Artykuł poglądowy/Review article
Oddziaływania międzypółkulowe w procesach neuroplastycznych
Interhemispheric interaction in brain plasticity
Anita Cybulska-Kłosowicz, Małgorzata Kossut
Zakład Neurobiologii Molekularnej i Komórkowej, Instytut Biologii Doświadczalnej im. M. Nenckiego w Warszawie
i Szkoła Wyższa Psychologii Społecznej w Warszawie
Neuropsychiatria i Neuropsychologia 2006; 1, 1: 15 23
Adres do korespondencji:
A
d
r
e
s
d
o
k
o
r
e
s
p
o
n
d
e
n
c
j
i
:
prof. Małgorzata Kossut, Instytut Biologii Doświadczalnej
im. M. Nenckiego, ul. L. Pasteura 3, 02-093 Warszawa
e-mail: [e-mail]
Streszczeni e Abstract
Spoidła międzypółkulowe łączą ze sobą wybrane obszary Interhemispheric commissures link together selected
kory mózgowej. Obfitość włókien spoidłowych jest regions of cerebral cortex in both brain hemispheres.
większa w obszarach asocjacyjnych kory niż w obrębie Commissural fibres are more numerous in associative
korowych pól czuciowych. Spoidło wielkie zbudowane areas of the cortex than in sensory cortical fields. Corpus
jest z aksonów neuronów piramidowych, a neuroprze- callosum consists of axons of pyramidal neurons situated
kaz
nikiem jest w nim kwas glutaminowy. Jednakże in cortical layers II/III and V, which use glutamate as a
oddziaływania międzypółkulowe mogą być i pobudzeniowe, neurotransmitter. Despite this, interhemispheric
i hamujące. Spoidło umożliwia międzypółkulowy transfer interactions can be both excitatory and inhibitory.
informacji i wyuczonych asocjacji, ukierunkowanie uwagi, Callosum enables interhemispheric transfer of information
wspomaga koordynację ruchów obustronnych i spójną and learned associations, directing of attention, bilateral
percepcję powierzchni ciała. Zmiany plastyczne w korze movement coordination and unitary perception of body
mózgowej są pod silnym wpływem drugiej półkuli. surface. Activity of one hemisphere can influence
Wyniki prowadzonych na ten temat badań nie są spójne. plasticity of the other. However, published data provide
Uszkodzenia mózgu (np. przez udary) zakłócają very divergent experimental results. Damage in one
równowagę oddziaływań międzypółkulowych i często hemisphere (for example due to stroke) impairs
powodują zwiększoną aktywację obszarów kory drugiej interhemispheric balance and often results in enhanced
półkuli homotopowych do uszkodzenia, co może sprzyjać activation of areas of the intact hemisphere homotopic to
wytwarzaniu w tych okolicach kompensacyjnych zmian the site of lesion, which can facilitate compensatory plastic
plastycznych. Są jednak badania na zwierzętach, które changes. On the other hand, animal experiments show
przeczą tym sugestiom i pokazują, że zmniejszona jest that plasticity in the contralesional hemisphere is
plastyczność w półkuli przeciwległej do lezji. Ten decreased. This question is important especially for
problem, niewątpliwie ważny dla neurorehabilitacji, neurorehabilitation and requires further investigation.
wymaga dokładniejszych badań.
Key words: corpus callosum, interhemispheric
Słowa kluczowe: spoidło wielkie, transfer międzypół- coordination, restorative plasticity, learning
kulowy, kompensacja poudarowa, uczenie siÄ™
(Egaas i wsp. 1995), niedorozwojem umysłowym
Wstęp
(Schaefer i Bodenstreiner 1999), zespołem Do-
Mózg ma 3 struktury łączące ze sobą obie pół- wna (Wang i wsp. 1992), ADHD (Lyoo i wsp.
kule  spoidło przednie, spoidło hipokampalne 1996) i w rozwojowych zaburzeniach mowy (Pre-
i ciało modzelowate, czyli spoidło wielkie. To si i wsp. 2000). Aksony spoidła wielkiego wycho-
ostatnie jest niewątpliwie najważniejsze dla od- dzą z neuronów piramidowych drugiej, trzeciej
działywań międzypółkulowych. Spoidło wielkie i piątej warstwy kory nowej. Mielinacja trwa dłu-
to największa struktura włóknista mózgu, któ- go, kończąc się w okresie dojrzewania (Hellige
ra za pośrednictwem 200 800 mln aksonów łą- 1993), a wielkość spoidła rośnie aż do wieku do-
czy obie półkule i integruje ich funkcjonowanie. rosłego (Allen i wsp. 1991). Istnieją dane z do-
Zaburzenia w wielkości tej struktury obserwo- świadczeń na zwierzętach i obserwacji na pacjen-
wano u pacjentów z autyzmem i schizofrenią tach mówiące o tym, że czynniki środowiskowe
Neuropsychiatria i Neuropsychologia 2006 15
Anita Cybulska-Kłosowicz, Małgorzata Kossut
(takie jak wzbogacone lub zubożone środowi- (Geshwind 1965) oraz zmniejszona czasowa
sko) mogą wpływać na liczbę włókien mielino- i przestrzenna koordynacja ruchów oburęcznych
wych i stopień mielinacji spoidła (Juraska i Kop- (Perilowski 1972; Zaidel i Sperry 1977). Dzięki
cik 1998). operacjom chirurgicznym kończącym się niepeł-
nym przecięciem, można było ustalić funkcje
Zakończenia aksonów spoidłowych tworzą sy- poszczególnych części spoidła. Tylna część, sple-
napsy pobudzeniowe na kolcach dendrytów neu- nium, łączy kory wzrokowe i przenosi informa-
ronów piramidowych w homo- i heterotopowych
cję wzrokową. Włókna niosące informacją słu-
obszarach przeciwstronnej półkuli. Spoidło za- chową i dotykową znajdują się w części spoidła
wiera 2 rodzaje włókien  włókna o dużej śred- położonej bardziej z przodu. Przednia część
nicy (do 3µm) uczestniczÄ… w poÅ‚Ä…czeniach okolic
spoidła jest zaangażowana w transfer informa-
czuciowo-ruchowych, natomiast cienkie włókna
cji semantycznej. Należy jednak pamiętać, że
Å‚Ä…czÄ… okolice asocjacyjne (Pandya i Seltzer 1986).
stwierdzono znaczne przemieszanie się włókien
Różnice w liczbie włókien cienkich wydają się
spoidłowych z różnych okolic oraz że nie wszyst-
stanowić o różnicach w wielkości ciała modzelo-
kie włókna idą prosto do celu.
watego. Połączenia spoidłowe są obfitsze w aso-
cjacyjnych obszarach kory niż w pierwotnych ko-
Badania fizjologiczne
rach czuciowych. Tam silne połączenia między-
Poniżej omówimy pewne aspekty oddziaływań
półkulowe są tylko w niektórych obszarach
międzypółkulowych związane z plastycznością
topograficznych map zmysłowych. W korze wzro-
mózgu, czyli zdolnością do trwałej zmiany odpo-
kowej z drugą półkulą połączona jest głównie re-
wiedzi neuronalnej pod wpływem zmiennych
prezentacja pionowego południka pola widzenia,
bodz
ców środowiska, a zwłaszcza z uczeniem się
w korze somatosensorycznej  osi ciała i proksy-
oraz z kompensacjÄ… funkcji po centralnych i ob-
malnych części kończyn, w korze ruchowej mało
wodowych uszkodzeniach układu nerwowego.
połączeń spoidłowych jest w dystalnych częściach
Neurofizjologia oddziaływań międzypółkulo-
kończyn. Reprezentacje czuciowe i ruchowe rąk
wych nie jest do końca poznana. Z jednej strony
i nóg, części ciała działających rozłącznie, mają
jest bardzo wiele dowodów na to, że callosum po-
nieliczne połączenia spoidłowe, co było interpre-
budza drugą półkulę, np. uszkodzenie pierwszo-
towane jako sposób na zapobieganie interferują-
rzędowej kory somatosensorycznej u szczurów
cym wpływom jednej kończyny na drugą.
powoduje spadek reaktywności homotopowego
Ten brak obfitych połączeń pomiędzy niektó-
obszaru w drugiej półkuli i znaczny (80%) spa-
rymi obszarami pierwszorzędowych pól czucio-
dek aktywności spontanicznej jego neuronów (re-
wych nadrabiany jest przez połączenia pomiędzy
jestracje zewnątrzkomórkowe, Rema i Ebner
polami drugorzędowymi (Roullier i wsp. 1994).
2003). Hamowanie aktywności kory somatosen-
Przykładem jest pierwszorzędowa kora ruchowa
sorycznej szczura w jednej półkuli poprzez doko-
mająca mało połączeń spoidłowych, ale wysyła-
rowe iniekcje agonisty receptora GABAa, powo-
jąca dużo aksonów do kory przedruchowej
duje znaczny spadek reakcji neuronów na bodz
-
(SMA), która ma obfite połączenia z drugą pół-
ce dotykowe w homotopowym obszarze drugiej
kulą. Połączenia wewnątrzkorowe dotyczą
półkuli, bez spadku aktywności spontanicznej (Li
na ogół tych samych obszarów w obu półkulach.
i wsp. 2005). Spoidło jest drogą synchronizacji
I tak kora przedczołowa, która wysyła projekcje
do kory przedruchowej tej samej półkuli, wysy- generowanych w korze rytmów i aktywności
ła też połączenia przez spoidło do kory przedru- oscylacyjnej. Przecięcie spoidła wielkiego wpro-
wadzono do neurochirurgii po to, by zapobiec
chowej drugiej półkuli (Gazzaniga 1998).
rozprzestrzenianiu się wyładowań epileptycznych
Spoidło przednie łączy obszary powierzchni
do drugiej półkuli. Pobudzenie włókien spoidła
oczodołowej płata czołowego, zawiera jednak
włókna przewodzące informację słuchową i wzro- może wywołać w korze zjawisko krótkotrwałego
kową. Część grzbietowa spoidła hipokampa za- wzmocnienia synaptycznego, zależne od aktyw-
wiera włókna wychodzące z neuronów kory śród- ności receptorów NMDA (Cisse i wsp. 2004).
węchowej i środkowej części zakrętu parahipo- Pod względem anatomicznym spoidło jest nie-
kampalnego, a część brzuszna  włókna łączące omal czystą drogą pobudzeniową, nie stwierdza
przednie części hipokampa. się udziału neuronów GABA-ergicznych w do-
Przecięcie spoidła wielkiego powoduje, że po- rosłym mózgu albo wynosi on jedynie 2 4%.
między półkulami nie zachodzą interakcje ani Z drugiej strony, jest wiele doniesień o hamu-
w zakresie percepcji, ani kognitywne. Uszko- jącym wpływie oddziaływań międzypółkulowych.
dzeniom spoidła wielkiego towarzyszy apraksja Bardzo dobrze znany jest np. fakt, że pobudze-
16 Neuropsychiatria i Neuropsychologia 2006
Oddziaływania międzypółkulowe w procesach neuroplastycznych
nie kory ruchowej za pomocą przezczaszkowej dań prostych. Takie interakcje uważa się za ge-
stymulacji magnetycznej powoduje pobudzenio- neralną strategię podwyższania możliwości sza-
we i hamulcowe potencjały w mięśniach przeciw- cunkowych, porównawczych (Passarotti i wsp.
stronnej kończyny oraz hamuje aktywność elek- 2002; Banich 1998). Gdy złożoność zadania
tromiograficzną kończyny tożstronnej (Rothwell wzrasta, za mniej wydajne uważa się przetwarza-
1999). Dzieje się tak za pośrednictwem włókien nie informacji w obrębie jednej półkuli w porów-
spoidłowych, a nie zstępujących połączeń ze sty- naniu z przetwarzaniem międzypółkulowym, bez
mulowanej półkuli (efekt nie występuje u pacjen- względu na modalność prezentowanej informa-
tów z uszkodzeniami spoidła, natomiast jest obec- cji (dotykowa, słuchowa lub wzrokowa) (Passa-
ny przy uszkodzeniach torebki wewnętrznej). rotti i wsp. 2002; Weissman i Banich 2000).
W kilku zespołach badawczych zarejestrowano Oddziaływania międzypółkulowe zmieniają
inny przykład hamowania, używając par impul- się też na skutek treningu, np. trening ruchowy
sów TMS. Po bodz
cu warunkujÄ…cym, podanym
(utrzymywanie stałej siły zaciskania) moduluje
do jednej półkuli, po 6 15 ms obserwuje się
wpływ aktywności lewej kory ruchowej na pobu-
zmniejszenie odpowiedzi drugiej półkuli na za- dliwość prawej (Grosler i wsp. 2004).
aplikowany jej bodziec testowy (Ferbert i wsp.
Nasze własne badania pokazały też wpływ eta-
1992; Gerloff i wsp. 1998). Ten efekt nazywany
pu treningu (oraz  przypuszczalnie  modulacji
jest hamowaniem międzypółkulowym. Badania
uwagi, zwiÄ…zanej ze stopniem nauczenia) na od-
na zwierzętach pokazały, że interakcje pomiędzy
działywania międzypółkulowe w korze somato-
reprezentacjami dłoni w korze ruchowej obu pół- sensorycznej. Badałyśmy aktywację mózgu my-
kul mogą być zarówno pobudzeniowe, jak i ha- szy podczas treningu warunkowego, obrazując
mujÄ…ce, a obszary dajÄ…ce efekt pobudzeniowy
poziom metabolizmu energetycznego za pomo-
mogą być niewielkie i otoczone obszarami dają- cą autoradiografii 2-deoksyglukozy (metoda od-
cymi efekt hamujÄ…cy (Asanuma i Okamoto
powiadająca mapowaniu aktywności mózgu
1962; Matsunami i Hamada 1984).
za pomocÄ… PET u ludzi). Podczas treningu bo-
Widać więc, że wpływ aktywności włókien
dziec bezwarunkowy (elektryczne drażnienie ogo-
spoidłowych może, zależnie od okoliczności, być
na) był związany z bodz
cem warunkowym, ja-
tak hamujący, jak pobudzeniowy. Należy także
kim było jednostronne głaskanie wibryss. Wi-
pamiętać, że charakter tych oddziaływań zmie- bryssy mają ściśle zlateralizowaną drogę czuciową
nia się w czasie  hamowanie międzypółkulowe,
do kory mózgowej, pobudzenie ipsilateralne od-
obserwowane podczas planowania ruchu zmniej-
bywa się poprzez spoidło wielkie. Zauważyłyśmy,
sza siÄ™ i zamienia w facylitacjÄ™ w momencie roz-
że podczas pierwszej sesji treningowej jednostron-
poczęcia ruchu (Duque i wsp. 2005).
ne pobudzenie wibryss aktywuje korÄ™ somato-
Najważniejsze jest jednak to, że efekt przeciw-
sensoryczną w obu półkulach mózgu, natomiast
stronnego hamowania lub pobudzenia zależy
podczas trzeciej sesji pobudzenie jest już tylko
od okoliczności  ruchy o małej sile powodują
kontralateralne (takie, jakie daje jednostronna
wyhamowanie kontralateralnej kory motorycz-
stymulacja wibryss u zwierzÄ…t kontrolnych). Przy-
nej, natomiast ruchy o dużej sile  przeciwnie,
pisujemy ten efekt nasileniu interakcji między-
dajÄ… efekt pobudzeniowy (Liepert i wsp. 2001;
półkulowych przez zwiększoną uwagę, związaną
Foltys i wsp. 2003; aczkolwiek ten ostatni może
z poczÄ…tkiem treningu (Cybulska-KÅ‚osowicz
także działać poprzez ipsilateralne drogi zstępu-
i Kossut 2006).
jące, a nie przez włókna spoidła, patrz Sohn i wsp.
2004). Także zmęczenie wywiera na nie wpływ
Międzypółkulowy transfer uczenia
 hamowanie międzypółkulowe zastępowane jest
i pamięci
przy zmęczeniu testowanej dłoni przez pobudze-
nie (Baumer i wsp. 2002). Pokazano, że ruchy Obustronne interakcje międzypółkulowe za-
złożone przynoszą więcej interakcji międzypół- chodzące poprzez spoidło wielkie są niezbędne
kulowych niż ruchy proste (Verstynen i wsp. dla jednolitej i spójnej percepcji powierzchni cia-
2004). W sferze zadań kognitywnych obserwu- ła (Pidoux i Verley 1979), a ponadto potencjal-
je się podobne zjawisko  proste zadania półku- nie ważną funkcją międzypółkulowych połączeń
le mózgowe wykonują oddzielnie, natomiast spoidłowych jest transfer wyuczonych asocjacji
przy skomplikowanych współpracują (Banich lub mówiąc bardziej ogólnie  uczenia  z jednej
i Belger 1990). Postulowano, że interakcje mię- półkuli do drugiej. Już w 1924 r. Bykov zaobser-
dzypółkulowe są znacznie silniejsze podczas wy- wował, że psy ze zniszczonym spoidłem wielkim
konywania złożonych zadań wymagających nie potrafią generalizować dotykowych reakcji
wzmożonej uwagi niż podczas wykonywania za- warunkowych między obydwiema stronami cia-
Neuropsychiatria i Neuropsychologia 2006 17
Anita Cybulska-Kłosowicz, Małgorzata Kossut
ła (Bykov 1924). W póz
niejszych badaniach po- autorów z tej samej grupy badawczej (Chicoine
kazano, że zniszczenie spoidła wielkiego u kota i wsp. 2000)  dzieci w wieku 6 7 lat nie potra-
uniemożliwia transfer uczenia różnicowania do- fią dokonać transferu umiejętności wyuczonej jed-
tykowego między przednimi łapkami (Stamm ną ręką do ręki drugiej.
i Sperry 1957).W podobnych eksperymentach Transfer uczenia wykazano również na ukła-
przecięcie spoidła zaburzało transfer treningu dzie sensorycznym szczurów. U zwierząt tych
u małp (Sperry 1958). Normalne szympansy, poszczególne wąsy (wibryssy) na pyszczku ma-
które bardzo długo uczyły się rozwiązywać zło- ją korowe reprezentacje w postaci zespołu ko-
żone zadanie jedną łapą, natychmiast potrafiły mórek nerwowych, tzw. baryłek. Kora baryłko-
wykonywać je drugą. Szympansy z przeciętym wa (zespół baryłek będących reprezentacjami
spoidłem nie umiały rozwiązywać zadania drugą wszystkich wibryss) w obydwu półkulach połą-
łapą i wymagały oddzielnego uczenia drugą rę- czona jest projekcjami spoidła wielkiego w spo-
ką (Myers i Henson 1960). Analogiczne wyniki sób homotopowy (Koralek i wsp. 1990; Olavar-
uzyskano w badaniu przeprowadzonym na mał- ria i wsp. 1984). Harris i Diamond (Harris i Dia-
pach Macaca mulatta (Ebner i Myers 1962). Sem- mond 2000) zademonstrowali transfer uczenia
mes i Mishkin (1965) pokazali, że jednostron- między wibryssami symetrycznie zlokalizowa-
na lezja obszaru sensoryczno-motorycznego nymi po obu stronach pyszczka szczura. Wyka-
u małp zaburza zarówno ipsilateralne, jak i kon- zano ponadto, że na drodze spoidłowych projek-
tralateralne funkcje sensoryczne testowane w za- cji międzypółkulowych zachodzi korowa integra-
daniach różnicowania dotykowego. W badaniach cja bodz
ców ispi- i kontralateralnych, co jest
przeprowadzonych na ludziach pokazano, że oso- niezbędne do rozwiązywania zadań różnicowania
by, które nauczyły się wykonywać zadanie róż- dotykowego, w których informacja pochodzi
nicowania palcem jednej ręki, potrafiły też pra- z wibryss po obu stronach pyszczka szczura
widłowo wykonywać to zadanie przy użyciu od- (Schuler i wsp. 2001, 2002). Nasze badania prze-
powiadającego palca u drugiej ręki (Nagarajan prowadzone na myszach, pokazujące wzmożoną
i wsp. 1998; Sathian i Zangaladze 1998). Uzu- aktywację międzypółkulową w pierwszej sesji wa-
pełniono następnie dotychczasową wiedzę dowo- runkowania, podczas początkowej fazy powsta-
dząc precyzyjnej topografii w transferze uczenia wania asocjacji sensorycznych, również wydają
w układzie dotykowym człowieka (Harris i wsp. się świadczyć o zdolności przekazywania infor-
2001). Okazało się również, co ciekawe, że czło- macji i uczenia się między półkulami (Cybulska-
wiek potrafi rozpoznawać palcem drugiej ręki -Klosowicz i Kossut 2006).
bodz
ce szorstkości i ucisku wyuczone palcem in- Na układzie wzrokowym także wykazano, że
nej ręki, jednakże nie potrafi tego robić dla bodz
- spoidło wielkie jest strukturą kluczową dla trans-
ców wibracji (Harris i wsp. 2001). Pacjenci z prze- feru informacji i uczenia z jednej półkuli do dru-
ciętym spoidłem wielkim oraz osoby bez spoidła giej. Już w 1956 r. Myers zademonstrował, że
(acallosal) wykazują poważne deficyty w zadaniach przecięcie spoidła u kota wyklucza transfer ucze-
proceduralnego uczenia wzrokowo-motoryczne- nia między oczami: koty po komisurotomii uczo-
go wymagających integracji informacji między- ne wykonywania zadania różnicowania wzroko-
półkulowej oraz w transferze takiego uczenia mię- wego jednym okiem nie umiały wykonywać te-
dzy rękami, bez względu na to, która ręka zosta- go zadania drugim okiem (Myers 1956). Ważną
ła użyta w początkowym uczeniu (Lassonde i wsp. rolę spoidła w kontrolowaniu aktywności obu
1995; de Guise i wsp. 1999; Chicoine i wsp. półkul w mediowaniu zachowania różnicowania
2000). Wyniki badań wskazują na wzrost wydaj- i percepcji wzrokowej u kota potwierdzono wy-
ności międzypółkulowego transferu uczenia w on- konując lezje kory w jednej z półkul (Sprague
togenezie, choć najprawdopodobniej ze względu i wsp. 1985). Międzypółkulową komunikację
na różnice metodologiczne tych badań propono- w układzie wzrokowym, zachodzącą przez spo-
wany wiek, w jakim dzieci zaczynają umieć do- idło, zademonstrowano również w badaniu prze-
konywać tego transferu, jest różny (np. Chicoine prowadzonym na szczurach, a wg autorów wy-
i wsp. 2000; de Guise i Lassonde 2001). I tak np., niki ich badania sugerujÄ… zaburzenia transferu
według pracy de Guise i Lassonde (de Guise i Las- uczenia wskutek przecięcia spoidła (Crowne
sonde 2001) dzieci w wieku poniżej 12 lat, mi- i wsp. 1994). Międzypółkulowy transfer różnico-
mo że nie potrafią wykonywać zadania wymaga- wania wzrokowo-lokomotorycznego w treningu
jącego międzypółkulowej integracji informacji, to warunkowania zademonstrowano na małpach
jednak już w wieku 6 lat potrafią wykonywać za- (Eacott i Gaffan 1990). Autorzy donoszą, że trans-
dania wymagające transferu uczenia z jednej pół- fer ten zachodzi poprzez przednią część spoidła,
kuli do drugiej, a z kolei  zgodnie z wynikami jednakże nie jest to jedyna możliwa droga dla
18 Neuropsychiatria i Neuropsychologia 2006
Oddziaływania międzypółkulowe w procesach neuroplastycznych
przekazu informacji między półkulami w zasto- powy (Braun i wsp. 2005). Drażnienie elektrycz-
sowanym zadaniu. Trzeba zaznaczyć, że między ne nerwu przyśrodkowego powoduje zakłócenia
małpami a człowiekiem istnieje istotna różnica percepcji dotyku w drugiej ręce, a także zmniej-
pod względem międzypółkulowego transferu in- szenie aktywacji kory somatosensorycznej w ob-
formacji wzrokowej: u małp, w przeciwieństwie razie fMRI (Kastrup, inf. ustna).
do człowieka, transfer ten częściowo zachodzi po- W układzie wzrokowym, gdzie lateralizacja do-
przez anterior commissure (Gazzaniga 2000  pra- tyczy tylko fragmentu pola widzenia, a połącze-
ca przeglądowa). Transfer uczenia będącego wy- nia spoidłowe w pierwotnej korze wzrokowej łą-
nikiem jednoocznego treningu z oka trenowa- czą ze sobą reprezentacje pionowego południka
nego do nietrenowanego zademonstrowano pola widzenia w obu półkulach, dobra obuoczna
u człowieka w zadaniu różnicowania pop-out integracja obszaru linii środkowej wymaga dzia-
(Schoups i Orban 1996), różnicowaniu kierunku łania spoidła wielkiego (Saint-Amour i wsp. 2004).
(Schoups i wsp. 1995), różnicowaniu kierunku W układzie słuchowym lateralizacja jest nie-
ruchu (Ball i Sekuler 1987), a pacjenci bez spo- wielka. Informacja z obu uszu dociera do tych sa-
idła lub po zabiegu przecięcia spoidła wykazują mych neuronów już na poziomie jąder oliwy. Ob-
deficyty w transferze uczenia zadań wymagają- serwowane jest jednak zjawisko słyszenia rozdziel-
cych umiejętności wzrokowo-przestrzennych nousznego, które polega na tym, że gdy do obu
(Lassonde i wsp. 1995). Wyniki doświadczenia uszu jednocześnie przekazywane są słowa, pierw-
de Schonen i Bry dowodzą, że międzypółkulowy sze słyszane jest słowo przekazywane do prawe-
transfer doświadczeń wzrokowych u człowieka go ucha (Kimura 1967). Związane jest to z loka-
przechodzi zmianę w rozwoju w wieku ok. 19. lizacją ośrodków mowy w lewej półkuli, silniej-
tyg. życia postnatalnego; dopiero po tym czasie szą reprezentacją kontralateralnego wejścia
zachodzi transfer uczenia z jednej półkuli do dru- i hamowaniem wywieranym przez półkulę do-
giej. Według badaczy, mimo że spoidło wielkie minującą dla mowy na korę słuchową prawej pół-
jest w tym czasie jeszcze słabo zmielinizowane, kuli. Te oddziaływania, zachodzące poprzez spo-
to jednak najprawdopodobniej właśnie za pośred- idło wielkie, są obniżone u ludzi starszych, u któ-
nictwem tej struktury odbywa się komunikacja rych wielkość spoidła jest zmniejszona oraz
międzypółkulowa, choć nie można całkowicie wy- u ludzi z mutacją genu PAX6, która wywołuje
kluczyć dróg podkorowych (Schonen i Bry 1987). agenezę spoidła przedniego (mającego duży kom-
Między układem dotykowym a wzrokowym ponent włókien z kory słuchowej) i niedorozwój
wydaje się istnieć pewna różnica: podczas gdy spoidła wielkiego (Bamiou i wsp. 2004).
w układzie dotykowym zachodzi transfer ucze-
nia z trenowanego palca lub wibryssy gryzonia
Wpływ jednej półkuli
do odpowiadajÄ…cego palca lub wibryssy po dru-
na zmiany plastyczne w drugiej
giej stronie ciała, to w układzie wzrokowym
Wpływ jednej półkuli na zmiany plastyczne
transfer uczenia nie zachodzi, gdy bodziec pre-
w drugiej może być ważny w przypadku udaru
zentowany jest do homotopowej pozycji w kon-
mózgu. Uszkodzenie w obrębie obszaru rucho-
tralateralnej półkuli (Dill i Fahle 1997).
wego jednej półkuli powoduje, obserwowany
w fMRI, wzrost aktywacji w kilku obszarach
Wpływ jednej półkuli
drugiej półkuli związanych z ruchem. Taki efekt
na percepcje w drugiej
może być wynikiem usunięcia międzypółkulo-
Stopień wpływu oddziaływań międzypółkulo- wych oddziaływań hamujących. Badania prze-
wych na proste percepcje zmysłowe zależy prowadzone na zdrowych ochotnikach pokaza-
od stopnia lateralizacji wejścia czuciowego. ły, jak destabilizujący efekt na działanie sieci
W układach o dużej lateralizacji, takich jak układ wzajemnych oddziaływań w obrębie układu ru-
somatosensoryczny, jest on wyraz
nie widoczny. chowo-czuciowego ma eksperymentalne wyha-
Stwierdzono, że w wykonywaniu zadania rozróż- mowanie jednego obszaru, powodując zakłóce-
niania częstotliwości wibracji palcami jednej rę- nia w równowadze systemu. W wyniku zasto-
ki przeszkadza słaby bodziec dotykający drugiej sowania funkcjonalnego mapowania mózgu
ręki. Najsilniejszy wpływ ma palec odpowiada- (fMRI), po modyfikacji aktywności wybranej
jący palcowi wykonującemu różnicowanie (Har- okolicy pola MI niskoczęstotliwościową prze-
ris i wsp. 2001). Podobnie jest z lokalizacją sła- zczaszkową stymulacją magnetyczną wykazano,
bego dotknięcia palców jednej ręki  słabe do- np. wyhamowanie reprezentacji dłoni w lewej
tknięcie palców drugiej ręki zwiększa poziom pierwszorzędowej korze ruchowej, a jednocze-
błędnych odpowiedzi, także w sposób somatoto- śnie wyraz
ny obustronny wzrost aktywacji
Neuropsychiatria i Neuropsychologia 2006 19
Anita Cybulska-Kłosowicz, Małgorzata Kossut
grzbietowej kory przedruchowej i móżdżku, Sugeruje się nawet, że uwolnienie od wpływów
a także wzrost sygnału w lewym dodatkowym drugiej półkuli może wzmagać neuroplastyczność.
polu ruchowym i w zwojach podstawnych po le- Szczury z częściowym przecięciem spoidła wiel-
wej stronie. Spadki aktywacji zaobserwowano na- kiego, zmuszone do używania tylko jednej łapy,
tomiast między innymi w prawej korze ruchowej po 18 dniach wykazywały rozrost rozgałęzień den-
i lewym brzusznym obszarze przedruchowym. drytów i wzrost liczby kolców dendrytycznych
Gdy po stymulacji przezczaszkowej osoby bada- neuronów piramidowych wastwy V kory rucho-
ne wykonywały ruchy palców, zauważono silny wej przeciwległej do używanej kończyny (Adkins
wzrost aktywności w korze przedruchowej nie- i wsp. 2002). Takich zmian nie obserwowano
stymulowanej półkuli. Analiza matematyczna w sytuacji, gdy wymuszano ruchy tylko jednej ła-
korelująca sygnały fMRI z różnych obszarów py (wtedy obserwowano przyrost liczby kolców
mózgu pokazała, że zmienia się siła połączeń po- dendrytycznych na neuronach II/III warstwy ko-
między poszczególnymi polami układu rucho- ry), lub gdy tylko przecięto spoidło wielkie (wte-
wego. Tak silne efekty destabilizujące układ dy widziano tylko przyrost liczby kolców na neu-
można wywołać lokalną, nieinwazyjną, krótko- ronach V warstwy). Pokazuje to, że przecięcie spo-
trwałą zmianą pobudliwości niewielkiego obsza- idła wielkiego stymuluje rozrost neuronów
ru kory. Należy przypuszczać, że w przypadku i synaptogenezę w rejonie V warstwy kory, ale
uszkodzenia mózgu są one znacznie silniejsze. ogranicza synaptogenezę wywołaną przez wymu-
Tego rodzaju przemapowania mogą stanowić szone używanie łapy w II/III warstwie kory.
podstawę szybkiej plastyczności kompensacyj- Zupełnie odmienne wyniki uzyskała grupa Eb-
nej po udarach. nera z Vanderbilt University. Jak wspomniano
wyżej, jednostronne lezje kory somatosensorycz-
Jak wspomniano, po udarach jednostronnych nej w obszarze reprezentacji pyszczka u szczurów
obserwuje się często aktywację w półkuli bez uda- mają istotny wpływ na aktywność spontaniczną
ru, zapewne na skutek zniesienia oddziaływań ha- w homotopowym obszarze drugiej półkuli
mujących płynących z uszkodzonego obszaru i na odpowiedzi tego obszaru na stymulację wi-
(Cramer 2004). Taka wysoka aktywacja powo- bryss. Mają także wpływ na plastyczność
duje (poprzez włókna spoidłowe) jednocześnie sil- w półkuli przeciwległej (Rema i Ebner 2003).
niejsze niż normalnie hamowanie w rejonie ob- Deficyty wywołane lezjami polegały na osła-
szaru uszkodzonego, co może mieć korzystny bieniu pobudliwości neuronalnej, zaburzeniach
wpływ, ograniczając toksyczną hiperpobudliwość. w odpowiedziach na bodz
ce dotykowe w półku-
W póz
niejszym okresie po udarze zwiększona ak- li przeciwległej do lezji (odpowiedzi neuronów
tywność nieuszkodzonej półkuli na ogół słabnie wszystkich warstw korowych są poważnie osła-
i wpływy hamujące obszar wokół ogniska udaru bione przez długi czas). Osłabienie aktywności
zmniejszają się, co ułatwia zachodzenie zmian pla- spontanicznej i aktywności wywołanej bodz
cem
stycznych. sugeruje, że pewne mechanizmy kontrolujące
Niektórzy badacze uważają taki stan nadak- pobudliwość korową oraz zdolność neuronów
tywności za przejaw plastyczności kompensacyj- korowych do odpowiadania na bodz
ce sensorycz-
nej (patrz Chen 2002). Odmienne, zyskujÄ…ce ne, sÄ… istotnie zaburzone na skutek lezji. Znacz-
na popularności stanowisko twierdzi, że po uda- nie zaburzona jest ponadto prosta forma pla-
rze na skutek rywalizacji międzypółkulowej nad- styczności sensorycznej w drugiej półkuli. Jeśli
mierna aktywacja nieuszkodzonej półkuli może przyciąć nieco wszystkie wibryssy z jednej stro-
niekorzystnie wpływać na odzyskanie funkcji ny pyszczka szczura, z wyjątkiem dwóch poło-
przez półkulę uszkodzoną (Cramer 2004; Ser- żonych obok siebie, to po pewnym czasie neu-
rien i wsp. 2004). Niektóre badania aktywacji rony w korowej reprezentacji jednej wibryssy od-
mózgu techniką fMRI korelują nadaktywację powiadają nie tylko na sygnały ze swojej
nieuszkodzonej półkuli z długotrwałym upośle- wibryssy, ale także z drugiej z pozostawionej
dzeniem i nieodtwarzaniem funkcji w ocalałych na pyszczku pary. Mimo że połączenia spoidło-
obszarach uszkodzonej półkuli (Ward i wsp. we w tym obszarze kory są słabe, taka zmiana
2003). Neurorehabilitacja wprowadza próby wy- plastyczna jest prawie niemożliwa po uszkodze-
hamowania (za pomocą niskoczęstotliwościowej niu kory somatosensorycznej w drugiej półkuli.
przezczaszkowej stymulacji magnetycznej) ho- Być może istotne są tu połączenie biegnące nie
motopowych do uszkodzenia obszarów w dru- pomiędzy obszarami pierwszorzędowej kory czu-
giej półkuli i obserwuje wpływ takiego procesu ciowej, ale pomiędzy drugą reprezentacją soma-
na odzyskiwanie funkcji ruchowych i psychicz- tosensoryczną w obu półkulach. Obserwacje te
nych (Naeser i wsp. 2005). potwierdzono i uzupełniono badaniami, w któ-
20 Neuropsychiatria i Neuropsychologia 2006
Oddziaływania międzypółkulowe w procesach neuroplastycznych
rych aktywność kory baryłkowej blokowano po- nowanie asynchronicznej kontroli motorycznej
dając muscimol (agonistę recptora GABAa) (Re- dwu rąk czy zapewnienie spójnego, jednolitego
ma i Ebner 2005). Wyniki wydają się świadczyć i całościowego widzenia, pomimo tego, że do każ-
o tym, że między obszarami pierwszorzędowej dego oka dopływają różne informacje. Oddziały-
kory sensorycznej w obu półkulach zachodzą in- wania międzypółkulowe są czymś więcej niż
terakcje w taki sposób, że zmiany w aktywności po prostu mechanizmem, przez który jedna pół-
po jednej stronie są rejestrowane nieprzerwanie kula kopiuje doświadczenia i odczucia drugiej
przez neurony w homologicznych obszarach pół- półkuli. Na podstawie procesów przetwarzania
kuli przeciwległej. zachodzących w dwu półkulach w sposób odizo-
Wykazano także, że wskutek małych lezji ko- lowany nie można przewidzieć efektu komuni-
rowych zachodzą funkcjonalne zmiany plastycz- kacji między półkulami. Oddziaływania między-
ne w postaci modyfikacji map korowych zarów- półkulowe służą raczej modulowaniu zdolności
no w okolicach bezpośrednio sąsiadujących z ob- szacunkowych, porównawczych mózgu i jego
szarem lezji, jak i w półkuli kontralateralnej funkcjonowania w stanie uwagi.
(Reinecke i wsp. 2003). Nasze badania nad re- Poszczególne części spoidła pełnią różne funk-
organizacją kory mózgowej po ogniskowym cje przenosząc informacje o różnej modalności.
udarze zlokalizowanym w korze somatosenso- Gęstość połączeń spoidłowych nie jest w mózgu
rycznej wykazały, że wkrótce po udarze w pół- jednolita  połączenia są bardziej obfite w asocja-
kuli nieuszkodzonej widoczna jest nadaktywa- cyjnych obszarach kory niż w korach czuciowych.
cja, podczas gdy w półkuli z udarem poziom ak- Wpływ aktywności włókien spoidłowych może
tywacji funkcjonalnej jest bardzo obniżony. być hamujący lub pobudzeniowy, w zależności
Po dłuższym czasie od udaru nadaktywacja nie- od okoliczności, może też zmieniać się w czasie.
uszkodzonej półkuli zanika, a pojawia się oko- Wpływ oddziaływań międzypółkulowych na pro-
łouszkodzeniowe pobudzenie wokół miejsca ste percepcje zmysłowe jest tym większy, im
udaru i w sąsiednich obszarach kory somatosen- większa lateralizacja wejścia czuciowego. Rów-
sorycznej (Jablonka i wsp. 2006). nież w sferze procesów poznawczych obserwuje
Bardzo interesujące doświadczenia pokazały się różnice w sile oddziaływań międzypółkulo-
istnienie międzypółkulowego transferu plastycz- wych  proste zadania półkule mózgowe wyko-
ności w korze czuciowej (Calford i Tweedale 1990; nują oddzielnie, natomiast współpracują przy za-
Clarey i wsp. 1996). W badaniu przeprowadzo- daniach skomplikowanych. Na drodze między-
nym na nietoperzach i makakach plastyczność, półkulowych połączeń spoidłowych zachodzi
w formie ekspansji pola recepcyjnego (reorga- transfer uczenia z jednej półkuli do drugiej mię-
nizacji korowej) na skutek niewielkiego odner- dzy innymi dzięki temu, że zmiany w aktywno-
wienia peryferycznego lub czasowej inaktywa- ści w jednej półkuli są rejestrowane nieprzerwa-
cji peryferycznej, wywołana w jednej półkuli, nie przez neurony w homologicznych obszarach
była natychmiast odzwierciedlona w półkuli prze- półkuli przeciwległej, między półkulami może
ciwległej. Jednocześnie neurony, które wykazy- zachodzić także transfer plastyczności. Struktu-
wały plastyczność nie odpowiadały na ipsilateral- ra ta jest więc niezwykle ważna, wręcz niezbęd-
ną stymulację peryferyczną (Calford i Tweedale na dla jednolitej i spójnej percepcji, także percep-
1990). Wynik ten sugeruje, że drogi i mechani- cji powierzchni ciała.
zmy pośredniczące w transferze plastyczności są
ważne do utrzymywania równowagi lub do inte-
Pi śmi enni ctwo
gracji między odpowiadającymi sobie polami ko-
rowymi. Wyniki kolejnego badania wskazujÄ… 1. Adkins DL, Bury SD, Jones TA. Laminar-dependent dendri-
tic spine alterations in the motor cortex of adult rats follo-
na to, że spowodowany iniekcją lidokainy czaso-
wing callosal transection and forced forelimb use. Neuro-
wy brak dopływu informacji z palca do pierwszo-
biol Learn Mem 2002; 78: 35-52.
rzędowej kory somatosensorycznej w jednej pół-
2. Allen LS, Richey MF, Chai YM i wsp. Sex differences in the
kuli powoduje międzypółkulową modulację afe-
corpus callosum of the living human being. J Neurosci 1991;
rentnej transmisji sensorycznej w przeciwległej 11: 933-942.
3. Asanuma H, Okuda O. Effects of transcallosal volleys on
korze somatosensorycznej (Shin i wsp. 1997).
pyramidal tract cell activity of cat. J Neurophysiol 1962; 25:
198-208.
Podsumowanie
4. Ball K, Sekuler R. Direction-specific improvement in mo-
tion discrimination. Vision Res 1987; 27: 953-965.
Jak zaznaczyłyśmy, jedną z funkcji spoidła
5. Bamiou DE, Musiek FE, Sisodiya SM i wsp. Defective audi-
wielkiego jest integrowanie procesów zachodzą-
tory interhemispheric transfer in a patient with a PAX6 mu-
cych w obydwu półkulach, na przykład koordy- tation. Neurology 2004; 62: 489-490.
Neuropsychiatria i Neuropsychologia 2006 21
Anita Cybulska-Kłosowicz, Małgorzata Kossut
6. Banich MT. The missing link: the role of interhemispheric 31. de Guise E, Lassonde M. Callosal contribution to procedural
interaction in attentional processing. Brain Cogn 1998; 36: learning in children. Dev Neuropsychol 2001; 19: 253-272.
128-157. 32. Harris JA, Diamond ME. Ipsilateral and contralateral trans-
7. Banich MT, Belger A. Interhemispheric interaction: how fer of tactile learning. Neuroreport 2000; 11: 263-266.
do the hemispheres divide and conquer a task? Cortex 33. Harris JA, Harris IM, Diamond ME. The topography of tac-
1990; 26: 77-94. tile learning in humans. J Neurosci 2001; 21: 1056-1061.
8. Baumer T, Munchau A, Weiller C i wsp. Fatigue suppresses 34. Hellige JB, Bloch MI, Cowin EL i wsp. Individual variation in he-
ipsilateral intracortical facilitation. Exp Brain Res 2002; 146: mispheric asymmetry: multitask study of effects related to
467-473. handedness and sex. J Exp Psychol Gen 1994; 123: 235-256.
9. Braun C, Hess H, Burkhardt M i wsp. The right hand knows 35. Jabłonka J, Kossut M. Focal stroke in the barrel cortex of
what the left hand is feeling. Exp Brain Res 2005; 162: 366- rats enhances ipsilateral response to vibrissal input. Acta
373. Neurobiol Exp 2006 (in press).
10. Bykov K. Versuche an Hunden mit Durrchschneiden des 36. Juraska JM, Kopcik JR. Sex and environmental influences
Corpus Callosum. Zbl Ges Neurol Psychiat 1924; 39: 199. on the size and ultrastructure of the rat corpus callosum.
11. Calford MB, Tweedale R. Interhemispheric transfer of pla- Brain Res 1998; 450: 1-8.
sticity in the cerebral cortex. Science 1990; 249: 805-807. 37. Kimura D. Speech lateralization in young children as deter-
12. Chen R, Cohen LG, Hallett M. Nervous system reorganiza- mined by an auditory test. J Comp Physiol Psychol 1963;
tion following injury. Neuroscience 2002; 111: 761-73. 56: 899-902.
13. Chicoine AJ, Proteau L, Lassonde M. Absence of interhemi- 38. Koralek KA, Olavarria J, Killackey HP. Areal and laminar or-
spheric transfer of unilateral visuomotor learning in young ganization of corticocortical projections in the rat soma-
children and individuals with agenesis of the corpus callo- tosensory cortex. J Comp Neurol 1990; 299: 133-150.
sum. Dev Neuropsychol 2000; 18: 73-94. 39. Lassonde M, Sauerwein HC, Lepore F. Extent and limits of
14. Cisse Y, Crochet S, Timofeev I i wsp. Synaptic enhancement callosal plasticity: presence of disconnection symptoms in
induced through callosal pathways in cat association cor- callosal agenesis. Neuropsychologia 1995; 33: 989-1007.
tex. J Neurophysiol 2004; 92: 3221-3232. 40. Lee L, Siebner HR, Rowe JB i wsp. Acute remapping within
15. Clarey JC, Tweedale R, Calford MB. Interhemispheric mo- the motor system induced by low-frequency repetitive
dulation of somatosensory receptive fields: evidence for transcranial magnetic stimulation. J Neurosci 2003; 23:
plasticity in primary somatosensory cortex. Cereb Cortex 5308-5318.
1996; 6: 196-206. 41. Li L, Rema V, Ebner FF. Chronic suppression of activity in bar-
16. Cramer SC. Functional imaging in stroke recovery. Stroke rel field cortex downregulates sensory responses in contra-
2004; 35 (11 supl. 1): 2695-2698. lateral barrel field cortex. J Neurophysiol 2005; 94: 3342-3356.
17. Cramer SC. Changes in motor system function and recove- 42. Liepert J, Dettmers C, Terborg C i wsp. Inhibition of ipsila-
ry after stroke. Restor Neurol Neurosci 2004; 22: 231-238. teral motor cortex during phasic generation of low force.
18. Crowne DP, Forsyth P, Fitzgerald J. Interocular transfer in the Clin Neurophysiol 2001; 112: 114-121.
split-brain rat. Behavioral Neuroscience 1994; 108: 804-809. 43. Lyoo IK, Noam GG, Lee CK i wsp. The corpus callosum and
19. Cybulska-Klosowicz A, Kossut M. Early phase of learning lateral ventricles in children with attention-deficit hyperac-
enhances communication between brain hemispheres. Eur tivity disorder: a brain magnetic resonance imaging study.
J Neurosci 2006; 24: 1470-1476. Biol Psychiatry 1996; 40: 1060-1063.
20. Dill M, Fahle M. The role of visual field position in pattern-di- 44. Matsunami K, Hamada I. Effects of stimulation of corpus
scrimination learnin. Proc R Soc Lond B 1997; 264: 1031-1036. callosum on precentral neuron activity in the awake mon-
21. Eacott MJ, Gaffan D. Interhemispheric transfer of visuomo- key. J Neurophysiol 1984; 52: 676-691.
tor conditional learning via the anterior corpus callosum of 45. Myers RE. Function of corpus callosum in interocular trans-
monkeys. Behav Brain Res 1990; 38: 109-116. fer. Brain 1956; 79: 358-363.
22. Ebner FF, Myers RE. Corpus callosum and the interhemi- 46. Myers RE, Henson CO. Role of corpus callosum in transfer
spheric transmission of tactual learning. J Neurophysiol of tactuokinesthetic learning in chimpanzee. Arch Neurol
1962; 25: 380-91. 1960; 3: 404-409.
23. Egaas B, Courchesne E, Saitoh O. Reduced size of corpus 47. Nagarajan SS, Blake DT, Wright BA i wsp. Practice-related
callosum in autism. Arch Neurol 1995; 52: 794-801. improvements in somatosensory interval discrimination
24. Ferbert A, Priori A, Rothwell JC i wsp. Interhemispheric in- are temporally specific but generalize across skin location,
hibition of the human motor cortex. J Physiol 1992; 453: hemisphere, and modality. J Neurosci 1998; 18: 1559-1570.
525-546. 48. Olavarria J, van Sluyters R, Killackey H. Evidence for the
25. Gazzaniga MS. The split brain revisited. Sci Am 1998; 279: complementary organization of callosal and thalamic
50-55. cnnections within rat somatosensory cortex. Brain Res
26. Gazzaniga MS. Cerebral specialization and interhemisphe- 1984; 291: 364-368.
ric communication. Does the corpus callosum enable the 49. Pandya DN, Seltzer B. The topography of commisual fibers.
human condition? Brain 2000; 123: 1293-1326. In: Two hemisphere-one brain. Functions of the corpus cal-
27. Gerloff C, Cohen LG, Floeter MK i wsp. Inhibitory influen- losum. Lepore F, Ptito M, Jasper HH (eds). Allan R. Liss, New
ce of the ipsilateral motor cortex on responses to stimula- York 1986; 47-75.
tion of the human cortex and pyramidal tract. J Physiol 50. Passarotti AM, Banich MT, Sood RK i wsp. A generalized role
1998; 510 (Pt 1): 249-259. of interhemispheric interaction under attentionally deman-
28. Geschwind N. Disconnexion syndromes in animals and ding conditions: evidence from the auditory and tactile mo-
man. I. Brain 1965; 88: 237-294. dality. Neuropsychologia 2002; 40: 1082-1096.
29. Gorsler A, Zittel S, Weiller C i wsp. Modulation of motor 51. Preilowski BF. Possible contribution of the anterior forebra-
cortex excitability induced by pinch grip repetition. J Neu- in commissures to bilateral motor coordination. Neuropsy-
ral Transm 2004; 111: 1005-1016. chologia 1972; 10: 267-277.
30. de Guise W, de Pesce M, Foschi N i wsp. Callosal and cor- 52. Preis S, Steinmetz H, Knorr U i wsp. Corpus callosum size
tical contribution to procedural learning. Brain 1999; 122: in children with developmental language disorder. Brain
1049-1062. Res Cogn Brain Res 2000; 10: 37-44.
22 Neuropsychiatria i Neuropsychologia 2006
Oddziaływania międzypółkulowe w procesach neuroplastycznych
53. Reinecke S, Dinse HR, Reinke H i wsp. Induction of bilate- 75. Ward NS, Brown MM, Thompson AJ i wsp. Neural correla-
ral plasticity in sensory cortical maps by small unilateral tes of outcome after stroke: a cross-sectional fMRI study.
cortical infarcts in rats. Eur J Neurosci 2003; 17: 623-627. Brain 2003; 126 (Pt 6): 1430-1448.
54. Rema V, Ebner FF. Lesions of mature barrel Fidel cortex in- 76. Weissman DH, Banich MT. The cerebral hemisphere coope-
terfere with sensory processing and plasticity in connec- rate to perform complex but not simple task. Neuropsy-
ted areas of the contralateral hemisphere. J Neurosci 2003; chology 2000; 14: 41-59.
23: 10378-10387. 77. Wiest MC, Bentley N, Nicolelis MAL. Heterogenous integra-
55. Rema V, Ebner FF. Chronic suppression of activity in barrel tion of bilateral whisker signals by neurons in primary
field cortex downregulates sensory responses in contrala- somatosensory cortex of awake rats. J Neurophysiol 2004;
teral barrel field cortex. J Neurophysiol 2005; 94: 3342-3356. 93: 2966-2973.
56. Rothwell JC. Paired-pulse investigations of short-latency 78. Zaidel D, Sperry RW. Some long-term motor effects of ce-
intracortical facilitation using TMS in humans. Electroen- rebral commissurotomy in man. Neuropsychologia 1977;
15: 193-204.
cephalogr Clin Neurophysiol Suppl 1999; 51: 113-119.
57. Rouiller EM, Babalian A, Kazennikov O i wsp. Transcallosal
connections of the distal forelimb representations of the
primary and supplementary motor cortical areas in maca-
que monkeys. Exp Brain Res 1994; 102: 227-243.
58. Saint-Amour D, Lepore F, Lassonde M i wsp. Effective bi-
nocular integration at the midline requires the corpus cal-
losum. Neuropsychologia 2004; 42: 164-174.
59. Sathian K, Zangaladze A. Perceptual learning in tactile
hyperacuity: complete intermanual transfer but limited
retention. Exp Brain Res 1998; 118: 131-134.
60. Schaefer GB, Bodensteiner JB, Thompson JN Jr i wsp.
Volumetric neuroimaging in Usher syndrome: evidence of
global involvement. Am J Med Genet 1998; 79: 1-4.
61. de Schonen, Bry I. Interhemispheric communication of
visual learning: a developmental study in 3-6 month old
infarnts. Neuropsychologia 1987; 25: 601-612.
62. Schoups AA, Orban GA. Interocular transfer in perceptual
learning of a pop-out discrimination task. Proc Natl Acad
Sci U S A 1996; 93: 7358-7362.
63. Schoups AA, Vogels R, Orban GA. Human perceptual lear-
ning in identifying the oblique orientation: retinotopy,
orientation specificity and monocularity. J Physiol 1995;
483 (Pt 3): 797-810.
64. Semmes J, Mishkin M. Somatosensory loss in monkeys after
ipsilateral cortical ablation. J Neurophysiol 1965; 28: 473-486.
65. Serrien DJ, Strens LH, Cassidy MJ i wsp. Functional signifi-
cance of the ipsilateral hemisphere during movement of the
affected hand after stroke. Exp Neurol 2004; 190: 425-432.
66. Shin H-C, Won C-K, Jung S-C i wsp. Interhemispheric mo-
dulation of sensory transmission in the primary somato-
sensory cortex of rats. Neurosci Lett 1997; 230: 137-139.
67. Shuler MG, Krupa DJ, Nicolelis MAL. Bilateral integration of
whisker information in the primary somatosensory cortex
of rats. J Neurosci 2001; 21: 5251-5261.
68. Shuler MG, Krupa DJ, Nicolelis MAL. Integration of bilate-
ral whisker stimuli in rats: role of the whisker barrel corti-
ces. Cereb Cortex 2002; 12: 86-97.
69. Sperry RW. Corpus callosum and interhemispheric transfer
in the monkey (Maccaca mulatto). Anat Rec 1958; 131: 297.
70. Stamm JS, Sperry RW. Function of corpus callosum in con-
tralateral transfer of somesthetic discrimination in cats.
J Comp Physiol Psyhol 1957; 50: 138-143.
71. Sprague JM, Church AC, Liu CN i wsp. Visual discrimination
learning and interhemispheric transfer in the cat, as affec-
ted by 6-hydroxydopamine. Exp Brain Res 1985; 61: 43-53.
72. Verstynen T, Diedrichsen J, Albert N i wsp. Ipsilateral motor
cortex activity during unimanual hand movements relates
to task complexity. J Neurophysiol 2005; 93: 1209-1222.
73. Wang PP, Doherty S, Hesselink JR i wsp. Callosal morpho-
logy concurs with neurobehavioral and neuropathological
findings in two neurodevelopmental disorders. Arch Neu-
rol 1992; 49: 407-411.
74. Ward NS, Brown MM, Thompson AJ i wsp. Neural correla-
tes of motor recovery after stroke: a longitudinal fMRI stu-
dy. Brain 2003; 126 (Pt 11): 2476-2496.
Neuropsychiatria i Neuropsychologia 2006 23