i środowisku. Agra Envirolab,
kopcewicZ J., 2002. Fizjologia roślin. PWN, Warsza- Poznań.
wa rugh C. L., susilAwAti e., krAvchenko A. n., thomAs
kreuZ K., tommAsini r., mArtinoiA e., 1996. Old en- J. C., 2005. Biodegrader metabolic expansion
zymes for a new job (Herbicide detoxification during polyaromatic hydrocarbons rhizoreme-
in plants). Plant Physiol. 111, 349 353. diation. Z. Naturforsch. 60C, 331 339.
li H., sheng g., chiou c. t., Xu o., 2005. Relation sAndermAnn Jr. H., 1994. Higher plant metabolism
of organic contaminant equilibrium sorption of xenobiotics: the  green liver concept. Pharma-
and kinetic uptake in plants. Environ. Sci. Tech- cogenetics 4, 225 241.
nol. 39, 4864 4870. shrout J. d., struckhoFF g. c., pArkin g. F.,
lunney A. I., ZeeB B. A., reimer k. J., 2004. Uptake schnoor J. L., 2006. Stimulation and molecular
of weathered DDT in vascular plants: potential characterization of bacterial perchlorate degra-
for phytoremediation. Environ. Sci. Technol. 38, dation by plant-produced electron donors. Envi-
614 7 6154. ron. Sci. Technol. 40, 310 317.
lynch J. M., moFFAt A. J., 2005. Bioremediation sonoki t., kAjitA s., ikedA s., uesugi m., tAtsumi k.,
 prospects for the future application of innova- kAtAyAmA y., iimurA Y., 2005. Transgenic tobac-
tive applied biological research. Ann. Appl. Biol. co expressing fungal laccase promotes the deto-
146, 217 221. xification of environmental pollutants. App. Mi-
mA X., Burken J., 2004. Modeling of TCE diffusion to crobiol. Biotechnol. 67, 138 142.
the atmosphere and distribution in plant stems. stottmeister u., wiessner A., kuschk p., kAppel-
Environ. Sci. Technol. 38, 458 0 4586. meyer u., kAstner m., Bederski o., muller r. A.,
mA X., richter A. r., AlBers s., Burken J. G., 2004. moormAnn h., 2003. Effects of plants and micro-
Phytoremediation of MTBE with hybrid poplar organisms in constructed wetlands for wastewa-
trees. Int. J. Phytoremed. 6, 157 167. ter treatment. Biotechnol. Adv. 22, 93 117.
mAilA M. P., rAndimA p., cloete T. E., 2005. Multi-
species and monoculture rhizoremediation of
Mechanizmy, procesy i oddziaływania w fitoremediacji
407
su Y.-H., Zhu Y.-G., 2006. Bioconcentration of atra- white J. C., incorviA mAttinA m. j., lee w.-J., eitZer
zine and chlorophenols into roots and shoots of B. d., iAnnucci-Berger w., 2003. Role of organic
rice seedlings. Environ. Pollut. 139, 32 39. acids in enhancing the desorption and uptake
sZweykowscy A., J., 2003. Botanika. Morfologia. of weathered p,p -DDE by Cucurbita pepo. Envi-
PWN, Warszawa. ron. Pollut. 124, 71 80.
sZweykowskA A., 1997. Fizjologia roślin. Wydawnic- wild E., dent j., BArBer j. l., thomAs g. o., jones
two Naukowe UAM, Poznań. K. C., 2004. A novel analytical approach for
tAo s., jiAo X. c., chen s. h., Xu F. l., li y. j., liu F. visualizing and tracking organic chemicals in
Z., 2006. Uptake of vapor and particulate poly- plants. Environ. Sci. Techno. 38, 4195 4199.
cyclic aromatic hydrocarbons by cabbage. Envi- wild E., dent j., BArBer j. l., thomAs g. o., jones k.
ron. Pollut. 140, 13 15. C., 2005. Real-time visualization and quantifi-
vAn Aken B., yoon J. M., schnoor J. L., 2004. Bio- cation of PAH photodegradation on and within
degradation of nitro-substituted explosives 2,4,6- plant leaves. Environ. Sci. Techno. 39, 268 273.
trinitrotoluene, hexahydro-1,3,5-trinitro-1,3,5- wild E., dent j., BArBer j. l., thomAs g. o., jones
triazine, and octahydro-1,3,5, 7-tetranitro-1,3,5- k. C., 2005. Direct observation of organic con-
tetrazocine by a phytosymbiotic Methylobacte- taminant uptake, storage, and metabolism with-
rium sp. associated with poplar tissues (Populus in plant roots. Environ. Sci. Techno. 39, 3695
deltoides x nigra DN34). App. Environ. Micro- 3702.
biol. 70, 508 517. wild E., dent j., BArBer j. l., thomAs g. o., jones k.
vAn der lelie D., BArAc t., tAghAvi s., vAngron- C., 2006. Visualizing the air-to-leaf transfer and
sveld j., 2005. Response to Newman: New uses within-leaf movement and distribution of phen-
of endophytic bacteria to improve phytoreme- anthrene: further studies utilizing two-photon
diation. Trends Biotechnol. 23, 8 9. excitation microscopy. Environ. Sci. Techno. 40,
wAlker c. h., hopkin s. p., siBly r. m., peAkAll d. 907 916.
B., 2002. Podstawy ekotoksykologii. PWN, War- wójcik P., tomAsZewskA B., 2005. Biotechnologia w
szawa. remediacji zanieczyszczeń organicznych. Bio-
wAng G.-D., li Q.-J., luo B., chen X.-Y., 2004. Ex technologia 4, 158 173.
planta phytoremediation of trichlorophenol and Zemleduch A., tomAsZewskA B., 2007. Komórkowy
phenolic allelochemicals via an engineered se- system detoksykacji zanieczyszczeń organicz-
cretory laccase. Nature Biotechnol. 22, 893 897. nych u roślin. Post. Biol. Kom. 34, 635 649.
wAng X., white j. c., gent m. p. n., iAnnucci-Berger Zemleduch A., tomAsZewskA B., 2007. Organizmy
w., eitZer B. d., incorviA mAttinA M. J., 2004. modyfikowane genetycznie w fitoremediacji
Phytoextraction of weathered p,p -DDE by zuc- związków organicznych. Biotechnologia 4.
chini (Cucurbita pepo) and cucumber (Cucumis
sativus) under different cultivation conditions.
Int. J. Phytoremed. 6, 363 385.