Artykuł oryginalny/Original paper
Występowanie przeciwciał dla białka CagA i cytotoksyny
W
y
s
t
ę
p
o
w
a
n
i
e
p
r
z
e
c
i
w
c
i
a
ł
d
l
a
b
i
a
ł
k
a
C
a
g
A
i
c
y
t
o
t
o
k
s
y
n
y
wakuolizującej VacA u dzieci z zakażeniem Helicobacter pylori
w
a
k
u
o
l
i
z
u
j
ą
c
e
j
V
a
c
A
u
d
z
i
e
c
i
z
z
a
k
a
ż
e
n
i
e
m
H
e
l
i
c
o
b
a
c
t
e
r
p
y
l
o
r
i
The prevalence of anti-CagA and anti-VacA antibodies in children with Helicobacter pylori infection
1 1 1 2
Grażyna Gościniak , Monika Biernat , Joanna Grabińska , Barbara Iwańczak
1
Katedra i Zakład Mikrobiologii Akademii Medycznej we Wrocławiu
2
II Klinika Pediatrii Gastroenterologii i Żywienia Akademii Medycznej we Wrocławiu
Przegląd Gastroenterologiczny 2009; 4 (2): 79 82
Słowa kluczowe: Helicobacter pylori, dzieci, Western blot, VacA, CagA.
S
ł
o
w
a
k
l
u
c
z
o
w
e
:
Key words: Helicobacter pylori, children, Western blot, VacA, CagA.
K
e
y
w
o
r
d
s
:
Adres do korespondencji: prof. dr hab. n. med. Grażyna Gościniak, Katedra i Zakład Mikrobiologii, Akademia Medyczna,
A
d
r
e
s
d
o
k
o
r
e
s
p
o
n
d
e
n
c
j
i
ul. Chałubińskiego 4, 50-368 Wrocław, tel. [phone], e-mail: [e-mail]
A
b
s
t
r
a
c
t
Streszczenie Abstract
S
t
r
e
s
z
c
z
e
n
i
e
I
n
t
r
o
d
u
c
t
i
o
n
:
Wprowadzenie: Zakażenie Helicobacter pylori (H. pylori) na- Introduction: Helicobacter pylori (H. pylori) infection is
W
p
r
o
w
a
d
z
e
n
i
e
:
bywa się najczęściej w dzieciństwie. Rodzaj występujących acquired mainly in childhood. The type of clinical
zmian chorobowych zależy nie tylko od czynników wirulencji manifestation is associated not only with specific virulence
drobnoustroju, ale również od odpowiedzi immunologicznej factors of these organisms but also with host immunological
gospodarza. response.
Aim:
A
i
m
:
Cel: Określenie częstości występowania przeciwciał klasy IgG The aim of the study was to determine the frequency
C
e
l
:
przeciwko swoistym dla H. pylori antygenom CagA (120 kDa) of IgG antibodies against H. pylori specific antigens CagA
i VacA (95 kDa) u dzieci z różnymi schorzeniami przewodu po- (120 kDa) and VacA (95 kDa) in children with different
karmowego. gastroduodenal diseases.
M
a
t
e
r
i
a
l
a
n
d
m
e
t
h
o
d
s
:
Materiał i metody: Przedmiotem badań były próbki surowic po- Material and methods: Serum samples taken from children
M
a
t
e
r
i
a
ł
i
m
e
t
o
d
y
:
chodzące od dzieci (n = 200) w wieku 4 18 lat, z przewlekłym (n = 200), aged 4-18 years, with chronic gastritis (n = 130),
zapaleniem żołądka (n = 130), chorobą wrzodową żołądka lub peptic and duodenal ulcer disease (n = 39), gastroduodenal
dwunastnicy (n = 39), chorobą refluksową przełyku (gastroeso- reflux disease (GERD) (n = 19) and coeliac disease (n = 12),
phageal reflux disease  GERD) (n = 19) i chorobą trzewną were examined. The presence of anti-H. pylori IgG antibodies
(n = 12). Obecność przeciwciał klasy IgG skierowanych przeciw- was detected in patients sera by ELISA and Western blot.
R
e
s
u
l
t
s
:
ko H. pylori wykrywano w surowicy metodą ELISA i Western blot. Results: Among examined samples antibodies against
Wyniki: Spośród przebadanych 200 próbek surowicy najczę- H. pylori CagA were observed in 70% of cases. In children
W
y
n
i
k
i
:
ściej wykrywano przeciwciała skierowane przeciwko antyge- with chronic gastritis the percentage of antibodies against
nowi CagA H. pylori, bo aż u 70% dzieci. U pacjentów z prze- 120 kDa, 95 kDa H. pylori antigens was 61.54 and 37.69%,
wlekłym zapaleniem żołądka obecność przeciwciał whereas in subjects with peptic and duodenal ulcers it was
skierowanych przeciwko antygenom o ciężarze 120 i 95 kDa 92.31 and 82.05% respectively. In patients with coeliac
wykazano u 61,54 i 37,69% badanych, a u dzieci z chorobą disease the level of anti-CagA and anti-VacA antibodies was
wrzodową żołądka i dwunastnicy u 92,31 i 82,05%. U dzieci as high as 83.33 and 75%. The highest frequency of the
z chorobą trzewną przeciwciała anty-CagA oraz anty-VacA presence of anti-H. pylori specific antibodies was observed in
występowały w 83,33 i 75% przypadków. Największą częstość the youngest children (84%).
C
o
n
c
l
u
s
i
o
n
s
:
pojawiania się przeciwciał anty-VacA oraz anty-CagA obser- Conclusions: Specific antibodies against CagA and VacA are
wowano u najmłodszych dzieci (84,2% przypadków). observed more frequently in children with peptic and
Wnioski: Przeciwciała skierowane przeciwko CagA i VacA wy- duodenal ulcer than in patients with chronic gastritis. A high
W
n
i
o
s
k
i
:
stępują częściej u dzieci z chorobą wrzodową żołądka i dwu- prevalence of the presence of antibodies against VacA and
nastnicy niż z przewlekłym zapaleniem żołądka. Duża częstość CagA in very small children could be associated with high
występowania przeciwciał dla cytotoksyny wakuolizującej rate of infection caused by CagA+, VacA+ H. pylori strains
VacA i białka CagA u małych dzieci może wynikać ze znaczne- in Lower Silesia region.
go odsetka zakażeń szczepami CagA+, VacA+ na terenie Dolnego
Śląska.
Przegląd Gastroenterologiczny 2009; 4 (2)
Grażyna Gościniak, Monika Biernat, Joanna Grabińska, Barbara Iwańczak
80
80
Wprowadzenie Cel
W
p
r
o
w
a
d
z
e
n
i
e
C
e
l
Zakażenie Helicobacter pylori (H. pylori), które jest Celem pracy było określenie częstości występowania
nabywane najczęściej w dzieciństwie, dotyczy więcej przeciwciał klasy IgG przeciwko swoistym dla H. pylori
niż połowy populacji całego świata. Jednak tylko u ok. antygenom CagA (120 kDa) i VacA (95 kDa) u dzieci
10 20% zakażonych osób infekcja prowadzi do rozwoju
z różnymi schorzeniami przewodu pokarmowego.
przewlekłego zapalenia żołądka, wrzodów żołądka, raka
żołądka lub też chłoniaków typu MALT. Zjadliwość pałe- Materiał i metody
M
a
t
e
r
i
a
ł
i
m
e
t
o
d
y
czek H. pylori ściśle wiąże się z obecnością określonych
Przedmiotem badań były próbki surowic zgromadzo-
czynników wirulencji, takich jak białko CagA, cytotoksy-
ne w latach 1998 2007 w Katedrze i Zakładzie Mikrobio-
na wakuolizująca VacA, zdolność produkcji ureazy, licz-
logii Akademii Medycznej we Wrocławiu, pochodzące
ne enzymy oraz rzęski warunkujące zdolność ruchu.
od 200 dzieci w wieku 4 18 lat, diagnozowanych i leczo-
W ostatnich latach utrwalił się pogląd, że na prze-
nych w II Katedrze i Klinice Pediatrii Gastroenterologii
bieg zakażenia H. pylori mają wpływ nie tylko właści-
i Żywienia Akademii Medycznej we Wrocławiu. Byli to pa-
wości drobnoustroju, ale także genetyczne czynniki go-
cjenci, u których na podstawie badania endoskopowego
spodarza i uwarunkowania środowiskowe [1 3].
i histopatologicznego rozpoznano przewlekłe zapalenie
Szczególnie istotne znaczenie przypisuje się obecnie
żołądka, chorobę wrzodową żołądka i/lub dwunastnicy,
indywidualnej zdolności chorego do odpowiedzi na in-
chorobę refluksową przełyku (gastroesophageal reflux
fekcję. Rodzaj i typ odpowiedzi immunologicznej może
disease  GERD) i chorobę trzewną. Od pacjentów pobie-
istotnie wpływać na przebieg tego zakażenia. Koloniza-
rano wycinki śluzówki żołądka do badań bakteriologicz-
cja błony śluzowej żołądka przez pałeczki H. pylori wy-
nych oraz próbki krwi do badań serologicznych.
zwala miejscową i uogólnioną odpowiedz
immunolo-
Obecność przeciwciał klasy IgG skierowanych prze-
giczną organizmu gospodarza. Ogólnoustrojowa
ciwko H. pylori wykrywano w surowicy metodą ELISA
odpowiedz
humoralna manifestuje się obecnością
i Western blot (EUROIMMUN) zgodnie z instrukcją pro-
w surowicy przeciwciał klasy IgM, IgA i IgG, skierowa-
ducenta. Test Western blot zawiera paski nitrocelulozy
nych przeciwko swoistym antygenom H. pylori, takim
z rozdzielonym elektroforetycznie ekstraktem antyge-
jak białka błony zewnętrznej, rzęski, ureaza, lipopolisa-
nów H. pylori o masie: 17, 19,5, 26, 29, 30, 33, 95 kDa
charyd (LPS), CagA i VacA [4]. U większości pacjentów
(VacA) i 120 kDa (CagA). Odczytu dokonano poprzez po-
zakażonych H. pylori wykrywa się przeciwciała IgG,
równanie prób badanych z wzorcową surowicą kontrol-
podczas gdy przeciwciała IgA są obecne u mniej niż po-
ną dostarczoną przez producenta testu.
łowy osób.
Wyniki
W
y
n
i
k
i
W grupie 200 przebadanych dzieci z dolegliwościa-
mi ze strony górnego odcinka przewodu pokarmowego
Tabela I. Częstość występowania przeciwciał
T
a
b
e
l
a
I
.
na podstawie obrazu klinicznego, badania endoskopo-
anty-VacA oraz anty-CagA w surowicy dzieci
wego i histopatologicznego rozpoznano u 130 pacjen-
z różnymi schorzeniami przewodu pokarmowego
tów przewlekłe zapalenie żołądka, a u 39 chorobę wrzo-
Table I. The frequency of anti-VacA and anti-CagA
T
a
b
l
e
I
.
antibodies in serum samples of children with dową żołądka i dwunastnicy. U 12 dzieci stwierdzono
different gastroduodenal diseases chorobę trzewną, a u 19 GERD. Dzieci podzielono na
grupy wiekowe: 2 6, 7 12 i 13 18 lat. U wszystkich prze-
Rozpoznanie Obecność przeciwciał Brak
R
o
z
p
o
z
n
a
n
i
e
O
b
e
c
n
o
ś
ć
p
r
z
e
c
i
w
c
i
a
ł
B
r
a
k
badanych chorych odnotowano obecność H. pylori
p
r
z
e
c
i
w
c
i
a
ł
kliniczne przeciwciał
k
l
i
n
i
c
z
n
e
anty-VacA anty-CagA
a
n
t
y
-
V
a
c
A
a
n
t
y
-
C
a
g
A
w wycinkach błony śluzowej żołądka, co potwierdzono
przewlekłe zapalenie 49 80 50
w badaniach bakteriologicznych. U wszystkich dzieci
żołądka (n = 130) (37,69%) (61,54%) (38%)
w surowicy wykazano również przeciwciała klasy IgG
choroba trzewna 9 10 2
skierowane przeciwko H. pylori. Przeciwciała wykryto za
(n = 12) (75%) (83,33%) (14,29%)
pomocą testu ELISA.
GERD 9 14 5
Spośród przebadanych 200 próbek surowicy najczę-
(n = 19) (47,37%) (73,68%) (33,33%)
ściej występowały przeciwciała skierowane przeciwko
choroba wrzodowa 32 36 3
antygenowi CagA H. pylori (tab. I). Wykryto je u 140
żołądka i/lub (82,05%) (92,31%) (33,33%)
z 200 (70%) badanych dzieci. Przeciwciała anty-VacA
dwunastnicy (n = 39)
(95 kDa) wykryto u 49,5% chorych. W grupie dzieci
razem (n = 120) 99 140 60
z przewlekłym zapaleniem żołądka obecność przeciw-
(49,5%) (70%) (30%)
ciał skierowanych przeciwko antygenom o masie
Przegląd Gastroenterologiczny 2009; 4 (2)
Przeciwciała anty-CagA i anty-VacA u dzieci z zakażeniem H. pylori
81
81
anty-VacA anty-CagA brak przeciwciał
120 i 95 kDa wykazano odpowiednio u 61,54 i 37,69%
100
badanych. U dzieci z chorobą wrzodową żołądka i dwu-
nastnicy przeciwciała anty-CagA i anty-VacA wykrywa-
80
no odpowiednio u 92,31 i 82,05% badanych.
60
W surowicy dzieci z chorobą trzewną przeciwciała
anty-CagA oraz anty-VacA występowały w 10 (83,33%)
40
i 9 (75%) przypadkach. U dwójki dzieci nie wykryto
przeciwciał przeciwko tym antygenom. U dzieci z GERD
20
obecność przeciwciał w surowicy skierowanych prze-
0
ciwko antygenom o masie 120 i 95 kDa stwierdzono od-
2 6 7 12 13 18
powiednio w 14 (73,68%) i 9 przypadkach (47,37%). wiek [lata]
w
i
e
k
[
l
a
t
a
]
Największą częstość występowania przeciwciał
Ryc. 1. Częstość występowania przeciwciał
R
y
c
.
1
.
anty-VacA oraz anty-CagA obserwowano u najmłod-
anty-VacA oraz anty-CagA w surowicy dzieci
szych dzieci (4 6 lat) (ryc. 1.). Ich obecność stwierdzono
w poszczególnych grupach wiekowych
u 16 z 19 pacjentów (84,2%). U 7 12-latków przeciwcia-
Fig. 1. The frequency of anti-VacA and anti-
F
i
g
.
1
.
ła anty-VacA i anty-CagA wykazano u 22 (43,13%)
CagA antibodies in children sera in different age
i 35 chorych (68,62%). W grupie dzieci najstarszych czę-
groups
stość występowania przeciwciał anty-CagA oraz anty-
-VacA wynosiła odpowiednio 73,91 i 65,22%.
nasilenia zmian zapalnych. Schumann i wsp. [13] bada-
li charakter odpowiedzi immunologicznej u pacjentów
Omówienie
O
m
ó
w
i
e
n
i
e
z rakiem żołądka i bez zmian nowotworowych w prze-
Na podstawie występowania przeciwciał anty-CagA
wodzie pokarmowym. Dowiedli, że wysokie poziomy
i anty-VacA można pośrednio ustalić, czy do zakażenia
swoistych przeciwciał skierowanych przeciwko antyge-
doszło przez szczepy H. pylori typu I (CagA+, VacA+) czy
nom pałeczek H. pylori  CagA (116 kDa) i VacA (89 kDa)
typu II (CagA , VacA ). Szczepy o fenotypie I uważa się
 występują częściej u chorych na raka żołądka. Auto-
za bardziej wirulentne, a zakażenie częściej wiąże się
rzy ci sugerują, że oznaczenie przeciwciał w surowicy
z powstawaniem wrzodów żołądka i dwunastnicy [5, 6].
osób z infekcją H. pylori może mieć istotne znaczenie
Analizując obecność przeciwciał anty-VacA i anty-
dla prognozowania skutków zakażenia i rozwoju raka
CagA u dzieci z różnymi schorzeniami przewodu pokar-
żołądka. Z kolei amerykańscy badacze wykazali dużą
mowego, wykazano, że największą częstość notowano
częstość występowania przeciwciał anty-H. pylori upa-
u dzieci z chorobą wrzodową żołądka (odpowiednio
cjentów z dyspepsją czynnościową [14].
82 i 92%) oraz z celiakią (75 i 83%). Przeciwciała skiero-
Na podstawie uzyskanych wyników wykazano, że
wane przeciwko białku CagA były wykrywane najczę-
najwyższy poziom przeciwciał anty-CagA i anty-VacA
ściej  u 70% badanych dzieci. W grupie chorych na
występował u dzieci najmłodszych 4 6-letnich i wyno-
przewlekłe zapalenie żołądka częstość występowania
sił 84%. Wynik ten tłumaczy dużą częstość zakażenia
swoistych przeciwciał skierowanych przeciwko antyge-
pałeczkami H. pylori w tej grupie wiekowej  najczę-
nom CagA i VacA wynosiła odpowiednio 62 i 38%.
ściej ma ono postać ostrego procesu zapalnego w ślu-
Duży poziom przeciwciał anty-VacA i anty-CagA u dzie-
zówce żołądka. Jednakowy wysoki poziom przeciwciał
ci z chorobą wrzodową żołądka w porównaniu z grupą
anty-VacA i anty-CagA sugeruje, że geny kodujące te
z gastritis chronica notowali Alarcón i wsp. [7]. W bada-
antygeny ulegają koekspresji. Poziom przeciwciał anty-
niach przeprowadzonych w Turcji wykazano związek
-VacA i anty-CagA u badanych dzieci stopniowo zmniej-
między obecnością przeciwciał skierowanych przeciw
szał się wraz z wiekiem, ale wciąż utrzymywał się na
cytotoksynie wakuolizującej i białku CagA a występo- dużym poziomie. Częste (98,6%) występowanie prze-
waniem choroby wrzodowej żołądka i dwunastnicy
ciwciał skierowanych przeciwko swoistym antygenom
oraz raka żołądka [8]. Związek między wysokim pozio- H. pylori u dzieci zakażonych H. pylori wykazali Oleastro
mem przeciwciał anty-CagA a stopniem nasilenia i wsp. [15]. Jafarzadeh i wsp. [16] badający obecność
zmian zapalnych w śluzówce żołądka był również po- przeciwciał anty-CagA w populacji dzieci zdrowych
stulowany przez innych autorów [9 11]. W doświadcze- w podobnych grupach wiekowych zaobserwowali nato-
niach przeprowadzonych przez Luzza i wsp. [12] wyka- miast, że u dzieci w wieku 1 5 lat przeciwciała wystę-
powały u 59,57% badanych, u 6 10-latków  u 75%, na-
zano, że u dzieci zakażonych H. pylori obecność
tomiast u dzieci powyżej 10. roku życia przeciwciała
przeciwciał anty-CagA korelowała z gęstością nacieku
wykrywano w 79,45% przebadanych prób surowicy.
zapalnego w śluzówce żołądka i większym stopniem
Przegląd Gastroenterologiczny 2009; 4 (2)
]
%
[
a
i
n
a
w
o
p
ę
t
s
y
w
ć
ś
o
t
s
ę
z
częstość występowania [%]
c
Grażyna Gościniak, Monika Biernat, Joanna Grabińska, Barbara Iwańczak
82
5. Andersen LP. Colonization and infection by Helicobacter pylori
Wyniki analiz autorów niniejszej pracy wykazały, że
in humans. Helicobacter 2007; 12 Suppl 2: 12-5.
swoiste przeciwciała skierowane przeciwko antygenom
6. Amieva MR, El-Omar EM. Host-bacterial interactions in
H. pylori CagA i VacA były wykrywane z podobną czę-
Helicobacter pylori infection. Gastroenterology 2008; 134:
stością u dzieci z GERD (66,67%) i z innymi schorzenia-
306-23.
mi przewodu pokarmowego. Wielu badaczy postuluje
7. Alarcón T, Martinez MJ, Domingo D, et al. Study of cagA and
ochronny wpływ szczepów CagA+ H. pylori na przebieg
vacA in Helicobacter pylori from children according to age.
GERD, które  indukując zanik błony śluzowej trzonu
Intersci Conf Antimicrob Agents 2000; 40: A127.
żołądka  doprowadzają do zahamowania wydzielania
8. Sezikli M, Guliter S, Apan TZ, et al. Frequencies of serum
kwasu solnego i tym samym do złagodzenia objawów
antibodies to CagA and VacA in a Turkish population with
choroby [17].
various gastroduodenal diseases. Int J Clin Pract 2006; 60:
Udział zakażenia H. pylori w rozwoju choroby trzew- 1239-43.
9. Shimoyama T, Fukada S, Nakasato F, et al. Relation of CagA
nej jest przedmiotem wielu dyskusji. Chłoniaki MALT
seropositivity to cagPAI phenotype and histological grade
żołądka i limfocytarne zapalenie żołądka są chorobami,
of gastritis in patients with Helicobacter pylori infection.
których związek zarówno z celiakią, jak i z zakażeniem
World J Gastroenterol 2005; 11: 3751-5.
H. pylori jest udowodniony [18]. Duża częstość wystę-
10. Suriani R, Colozza M, Cardesi E, et al. CagA and VacA
powania przeciwciał skierowanych przeciwko antyge-
Helicobacter pylori antibodies in gastric cancer. Can J Gastro-
nom VacA i CagA stwierdzona w badaniach autorów
enterol 2008; 22: 255-8.
wskazuje na konieczność kontynuowania badań
11. Yanaoka K, Oka M, Yoshimura N, et al. Risk of cancer in
w większej grupie pacjentów z chorobą trzewną.
asymptomatic, middle-aged Japanese subjects based on
Badania serologiczne ze względu na nieinwazyj-
serum pepsinogen and antibody levels. Int J Cancer 2008; 23:
ność, prostą i łatwo dającą się automatyzować techni- 917-926.
kę wykonania są szczególnie wartościowe w przypadku 12. Luzza F, Pensabene L, Imeneo M, et al. Antral nodularity and
dzieci. Podejmuje się próby ustalenia pewnych typo- positive CagA serology are distinct and relevant markers
of severe gastric inflammation in children with Helicobacter
wych antygenów pałeczek H. pylori, rozpoznawanych
pylori infection. Helicobacter 2002; 7: 46-52.
przez przeciwciała zawarte w surowicy chorych, któ-
13. Schumann C, Triantafilou K, Rasche FM, et al. Serum antibody
rych obecność mogłaby świadczyć o aktualnym zakaże-
positivity for distinct Helicobacter pylori antigens in benign
niu tym drobnoustrojem.
and malignant gastroduodenal disease. Int J Med Microbiol
2006; 296: 223-8.
Wnioski
W
n
i
o
s
k
i
14. Shmuely H, Obure S, Passaro DJ, et al. Dyspepsia symptoms
Przeciwciała skierowane przeciwko antygenom and Helicobacter pylori infection, Nakuru, Kenya. Emerg Infect
Dis 2003; 9: 1103-7.
CagA (120 kDa) i VacA (95 kDa) występują częściej
15. Oleastro M, Matos R, Cabral J, et al. Evaluation of a Western
u dzieci z chorobą wrzodową żołądka i dwunastnicy niż
Blot Test, Helico Blot 2.1, in the diagnosis of Helicobacter pylori
z przewlekłym zapaleniem żołądka.
infection in pediatric population. Helicobacter 2002; 7: 210-5.
Dużą częstość występowania przeciwciał dla cyto-
16. Jafarzadeh A, Rezayati MT, Nemati M. Specific serum
toksyny wakuolizującej VacA i białka CagA u małych
immunoglobulin G to H. pylori and CagA in healthy children
dzieci może wynikać ze znacznego odsetka zakażeń
and adults (south-east of Iran). World J Gastroenterol 2007; 13:
szczepami CagA+, VacA+ na terenie Dolnego Śląska.
3117-21.
Obecność przeciwciał anty-CagA i anty-VacA
17. Pereira-Lima JC, Marques DL, Pereira-Lima LF, et al. The role
u 70 80% osób z chorobą trzewną wskazuje na potrze-
of cagA Helicobacter pylori strains in gastro-oesophageal
bę diagnostyki zakażeń H. pylori w tym schorzeniu.
reflux disease. Eur J Gastroenterol Hepatol 2004; 16: 643-7.
18. Szaflarska-Popławska A. Celiac disease and Helicobacter pylori
Piśmiennictwo
P
i
ś
m
i
e
n
n
i
c
t
w
o
infection. Gastroenterol Pol 2004; 11: 159-62.
1. Maeda S, Mentis AF. Pathogenesis of Helicobacter pylori
infection. Helicobacter 2007; 12 Suppl 1: 10-4.
2. Ozen A, Ertem D, Pehlivanoglu E. Natural history and
symptomatology of Helicobacter pylori in childhood and
factors determining the epidemiology of infection. J Pediatr
Gastroenterol Nutr 2006; 42: 398-404.
3. Sgouros SN, Bergele C. Clinical outcome of patients with
Helicobacter pylori infection: the bug, the host, or
the environment? Postgrad Med J 2006; 82: 338-42.
4. Suarez G, Reyes VE, Beswick JE. Immune response to
Helicobacter pylori. World J Gastroenterol 2006; 12: 5593-8.
Przegląd Gastroenterologiczny 2009; 4 (2)