Tom 58 2009
Numer 3 4 (284 285)
Strony 475 484
Małgorzata Pilot*
Muzeum i Instytut Zoologii PAN
Wilcza 64, 00-679 Warszawa
E-mail: [e-mail]
MECHANIZMY PROWADZ
CE DO ZRÓŻNICOWANIA GENETYCZNEGO MI
DZY
POPULACJAMI W OBR
BIE GATUNKU
CZYNNIKI PROWADZ
CE DO GENETYCZNEGO RÓŻNICOWANIA SI
POPULACJI
Proces genetycznego różnicowania się geograficznego gatunku w przeszłości, np. w
populacji w obrębie gatunku jest pierwszym wyniku izolacji w różnych refugiach lodow-
etapem specjacji i jego zrozumienie jest klu- cowych podczas zlodowaceń plejstoceńskich.
czowe dla postępu badań nad ewolucją. Eko- W Plejstocenie wraz z cyklicznymi zmianami
logiczne mechanizmy kontrolujące przepływ klimatu, prowadzącymi do kolejnych zlodo-
genów między populacjami, leżące u podstaw waceń i interglacjałów, dochodziło do cyklicz-
tego procesu, są jednak wciąż słabo poznane. nych zmian zasięgu gatunków. Wiązało się to
Według klasycznej genetyki populacji o ge- na przemian z wymieraniem i ekspansją te-
netycznym różnicowaniu się populacji decy- rytorialną skrajnie położonych populacji, co
dują głównie czynniki geograficzne, takie jak każdorazowo prowadziło do istotnych zmian
fizyczna izolacja, np. na wyspach morskich w puli genowej. W najzimniejszych okresach
czy też wyspach środowiskowych, oraz ba- te gatunki, które nie były w stanie przeżyć w
riery topograficzne, takie jak rzeki czy pasma warunkach tundrowych, miały zasięgi ograni-
górskie, całkowicie lub częściowo ogranicza- czone do tzw. refugiów lodowcowych. W Eu-
jące możliwość dyspersji osobników (Hartl i ropie istniały trzy główne refugia: iberyjskie,
Clark 1997, avise 2000). Czynnikiem izolują- apenińskie i bałkańskie (taberlet i współaut.
cym może też być odległość geograficzna. W 1998). Populacje izolowane od siebie w róż-
populacji o ciągłym i bardzo rozległym zasię- nych refugiach lodowcowych ewoluowały
gu, mimo braku fizycznej izolacji, możliwość niezależnie. Wskutek niskich liczebności sil-
swobodnego krzyżowania się osobników jest nie podlegały one działaniu dryfu genetycz-
ograniczana przez zasięg ich dyspersji. W wy- nego (patrz artykuł łoMniCkiego Dryf gene-
niku tego powstaje zależność między odle- tyczny w tym zeszycie KOSMOSU), powodu-
głością geograficzną dzielącą dane osobniki a jącego losowe zanikanie alleli w polimorficz-
dystansem genetycznym między tymi osobni- nych loci, w wyniku czego różnicowały się
kami. U gatunków o dalekich zasięgach dys- one między sobą. Ponieważ warunki środo-
persji ta zależność jest słabsza niż u gatun- wiskowe mogły się różnić pomiędzy poszcze-
ków o krótszych zasięgach dyspersji. gólnymi refugiami, populacje takie mogły się
Innym ważnym czynnikiem wpływającym również różnicować pod wpływem doboru
na genetyczną strukturę populacji jest histo- naturalnego. Gdy następnie zasięgi gatun-
ria ewolucyjna danego gatunku. Współczesne ków poszerzały się na północ, populacje z
zróżnicowanie genetyczne między populacja- różnych refugiów już silnie różniły się mię-
mi może być skutkiem fragmentacji zasięgu dzy sobą. Dodatkowo, ekspansji terytorialnej
*Małgorzata Pilot jest stypendystką Fundacji na rzecz Nauki Polskiej w ramach grantu wspomagającego dla laure-
atów Programu Kolumb.
Małgorzata Pilot
476
towarzyszyła utrata zmienności genetycznej. nie były izolowane geograficznie, jak to się
Było to związane z tzw. efektem założyciela, obserwuje u współczesnych gatunków, lecz
polegającym na tym, że nowe populacje były współwystępowały na terenie Europy (Ho-
zakładane przez niewielką liczbę migrujących freiter i współaut. 2004). Na tej podstawie
osobników i w związku z tym różniły się one autorzy postawili hipotezę, że obserwowana
genetycznie (z przyczyn losowych) od popu- obecnie u wielu gatunków nielosowa struk-
lacji macierzystych, a ich zmienność była niż- tura populacji jest tylko przejściowym efek-
sza ze względu na niewielką liczbę założycie- tem zlodowaceń. Zaproponowali oni model,
li. Wskutek wielokrotnego efektu założyciela w którym populacje różnicują się wskutek
zmienność genetyczna populacji z północnej izolacji w różnych refugiach lodowcowych,
Europy jest zazwyczaj niższa niż populacji z następnie wskutek ekspansji terytorialnej
południowej Europy (Hewitt 2000). dochodzi do kontaktu i wymieszania się
Klasyczne badania filogeograficzne zajmo- różnych linii ewolucyjnych, aż do kolejnej
wały się odtwarzaniem przebiegu rekoloni- izolacji w refugiach podczas kolejnego zlo-
zacji kontynentu przez poszczególne gatunki dowacenia. Jednak nie wszystkie wyniki ba-
roślin i zwierząt po ostatnim zlodowaceniu, dań nad plejstoceńskimi drapieżnikami są
w oparciu o współczesne rozmieszczenie zgodne z tym modelem. Badania niedz
wie-
geograficzne odrębnych linii ewolucyjnych. dzi brunatnych z Alaski i zachodniej Kana-
W oparciu o takie badania zaproponowano dy pokazały, że niedz
wiedzie żyjące na tym
między innymi generalny przebieg postgla- obszarze w okresie między 60 a 35 tysiąca-
cjalnej rekolonizacji Europy, na podstawie mi lat temu, a więc niedługo przed ostatnim
pokrywających się stref kontaktu między maksimum zlodowacenia, charakteryzowały
odrębnymi genetycznie populacjami, które się nielosową genetyczną strukturą popu-
w wielu przypadkach są już klasyfikowane lacji (barnes i współaut. 2002). Przy tym
jako należące do odrębnych, siostrzanych rozmieszczenie poszczególnych linii ewolu-
gatunków (taberlet i współaut. 1998). Czas cyjnych było bardzo podobne do tego ob-
rozdzielenia się tych odrębnych linii ewolu- serwowanego współcześnie, natomiast same
cyjnych w wielu przypadkach był szacowany linie ewolucyjne sprzed 35 tysięcy lat różni-
(w oparciu o stopień zróżnicowania między ły się od tych współczesnych. Zatem gene-
sekwencjami mitochondrialnego DNA i wie- tyczna struktura populacji utrzymała się po-
dzę o tempie mutacji badanego fragmentu mimo wymiany linii ewolucyjnych. Według
mitochondrialnego DNA; patrz artykuł sPa- autorów świadczy to o tym, że genetyczna
lika i PiwCzyńskiego  Rekonstrukcja filoge- struktura populacji jest kształtowana przez
nezy i wnioskowanie filogenetyczne w ba- stałe bariery, mogące mieć charakter topo-
daniach ewolucyjnych w tym zeszycie KO- graficzny, lecz także ekologiczny (barnes i
SMOSU) na kilka milionów lat, czyli wczesny współaut. 2002). Ta hipoteza jest sprzeczna
Plejstocen lub Pliocen, co sugerowało długo- z modelem zbieżności populacji do pamnik-
terminową separację geograficzną populacji sji, natomiast jest ona zgodna z wynikami
reprezentujących te linie ewolucyjne (avise badań nad genetyczną strukturą populacji u
i współaut. 1998, taberlet i współaut. 1998, współczesnych ssaków o dalekich zasięgach
Hewitt 2000). dyspersji. Zgodnie z modelem Hofreitera i
Jednak nowsze badania, oparte o anali- współaut. (2004) populacje zwierząt o za-
zę mitochondrialnego DNA zachowanego w sięgach dyspersji rzędu setek kilometrów
szczątkach plejstoceńskich ssaków, pokazały, powinny być panmiktyczne w skali Europy,
że związek między relacjami filogenetyczny- gdyż od ostatniego zlodowacenia upłynęło
mi a lokalizacją geograficzną badanych po- dostatecznie dużo czasu, aby ich możliwości
pulacji nie zawsze oznacza długoterminową dyspersji umożliwiły całkowite wymieszanie
izolację genetyczną (leonard i współaut. się populacji pochodzących z różnych refu-
2000, barnes i współaut. 2002, Hofreiter giów. Mimo to, u wielu takich potencjalnie
i współaut. 2004, valdiosera i współaut. panmiktycznych gatunków obserwuje się
2007). Badania kilku gatunków ssaków dra- tzw. kryptyczną strukturę populacji, czy-
pieżnych żyjących w Europie przed ostat- li strukturę, której nie można wytłumaczyć
nim zlodowanieniem: hien jaskiniowych czynnikami historycznymi ani wpływem
(Crocuta crocuta spelaea), niedz
wiedzi ja- barier topograficznych. Widoczny jest nato-
skiniowych (Ursus spelaeus) i niedz
wiedzi miast związek między zróżnicowaniem ge-
brunatnych (U. arctos) pokazały, że po- netycznym a różnicami ekologicznymi mię-
szczególne linie ewolucyjne tych gatunków dzy populacjami.
Mechanizmy prowadzące do zróżnicowania genetycznego między populacjami w obrębie gatunku
477
ekologiCzne MeCHanizMy rÓŻniCowania si
PoPulaCJi
Nielosową strukturę genetyczną stwier- ni i współaut. 2007). Badania w skali całego
dzono między innymi u orek (Orcinus orca), zasięgu wilka na kontynencie północnoame-
bardzo mobilnych waleni, u których obser- rykańskim pokazały, że dystanse genetyczne
wowano przypadki dyspersji na odległości między poszczególnymi populacjami są sko-
przekraczające 1000 km. Mimo tak dużej relowane z wielkością różnic klimatycznych i
mobilności stwierdzono silne zróżnicowanie różnic w typach środowisk zamieszkiwanych
genetyczne między sympatrycznie występu- przez te populacje (geffen i współaut. 2004).
jącymi populacjami. Populacje te różniły się Badania europejskich wilków przyniosły po-
między sobą składem pokarmu: jedna z nich dobne wyniki. U wilków z Europy Środko-
żywiła się rybami, zaś druga ssakami morski- wo-Wschodniej wykryto nielosową strukturę
mi (Hoelzel i współaut. 2007). Podobnie, u genetyczną, której nie można wyjaśnić ani
lisów polarnych (Alopex lagopus) stwierdzo- barierami geograficznymi, ani izolacją popu-
no zróżnicowanie genetyczne między grupa- lacji w przeszłości (Pilot i współaut. 2006).
mi osobników, których dominującym pokar- Stwierdzono natomiast, że zróżnicowanie ge-
mem były lemingi, a tymi, które odżywiały netyczne można wyjaśnić wpływem czynni-
się głównie pokarmem znalezionym na brze- ków środowiskowych, takich jak klimat, typy
gu morza (dal�n i współaut. 2005). roślinności oraz skład gatunkowy ssaków ko-
Nielosową strukturę genetyczną stwier- pytnych będących głównym pokarmem wilka
dzono również u rysia kanadyjskiego (Lynx (Pilot i współaut. 2006). Badania póz
no-plej-
canadensis), badanego na obszarze obejmu- stoceńskich populacji wilków z Alaski przy-
jącym większość zasięgu tego gatunku (ru- niosły potwierdzenie silnej zależności odręb-
eness i współaut. 2003). Wyróżniono trzy nych genetycznie populacji od składu gatun-
odrębne genetycznie subpopulacje, których kowego ofiar (leonard i współaut. 2007).
rozmieszczenie odpowiadało podziałowi na Stwierdzono wyginięcie całej linii ewolucyj-
trzy grupy odrębne pod względem demogra- nej wilków (zidentyfikowanej w oparciu o
ficznym (tzn. o zsynchronizowanych cyklach analizę mitochodrialnego DNA) około 12 500
populacyjnych). Podział ten odpowiadał tak- lat temu. Osobniki należące do tej linii ewo-
że podziałowi kontynentu na trzy regiony lucyjnej były morfologicznie i ekologicznie
klimatyczne: atlantycki, kontynentalny i pa- odrębne od wilków współcześnie zamiesz-
cyficzny. Jednym ze skutków tych różnic kli- kujących Amerykę Północną i ich wyginięcie
matycznych jest zróżnicowanie warunków było skorelowane z wyginięciem na tym ob-
śniegowych, które silnie wpływają na sukces szarze ich ofiar  dużych ssaków kopytnych
rysi w polowaniach na główną ofiarę, zająca takich jak żubry i konie (leonard i współaut.
amerykańskiego. Z tych badań wyłania się 2007).
złożona zależność między klimatem, oddzia- Większość autorów jest zgodnych co do
ływaniem drapieżnik-ofiara między rysiem a tego, że najbardziej prawdopodobnym me-
zającem, dynamiką populacji, a jej strukturą chanizmem tłumaczącym zależność między
genetyczną (rueness i współaut. 2003, sten- genetyczną strukturą populacji a czynnikami
setH i współaut. 2004). ekologicznymi jest nielosowa dyspersja, wyni-
U wilków (Canis lupus) z kanadyjskiej kająca z zależności osobników od lokalnego
tundry stwierdzono genetyczną strukturę środowiska i lokalnych typów ofiar. A zatem
populacji zgodną z rozmieszczeniem po- dyspersja i jej efektywność (rozumiana jako
szczególnych stad ich głównych ofiar, karibu odsetek osobników, które rozmnożyły się po
(CarMiCHael i współaut. 2001). Na tej podsta- odbyciu dyspersji) mogą być najważniejszym
wie wywnioskowano, że poszczególne grupy czynnikiem kształtującym genetyczną struktu-
wilczych watah z tamtego regionu są związa- rę populacji u mobilnych ssaków takich jak
ne z konkretnymi stadami karibu i migrują duże drapieżniki czy walenie. Duża mobil-
wraz z nimi (CarMiCHael i współaut. 2001), ność tych zwierząt minimalizuje wpływ czyn-
co zostało póz
niej potwierdzone badaniami ników geograficznych na przepływ genów i
radiotelemetrycznymi (Musiani i współaut. szybko redukuje zróżnicowanie genetyczne
2007). Zaobserwowano również znaczne będące skutkiem czynników historycznych,
różnice genetyczne pomiędzy migrującymi a zatem wpływ czynników ekologicznych
wilkami zamieszkującymi tundrę a sąsiadują- może być wyraz
nie widoczny. Można się jed-
cymi z nimi, osiadłymi wilkami z lasów bore- nak spodziewać, że czynniki ekologiczne od-
alnych (CarMiCHael i współaut. 2007, Musia- grywają również istotną rolę w różnicowaniu
Małgorzata Pilot
478
się populacji u mniej mobilnych zwierząt, są persji może spadać wraz z rosnącymi różni-
one jednak trudniejsze do wykrycia ze wzglę- cami między środowiskiem w miejscu uro-
du na silniejszą zależność od czynników geo- dzenia a nowym środowiskiem, na przykład
graficznych. Coraz liczniejsze prace doku- wzdłuż gradientu środowiskowego. Badania
mentujące wpływ czynników ekologicznych behawioralne szerokiej grupy zwierząt krę-
na genetyczną strukturę populacji u różnych gowych i bezkręgowych pokazały, że zwie-
gatunków drobnych kręgowców (np. Mil- rzęta podczas dyspersji wykazują preferen-
ler-ButterwortH i współaut. 2003, sPinks i cje w stosunku do środowisk zawierających
sHaffer 2005, funk i współaut. 2009) oraz bodz
ce podobne do tych występujących
bezkręgowców (sPoner i roy 2002) potwier- w miejscu ich urodzenia (davis i staMPs
dzają to przypuszczenie. 2004). Takimi bodz
cami są cechy środo-
Natomiast mechanizm prowadzący do wiska ważne dla przeżycia i reprodukcji,
ograniczonej dyspersji (przemieszczania się które mogą być łatwo i szybko rozpozna-
osobników) i w rezultacie do ograniczone- ne w trakcie dyspersji (staMPs i swaisgood
go przepływu genów między zróżnicowa- 2007). W przypadku drapieżników, obec-
nymi ekologicznie populacjami nie został ność znajomych gatunków ofiar jest uważa-
jeszcze dobrze poznany. Możliwe jest, że na za najważniejszy bodziec środowiskowy
określone cechy fenotypowe osobników (np. saCks i współaut. 2005, Pilot i współ-
mogą decydować o efektywności ich dys- aut. 2006, CarMiCHael i współaut. 2007).
persji, a nawet o skłonności do dyspersji Dyspersja ze środowiska, w którym domi-
do pewnych środowisk. Przykładowo, osob- nuje jeden typ ofiar, do środowiska, w któ-
niki większe mogą odnosić większy sukces rym ten konkretny typ ofiar jest nieliczny,
rozrodczy w pewnym typie środowiska niż może być ograniczona, nawet przy wyso-
w innym; może mieć to związek m. in. z kich zagęszczeniach innych potencjalnych
dostępnością danego rodzaju ofiar, obec- ofiar. Można się spodziewać, że takie pre-
nością drapieżników, lub warunkami kli- ferencje prowadzą do podziału na odręb-
matycznymi. O ile różnice fenotypowe są ne genetycznie populacje wzdłuż płynnych
zdeterminowane genetycznie, może to do- granic środowiskowych nie przedzielonych
prowadzić do genetycznego różnicowania fizycznymi barierami, pomimo dużej mobil-
się populacji zamieszkujących różne środo- ności osobników (saCks i współaut. 2008).
wiska. Zjawisko takie stwierdzono u sikory A zatem skłonność do dyspersji do środo-
bogatki Parus major w Anglii. Stwierdzo- wisk podobnych do środowiska w miejscu
no, że osobniki genetycznie predyspono- urodzenia stanowi mechanizm wiążący die-
wane do bycia większymi i cięższymi prefe- tę, mechanizmy behawioralne regulujące
rowały osiedlanie się w środowisku o niż- sposób dyspersji osobników i genetyczną
szym zagęszczeniu populacji, co spowodo- strukturę populacji.
wało zróżnicowanie się ptaków żyjących w Skłonność do dyspersji do podobnych śro-
dwóch środowiskach (garant i współaut. dowisk może być silniejsza lub słabsza zależnie
2005). od rodzaju lub jakości środowiska w miejscu
Choć mogą istnieć genetycznie zdeter- urodzenia, z czego może wynikać nierówne
minowane różnice w niszach ekologicznych tempo przepływu genów między populacja-
między osobnikami (bolniCk i współaut. mi w dwóch kierunkach. Takie zjawisko ma
2003, garant i współaut. 2005), na prefe- miejsce np. w przypadku kojotów z Kalifornii.
rencje środowiskowe osobników oraz ich Stwierdzono u nich genetyczną strukturę popu-
sukces rozrodczy w określonym środowisku lacji zgodną z podziałem na regiony biogeogra-
może również wpływać ich doświadcze- ficzne (saCks i współaut. 2004). Badania radio-
nie z okresu juwenilnego (davis i staMPs telemetryczne wykazały, że przyczyną obserwo-
2004, slagsvold i wiebe 2007). Uczenie wanej struktury genetycznej jest ograniczona
się wykorzystywania nowego środowiska dyspersja między regionami (saCks i współaut.
obciążone jest pewnym kosztem, a zatem 2005). W dodatku ta dyspersja jest asymetrycz-
osobniki, które wybierają podczas dysper- na: więcej osobników migruje z regionu gór-
sji środowiska podobne do środowiska w skiego do dolin niż w przeciwnym kierunku.
miejscu urodzenia (i zasiedlone przez po- Skutkiem takiego asymetrycznego przepływu
dobne ofiary) zwiększają swoje szanse na genów jest  bariera genetyczna zaczynająca się
przeżycie i reprodukcję (rueness i współ- ostrą granicą pokrywającą się z granicą między
aut. 2003, geffen i współaut. 2004, saCks i regionami i kończąca się dyfuzyjnie w regionie
współaut. 2004). A zatem efektywność dys- doliny (saCks i współaut. 2005).
Mechanizmy prowadzące do zróżnicowania genetycznego między populacjami w obrębie gatunku
479
Obok nielosowej dyspersji, na różnico- nych subpopulacji istnieje nielosowa struk-
wanie się populacji wpływają również inne tura genetyczna (sugg i współaut. 1996).
czynniki behawioralne, takie jak struktu- Może to mieć istotny wpływ na procesy
ra socjalna i system kojarzenia. Klasyczne genetycznego różnicowania się populacji.
modele genetyki populacji opisywały pro- Przykładowo, u wielu gatunków ssaków
cesy zachodzące w populacjach złożonych samice są filopatryczne, a samce wykazują
z izolowanych geograficznie subpopulacji, tendencję do dyspersji na dalsze odległości.
zakładając, że te ostatnie są panmiktyczne. Prowadzi to do powstawania skupisk bli-
Tymczasem takie subpopulacje w rzeczywi- sko spokrewnionych samic i w rezultacie
stości rzadko stanowią zbiór losowo krzy- do wyraz
nej struktury genetycznej w mito-
żujących się osobników, lecz zazwyczaj po- chondrialnym DNA (dziedziczonym po mat-
siadają złożoną strukturę socjalną i złożone ce), podczas gdy wskutek przepływu genów
mechanizmy regulujące dostęp poszczegól- wynikającego z dyspersji samców populacja
nych osobników do rozrodu, co prowadzi może pozostawać panmiktyczna pod wzglę-
do tego, że również w obrębie poszczegól- dem zmienności jądrowego DNA.
koJarzenie asortatywne
Ważnym mechanizmem behawioralnym rego podstawę mogłyby stanowić znaczne
mogącym prowadzić do genetycznego róż- różnice morfologiczne między tymi ekoty-
nicowania się populacji pomimo braku fi- pami (m. in. w umaszczeniu; patrz niżej). U
zycznych barier dla przepływu genów jest dwóch siostrzanych gatunków żab amazoń-
kojarzenie asortatywne, czyli nielosowe skich, Physalaemus petersi i P. freibergi,
kojarzenie się osobników podobnych do stwierdzono, że zróżnicowanie genetyczne
siebie pod względem pewnych cech fe- jest silniej skorelowane z podobieństwem
notypowych, na przykład morfogicznych sygnałów głosowych niż z izolacją geogra-
(takich jak umaszczenie czy wielkość cia- ficzną (funk i współaut. 2009), co może
ła) lub behawioralnych (takich jak sygnał wynikać z kojarzenia asortatywnego o pod-
głosowy czy czas podejmowania rozrodu). łożu behawioralnym. Ciekawego przykła-
Przykładowo, u ciernika (Gasterosteus acu- du kojarzenia asortatywnego dostarczyły
leatus) stwierdzono kojarzenie asortatywne badania pokrzewki czarnołbistej (Sylvia
ze względu na wielkość ciała, prowadzą- atricapilla), wędrownego ptaka z rzędu
ce do istotnych różnic wielkości osobni- wróblowych. Wykazano, że dwie popula-
ków między populacjami zamieszkującymi cje tego ptaka, które zimują allopatrycznie
strumienie i środowiska morskie, oraz do na Półwyspie Iberyjskim i na Wyspach Bry-
zróżnicowania genetycznego między tymi tyjskich, łączą się asortatywnie w pary na
populacjami (MCKinnon i współaut. 2004). terenach lęgowych w południowych Niem-
U wielu gatunków ryb z rodziny pielęgni- czech i Austrii, na których populacje te wy-
cowatych (Cichlidae) obserwuje się koja- stępują sympatrycznie (bearHoP i współaut.
rzenie asortatywne ze względu na ubarwie- 2005). W tym przypadku podłożem koja-
nie, które uważa się za jedną z głównych rzenia asortatywnego były różnice w cza-
przyczyn specjacji w obrębie tej rodziny sie przystępowania do rozrodu, natomiast
(np. van oPPen i współaut. 1998, seeHau- czynnikiem selekcyjnym mógł być kierunek
sen i współaut. 2008). Kojarzenie asorta- wędrówki. Ponieważ jest on dziedziczony,
tywne może również odgrywać ważną rolę a potomstwo osobników z dwóch różnych
w procesie genetycznego różnicowania się populacji obiera kierunki pośrednie w sto-
populacji mobilnych ssaków drapieżnych. sunku do rodziców (Helbig 1991), taki po-
Przykładowo, Musiani i współaut. (2007) średni kierunek wędrówki może prowadzić
stwierdzili, że osiadłe wilki z kanadyjskich w miejsca nieodpowiednie do zimowania.
lasów borealnych i migrujące wilki z tun- Z drugiej strony, w niektórych przypadkach
dry są genetycznie odrębne, mimo że pod- obranie nowego kierunku wędrówki może
czas sezonu rozrodczego zamieszkują to zakończyć się sukcesem i prowadzić do
samo środowisko (w wyniku migracji wil- szybkiej mikroewolucji (bertHold i współ-
ków tundrowych na południe). Sugeruje to aut. 1992).
możliwość kojarzenia asortatywnego, któ-
Małgorzata Pilot
480
zrÓŻniCowanie genetyCzne Mi
dzy PoPulaCJaMi a dobÓr naturalny
Choć duża część zmienności genetycz- Przykładowo, analiza porównawcza geno-
nej między naturalnymi populacjami może mów północnoamerykańskich wilków i psów
być skutkiem ograniczonego przepływu ge- umożliwiła identyfikację genu odpowiedzial-
nów w połączeniu z dryfem genetycznym nego za melanizm (czarne umaszczenie) wy-
różnicującym populacje w sposób losowy, stępujące u przedstawicieli obu gatunków
ważnym czynnikiem różnicującym populacje (anderson i współaut. 2009). Analiza ta po-
jest również dobór naturalny (patrz artykuł zwoliła również na stwierdzenie, że mutacja
łoMniCkiego  Dobór naturalny w tym ze- powodująca melanizm pojawiła się pierwot-
szycie KOSMOSU). Stwierdzenie, czy zróż- nie u psów i została przeniesiona do popu-
nicowanie genetyczne między naturalnymi lacji wilków w wyniku hybrydyzacji z psami.
populacjami jest skutkiem działania doboru Zmutowany gen osiągnął wysoką frekwencję
naturalnego nie jest jednak proste. Istnieje w populacjach wilków zasiedlających środo-
szereg metod statystycznych umożliwiających wiska leśne, a porównanie jego zmienności
wskazanie loci-kandydatów (ang. candidate ze zmiennością markerów neutralnych w ob-
loci), potencjalnie podlegających działaniu rębie genomu wilków sugeruje, że podlegał
doboru (patrz artykuł przeglądowy nielsen on pozytywnej selekcji w tych środowiskach
2005). Najczęściej stosowana metoda oparta (anderson i współaut. 2009). Natomiast na
jest na porównywaniu stopnia zróżnicowa- północy kontynentu, w środowisku tundro-
nia genetycznego między populacjami w po- wym, mutacja ta występuje bardzo rzadko.
szczególnych loci. Dobór rozrywający (patrz Znaczenie adaptacyjne umaszczenia u wil-
artykuł łoMniCkiego Dobór naturalny w tym ków jest najprawdopodobniej związane z
zeszycie KOSMOSU) prowadzi do zwiększe- jego wpływem na możliwość dostrzeżenia
nia stopnia zróżnicowania genetycznego mię- drapieżnika przez ofiary (anderson i współ-
dzy populacjami. Gdy dany locus wykazuje aut. 2009). Jak wspomniano powyżej, istnie-
istotnie większe zróżnicowanie genetyczne ją przesłanki pozwalające przypuszczać, że
w porównaniu z innymi loci, może to być zróżnicowanie genetyczne między populacja-
interpretowane jako wynik działania dobo- mi kanadyjskich wilków z tundry i z lasów
ru (lewontin i krakauer 1973, beauMont i borealnych może wynikać z kojarzenia asor-
balding 2004). tatywnego, które może opierać się m. in. na
Identyfikacja locus potencjalnie podlega- umaszczeniu.
jącego selekcji otwiera kolejny etap badań, Wraz z rosnącą liczbą organizmów, dla
którego celem jest stwierdzenie, czy zróżni- których został zsekwencjonowany cały ge-
cowanie genetyczne w tym locus jest skore- nom, poszerzają się możliwości analizy
lowane z jakąś formą zróżnicowania fenoty- zmienności genetycznej w skali całego geno-
powego, czy obserwowane różnice fenotypo- mu w populacjach dzikich zwierząt i roślin,
we mogą być determinowane przez mutacje gdyż zsekwencjonowany genom jednego ga-
w tym locus, oraz czy mogą one mieć cha- tunku oznacza możliwość badań wielu spo-
rakter adaptacyjny. Najnowsze osiągnięcia w krewnionych gatunków (koHn i współaut.
dziedzinie biologii molekularnej przyniosły 2006). Dlatego gwałtownie rośnie liczba ba-
możliwość badania zmienności genetycznej dań prowadzących do identyfikacji genetycz-
naturalnych populacji na poziomie całych nego podłoża cech fenotypowych wpływają-
genomów (luikart i współaut. 2003, rat- cych na dostosowanie w naturalnych popu-
kiewiCz 2006). Jedną z najważniejszych zalet lacjach. Badania te przynoszą wiedzę, która
tego podejścia jest możliwość identyfikacji może w najbliższej przyszłości zaowocować
genetycznego podłoża cech wpływających na syntezą ekologicznego i molekularnego po-
dostosowanie, które są kluczowe dla doboru dejścia w biologii ewolucyjnej (ellegren i
naturalnego (ellegren i sHeldon 2008). sHeldon 2008).
MeCHanizMy Prowadz
Ce do RÓŻNICOWANIA SI
genetyCzneJ struktury PoPulaCJi
a MeCHanizMy sPeCJaCJi
Ponieważ proces genetycznego różnico- specjacji bezpośrednio wynikają z mecha-
wania się populacji w obrębie gatunku jest nizmów prowadzących do genetycznego
pierwszym etapem specjacji, mechanizmy różnicowania się populacji. A zatem różni-
Mechanizmy prowadzące do zróżnicowania genetycznego między populacjami w obrębie gatunku
481
cowanie się geograficznie izolowanych po- nia geologiczne pozwoliły na określenie
pulacji może prowadzić do specjacji allo- czasu powstania tych jezior i na tej pod-
patrycznej, zaś różnicowanie się populacji, stawie stwierdzono, że w ciągu 10 mln
które nie są rozdzielone barierami geogra- lat wyewoluowało w nich około 2 tysięcy
ficznymi, wskutek oddziaływania czynni- gatunków ryb pielęgnicowatych (koCHer
ków ekologicznych i behawioralnych, może 2004). Radiacja tych ryb przebiegała w
prowadzić do specjacji sympatycznej. Róż- trzech etapach (danley i koCHer 2001).
nicowanie się populacji wskutek jednocze- Pierwszy etap miał charakter allopatrycz-
snego oddziaływania czynników geograficz- ny i polegał na adaptacji do skalistych lub
nych (np. odległości geograficznej), ekolo- piaszczystych środowisk w jeziorze. Drugi
gicznych i behawioralnych może prowadzić etap polegał na różnicowaniu rodzaju po-
do specjacji parapatrycznej. karmu i tym samym różnicowaniu kształtu
W ciągu ostatnich dziesięcioleci specja- szczęk i pyska w obrębie jednego środowi-
cja allopatryczna była uważana za najważ- ska; ten proces miał charakter ekologiczny
niejszy mechanizm powstawania nowych i mógł przebiegać zarówno w allopatrycz-
gatunków (Mayr 1963). Jednak w ostatnich nych, jak i sympatycznych populacjach.
latach prace teoretyczne pokazały, że moż- Trzeci etap polegał na różnicowaniu się
liwa jest również specjacja mająca charak- wzorców kolorystycznych w obrębie po-
ter sympatryczny bądz
parapatryczny. Te szczególnych linii ewolucyjnych (danley
prace powstały przy zastosowaniu nowe- i koCHer 2001) i najprawdopodobniej był
go podejścia teoretycznego, nazywanego skutkiem działania doboru różnicującego
dynamiką adaptacyjną (geritz i współaut. (rozrywającego; patrz artykuł łoMniCkiego
2004), wywodzącego się z teorii gier ewo- Dobór naturalny w tym zeszycie KOSMO-
lucyjnych. Badania z zastosowaniem tego SU) na system wzrokowy ryb (seeHausen
podejścia pokazały między innymi, że gra- i współaut. 2008). Także ten proces mógł
dienty środowiskowe mogą być przyczyną mieć zarówno charakter allopatryczny, jak
różnicowania się populacji, prowadzącego i sympatyczny. Proces różnicowania się
do specjacji, pomimo braku fizycznych ba- wzorców kolorystycznych jest również ob-
rier ograniczających przepływ genów (do- serwowany współcześnie w obrębie po-
ebeli i dieCkMann 2003, Mizera i Meszena szczególnych gatunków ryb pielęgnicowa-
2003). Istnienie genetycznej struktury po- tych. Przykładem może być pyszczak błę-
pulacji u mobilnych ssaków o rozległych, kitny (Labeotropheus fuelleborni) z jeziora
ciągłych zasięgach zawierających gradienty Malawi. Badania zmienności genetycznej i
środowiskowe jest zatem zgodne z przewi- fenotypowej tych ryb na przestrzeni około
dywaniami teoretycznymi. 30 km wybrzeża wykazały silne zróżnico-
Zastosowanie podejścia dynamiki ada- wanie genetyczne między północną a połu-
ptacyjnej umożliwiło wykazanie, że specja- dniową częścią badanego obszaru, czemu
cja sympatryczna i parapatryczna są teore- towarzyszyło zróżnicowanie kolorystyczne
tycznie możliwe. Natomiast dobrze udo- samców: osobniki z części północnej miały
kumentowane, rzeczywiste przykłady tego bardziej jaskrawe i kontrastowe zabarwie-
rodzaju specjacji są nieliczne, gdyż bardzo nie niż te z części południowej (arnegard
trudno jest dowieść, że dany przypadek i współaut. 1999). Takie zróżnicowanie ge-
specjacji nie był związany z jakimś rodza- netyczne i fenotypowe może być począt-
jem geograficznej izolacji. Z tego względu kowym etapem specjacji, mającej podobny
coraz częściej używa się terminu specjacja charakter jak ta opisywana dla istniejących
ekologiczna, opisującego charakter procesu już siostrzanych gatunków ryb pielęgni-
niezależnie od uwarunkowań geograficz- cowatych. Genetyczne różnicowanie się
nych (np. sCHluter 2001, nosil i współaut. populacji pod wpływem czynników eko-
2009). logicznych, obserwowane u różnych ga-
Jedną z najczęściej wykorzystywanych tunków mobilnych ssaków opisywanych w
w badaniu specjacji grup organizmów są tym rozdziale, również może być począt-
ryby z rodziny pielęgnicowatych, zamiesz- kowym etapem procesu prowadzącego do
kujące afrykańskie jeziora ryftowe. Bada- specjacji.
Małgorzata Pilot
482
PersPektywy i kierunki PrzyszłyCH badań
Wyniki badań z ostatnich lat pokazały, że fenotypem a genotypem. Jednak postęp w
populacje mobilnych zwierząt o rozległych, dziedzinie biologii molekularnej pozwala na
ciągłych zasięgach mogą się różnicować pod badanie zmienności genetycznej naturalnych
wpływem czynników ekologicznych, pomi- populacji w skali całego genomu u coraz
mo braku fizycznych barier dla przepływu większej liczby gatunków roślin i zwierząt,
genów. Sugeruje to, że specjacja ekologiczna dzięki czemu możliwa jest identyfikacja ge-
może mieć istotne znaczenie w procesie po- netycznego podłoża cech wpływających na
wstawania nowych gatunków. Największym dostosowanie. Synteza ekologii i genetyki
utrudnieniem w badaniu związku między populacji wydaje się teraz możliwa i należy
procesami ekologicznymi a genetyczną struk- oczekiwać, że przyczyni się ona do burzliwe-
turą populacji były dotąd ograniczone możli- go rozwoju biologii ewolucyjnej w najbliż-
wości precyzyjnego ustalenia relacji między szej przyszłości.
MECHANISMS OF GENETIC DIFFERENTIATION AMONG CONSPECIFIC POPULATIONS
S u m m a r y
cal extinctions and reinvasions. In some cases, range
The process of genetic differentiation among
boundaries between genetically distinct populations
conspecific populations constitutes the first stage
were surprisingly stable despite lineage shifts, sug-
of speciation, and its understanding is crucial for
gesting that they could have been shaped by eco-
the advance of evolutionary studies. However, the
logical barriers that were relatively constant through
underlying ecological mechanisms controlling gene
time. Consistently, recent studies on extant popula-
flow between populations are still poorly known.
tions of highly mobile animals with wide continu-
According to the classical population genetic theory,
ous ranges revealed cryptic genetic structure in the
genetic differentiation among populations results
from spatial isolation due to physical barriers to dis- absence of physical barriers to dispersal, which may
persal. In the absence of such barriers in contempo- be shaped by ecological factors.
This suggests that ecological speciation may
rary distribution of a species, genetic differentiation
play an important role in the process of formation
among populations was usually explained by past
of new species. Studies on the role of ecological
fragmentation of a species range, e.g. as a result of
factors in population differentiation have been con-
isolation in different refugia during the Pleistocene
strained by limited knowledge of the relationship
glaciations. In many extant species of animals and
plants, distinct evolutionary lineages have non-over- between phenotype and genotype. However, recent
advances in molecular biology opened the possibil-
lapping geographical distributions, and the time
of their splitting is often estimated at several mil- ity of studying genome-wide variability in natural
populations, enabling identification of the genetic
lion years, suggesting their long-term geographical
background of traits influencing fitness. The synthe-
separation. However, genetic studies on remains of
sis of population ecology and population genetics
Pleistocene mammals revealed that the correlation
between phylogenetic relationships and geographi- seems to become possible, and it may be expected
to lead to a fast advance in evolutionary biology in
cal distribution does not necessarily imply long-term
the nearest future.
genetic isolation. The distribution of lineages was
shown to dynamically change over time due to lo-
literatura
anderson t. M., vonHoldt b. M., Candille s. i., Mu- avise J. C., walker d., JoHns G. G., 1998. Speciation
durations and Pleistocene effects on vertebrate
siani M., greCo C. g., staHler d. r., sMitH d. w.,
PadHukasaHasraM b., randi e., leonard J. a., bu- phylogeography. Proc. Roy. Soc. Lond. B 265,
staMante C. d., ostrander e. a., tang H., way- 1707 1712.
ne r. k., barsH G. S., 2009. Molecular and evolu- barnes i., MatHeus P., sHaPiro b., Jensen d., CooPer
a., 2002. Dynamics of Pleistocene population
tionary history of melanism in north american
extinctions in Beringian brown bears. Science
gray wolves. Science 323, 1339 1343.
arnegard M. E., Markert J. a., danley P. d., stauf- 295, 2267 2270.
fer J. r., aMbali a. J., koCHer t. d., 1999. Popu- bearHoP s., fiedler w., furness r. w., votier s. C.,
lation structure and colour variation of the ci- waldron s, newton J., bowen g. J., bertHold
P., farnswortH K., 2005. Assortative Mating as
chlid fishes Labeotropheus fuelleborni Ahl. along
a mechanism for rapid evolution of a migrato-
a recently formed archipelago of rocky habitat
ry divide. Science 310, 502 504.
patches in southern Lake Malavi. Proc. R. Soc.
beauMont M. A., balding D. J., 2004. Identifying
Lond. B 266, 119 130.
adaptive genetic divergence among populations
avise J. C., 2000. Phylogeography: The History and
from genome scans. Mol. Ecol. 13, 969 980.
Formation of Species. Harvard University Press,
Cambridge, Massachusetts.
Mechanizmy prowadzące do zróżnicowania genetycznego między populacjami w obrębie gatunku
483
bertHold P., Helbig a. J., MoHr g., Querner u., 1992. leonard J. a., vilĄ C., fox-Dobbs k., koCH P. l.,
Rapid microevolution of migratory behavior in wayne r. k., van valkenburgH b., 2007. Me-
a wild bird species. Nature 360, 668 670. gafaunal extinctions and the disappearance of
bolniCk d. i., svanbaCk r., fordyCe J. A., yang l. H., a specialized wolf ecomorph. Current Biol. 17,
davis J. M., Hulsey C. d., forister M. l., 2003. 1146 1150.
The ecology of individuals: incidence and im- leonard J. a., wayne r. k., CooPer a., 2000. Popula-
plications of individual specialisation. Am. Nat. tion genetics of Ice Age brown bears. Proc. Natl.
160, 1 28. Acad. Sci. USA 97, 1651 1654.
CarMiCHael l. e., nagy J. a., larter n. C., strobeCk lewontin R.c., krakauer J., 1973. Distribution of
C., 2001. Prey specialization may influence pat- gene frequency as a test of theory of selective
terns of gene flow in wolves of the Canadian neutrality of polymorphisms. Genetics 74, 175
Northwest. Mol. Ecol. 10, 2787 2798. 195.
CarMiCHael, l. E., krizan, J., nagy, J. A., fuglei, e., luikart g., england, P. r., tallMon, d., Jordan s.,
duMond, M., JoHnson, d., veitCH, a., berteaux, taberlet P., 2003. The power and the promise
d., strobeCk C., 2007. Historical and ecological of population genomics: from genotyping to ge-
determinants of genetic structure in arctic ca- nome typing. Nature Rev. Genet. 4, 981 994.
nids. Mol. Ecol. 16, 3466 3483. Mayr E., 1963. Animal Species and Evolution. Belk-
dal�n l., fuglei e., Hersteinsson P., kaPel C. M. o., nap Press, Cambridge, MA.
rotH J. d., saMelius g., tannerfeldt M., anger- MCKinnon J. s., seiiCHi Mori s, blaCkMan b. k., da-
bJorn a., 2005. Population history and genetic vid l, kingsley d. M., JaMieson l., CHou J, sCHlu-
structure of a circumpolar species: the arctic ter d., 2004. Evidence for ecology s role in spe-
fox. Biol. J. Linn. Soc. 84, 79 89. ciation. Nature 429, 294 298.
danley P. d., koCHer t. d., 2001. Speciation in ra- Miller-ButterwortH C. M., JaCobs d. s., Harley E.
pidly diverging systems: lessons from Lake Mala- H., 2003. Strong population substructure is cor-
vi. Mol. Ecol. 10, 1075 1086. related with morphology and ecology in a mi-
davis J. M., staMPs J. a., 2004. The effect of natal gratory bat. Nature 424, 187 191.
experience on habitat preferences. Trends Ecol. Mizera f., Mesz�na g., 2003. Spatial niche packing,
Evol., 19, 411 416. character displacement, and adaptive speciation
doebeli M., dieCkMann u., 2003. Speciation along along an environmental gradient. Evol. Ecol.
environmental gradients. Nature 421, 259 264. Res. 5, 363 382.
ellegren H., sHeldon B. C., 2008. Genetic basis of Musiani, M., leonard, J. a., Cluff, H. d., gates, C. C.,
fitness differences in natural populations. Natu- Mariani, s., PaQuet, P. C., vilĄ, C., wayne R. K.,
re 452, 169 175. 2007. Differentiation of tundra/taiga and bore-
funk w. C., Cannatella d. C., ryan M. J., 2009. Ge- al coniferous forest wolves: genetics, coat colour
netic divergence is more tightly related to call and association with migratory caribou. Mol.
variation than landscape features in the Ama- Ecol. 16, 4149 4170.
zonian frogs Physalaemus petersi and P. freib- nielsen R., 2005. Molecular signatures of natural se-
ergi. J. Evol. Biol. 22, 1839 1853. lection. Annu. Rev. Genet. 39, 197 218.
garant d., kruuk l. e. b., wilkin t. a., MCCleery nosil P., HarMon l. J., seeHausen o., 2009. Ecolo-
r. H., sHeldon b. C., 2005. Evolution driven by gical explanations for (incomplete) speciation.
differential dispersal within a wild bird popula- Trends Ecol. Evol. 24, 145 156.
tion. Nature 433, 60 65. Pilot M., J
drzeJewski w., braniCki w., sidoroviCH
geffen e., anderson M. J., wayne r. k., 2004. Cli- v. e., J
drzeJewska b., staCHura k., funk s. M.,
mate and habitat barriers to dispersal in the 2006. Ecological factors influence population
highly mobile grey wolf. Mol. Ecol. 13, 2481 genetic structure of European grey wolves. Mol.
2490. Ecol. 15, 533 4553.
geritz, s. a. H., kisdi �., Mesz�na g., Metz J. a. J., ratkiewiCz M., 2006. Od genetyki do genomiki po-
2004. Adaptive dynamics of speciation: Ecologi- pulacji: nowe perspektywy badań w ekologii i
cal underpinnings. [W:] Adaptive speciation. di- biologii ewolucyjnej. Kosmos 55, 129 136.
eCkMann u., doebeli M., Metz J. a. J., tautz d. rueness e. k., stensetH C., o donogHue M. boutin
(red.). Cambridge University Press, 54 75. s., ellegren H., JaCobsen S., 2003. Ecological
Hartl d. l., Clark g. C., 1997. Principles of Popula- and genetic spatial structuring in the Canadian
tion Genetics. Third ed. Sinauer Associates, Sun- lynx. Nature 425, 69 72.
derland, Massachusetts. saCks b. n., brown s. k., ernest H. b., 2004. Popula-
Helbig A. J., 1991. Inheritance of migratory direction tion structure of California coyotes corresponds
in a bird species  a cross-breeding experiment to habitat-specific breaks and illuminates spe-
with SE-migrating and SW-migrating blackcaps cies history. Mol. Ecol. 13, 1265 1275.
(Sylvia atricapilla). Behav. Ecol. Sociobiol. 28, saCks b. n., MitCHell b. r., williaMs C. r., ernest
9 12. H. b., 2005. Coyote movements and social struc-
Hewitt g. M., 2000. The genetic legacy of the Qu- ture along a cryptic population genetic subdivi-
aternary ice ages. Nature 405, 907 913. sion. Mol. Ecol. 14, 1241 1249.
Hoelzel a. R., Hey J., daHlHeiM M. e., niCHolson C., saCks b. n., bannasCH d. l., CHoMel b. b., ernest H.
burkanov v., blaCk n., 2007. Evolution of popu- b., 2008. Coyotes demonstrate how habitat spe-
lation structure in a highly social top predator, cialization by individuals of a generalist species
the killer whale. Mol. Biol. Evol. 24, 1407 1415. can diversify populations in a heterogeneous
Hofreiter M., serre d., roHland n., rebeder g., na- ecoregion. Mol. Biol. Evol. 25, 1384 1394.
gel d., Conrad n., M�nzel s., P��bo s., 2004. sCHluter D., 2001. Ecology and the origin of species.
Lack of phylogeography in European mammals Trends Ecol. Evol. 16, 372 380.
before the last glaciation. Proc. Natl. Acad. Sci. seeHausen o., terai y., MagalHaes i. s., Carleton k.
USA 101, 12963 12968. l., Mrosso H. d. J., Miyagi r., van der sluiJs i.,
koCHer t. D., 2004. Adaptive evolution and explosi- sCHneider M. v., Maan M. e., taCHida H., iMai H.,
ve speciation: the cichlid fish model. Nature Rev. okada n., 2008. Speciation through sensory dri-
Genet. 5, 288 298. ve in cichlid fish. Nature 455, 620 626.
koHn M. H., MurPHy w. J., ostrander E. A., wayne slagsvold t., wiebe K. L., 2007. Learning the ecolog-
r. k., 2006. Genomics and conservation gene- ical niche. Proc. R. Soc. Lond. B 274, 19 23.
tics. Trends Ecol. Evol. 21, 629 637.
Małgorzata Pilot
484
sPinks P. Q., sHaffer H. b., 2005. Range-wide molec- sugg d. w., CHesser r. k., dobson f. s., Hoogland
ular analysis of the western pond turtle (Emys J. l., 1996. Population genetics meets behavioral
marmorata): cryptic variation, isolation by dis- ecology. Trends Ecol. Evol. 11, 338 342.
tance, and their conservation implications. Mol. taberlet P., fuMagalli l., wust-SauCy a. g., Cosson
Ecol. 14, 2047 2064. J. f., 1998. Comparative phylogeography and
sPoner r., roy M. s., 2002. Phylogeographic analy- postglacial colonization routes in Europe. Mol.
sis of the brooding brittle star Amphipholis sq- Ecol. 7, 453 464.
uamata (Echinodermata) along the coast of van oPPen M. J. H., turner g. f., riCo C., robinson
New Zealand reveals high cryptic genetic vari- r. l., deutsCH J. C., genner M. J., Hewitt G. M.,
ation and cryptic dispersal potential. Evolution 1998. Assortative mating among rock-dwelling
56, 1954 1967. cichlid fishes supports high estimates of species
staMPs J. a., swaisgood R. R., 2007. Someplace like richness from Lake Malawi. Mol. Ecol. 7, 991
home: Experience, habitat selection and con- 1001.
servation biology. Appl. Anim. Behav. Sci. 102, valdiosera C. e., garC�a n., anderung C., dal�n l.,
392 409. Cr�gut-Bonnoure e., kaHlke r.-D., stiller M.,
stensetH n. C., sHabbar a., CHan k.-S., boutin s., brandstr�M M., tHoMas M. g., arsuaga J. l.,
rueness e. k., eHriCH d., Hurrell J. w. J., ling- g�tHerstr�M a., barnes i., 2007. Staying out in
Jaerde o. C., Jakobsen K. S., 2004. Snow condi- the cold: glacial refugia and mitochondrial DNA
tions may create an invisible barrier for lynx. phylogeography in ancient European brown
Proc. Natl. Acad. Sci. USA 101, 10632 10634. bears. Mol. Ecol. 16, 5140 5148.