172

Wprowadzenie

Ptaki są grupą zwierząt cechujących się specyfi czną budową

układu oddechowego i powłokowego. Odmienność w budowie tych
układów sprawia, że predylekcja do zachorowań na choroby grzybi-
cze jest większa w porównaniu z człowiekiem i innymi ssakami.

Czynniki usposabiające, takie jak immunosupresja czy długotrwa-

ła antybiotykoterapia, są u ptaków podobne jak u innych zwierząt.
Bardzo interesujące jest także to, że u ptaków żyjących na wolności
i niedokarmianych przez człowieka, grzybice występują sporadycznie.

Budowa układu oddechowego u ptaków predysponuje do wystę-

powania u nich zakażeń kropidlakami. Płuca nie mają budowy pę-
cherzykowej, składają się bowiem z sieci oskrzelików. Dodatkowo,
częścią układu oddechowego ptaków są worki powietrzne – połączone
z oskrzelami, cienkościenne bardzo słabo unaczynione struktury,
wypełniające jamę ciała.

Skóra ptaków jest wyjątkowo cienka, nie ma w niej gruczołów po-

towych, natomiast u większości z nich występuje gruczoł kuprowy,
praktycznie jedyny gruczoł łojowy, którego wydzielinę ptaki rozpro-
wadzają po piórach w trakcie codziennej toalety.

Wydzielina gruczołu kuprowego, poza ochroną piór przed zamo-

czeniem, ma ponadto właściwości bakterio- i grzybobójcze, a także
jest dla ptaków źródłem witaminy D3. Rolę chroniącą ptaka przed
drobnoustrojami odgrywa także złuszczony naskórek, tworzący tzw.
puder piórowy, pokrywający pióra i skórę.

W związku z powyższym u ptaków częściej niż u ssaków docho-

dzi do zakażeń grzybiczych układu oddechowego, natomiast bardzo
rzadko występuje u nich grzybica skóry.

Poza aspergilozą i dermatomikozami, u ptaków rozpoznawane są

także, z częstotliwością podobną jak u ssaków, drożdżyce przewodu
pokarmowego.

Aspergiloza

Aspergiloza jest zakaźną, choć niezaraźliwą infekcją wywołaną

przez warunkowo patogenne grzyby należące do rodzaju Aspergil-
lus. Ten organizm jest angioinwazyjnym grzybem, który może odgry-
wać rolę alergenu, kolonizatora lub inwazyjnego patogenu (1).

Aspergiloza występuje szczególnie często u utrzymywanych w nie-

woli ptaków wodnych, brodzących, pingwinów, ptaków drapieżnych,
strusi, bażantów i wróblowych (2, 3). Aspergiloza jest jedną z najczę-
ściej występujących chorób u ptaków drapieżnych utrzymywanych
przez sokolników na Bliskim Wschodzie (4).

Wyjątkowo wrażliwe na aspergilozę są utrzymywane w niewoli

pingwiny (Sphenisciformes) (1), dlatego w ogrodach zoologicznych
utrzymanie przy życiu pingwinów pochodzących z terenów podbie-
gunowych jest możliwe tylko w specjalnych oszklonych i regularnie
dezynfekowanych wolierach.

Podobnie jak w przypadku innych chorób grzybiczych choroba

ta występuje głównie u ptaków poddanych immunosupresji. Kolo-
nizację nabłonka przez grzyby ułatwiają również zmiany wynikające
z niedoborów żywieniowych – głównie niedostatecznej podaży
witaminy A (1, 5).

U ptaków dzikich choroba występuje sporadycznie, najczęściej

jako wynik znacznego osłabienia u zwierząt rannych, wygłodzonych
i jako powikłanie innych chorób, np. mikobakterioz (6).

A

DRES

DO

KORESPONDENCJI

:

Dr n. wet. Aleksandra Ledwoń

Katedra Nauk Klinicznych SGGW, ul. Nowoursynowska 159c, 02- 776 Warszawa
tel. kom.: [phone], faks: [phone]
e-mail: [e-mail]

Grzybice u ptaków

Avian mycoses

Aleksandra Ledwoń, Piotr Szeleszczuk

Oddział Chorób Ptaków, Katedra Nauk Klinicznych, Wydział Medycyny Weterynaryjnej SGGW w Warszawie

S

TRESZCZENIE

Zakażenia grzybicze stosunkowo często powodują zachorowania i śmierć u ptaków, zarówno domowych, jak i gospodarskich. Wiele czynników
powodujących grzybice u tych zwierząt występuje w środowisku jako saprofi ty glebowe. W odróżnieniu od ssaków ptaki bardzo rzadko chorują na grzy-
bice skóry. Najczęstszym problemem są zakażenia grzybicze układu oddechowego wywołane przez Aspergillus sp. i drożdżyce przewodu pokarmowego.
Występowaniu grzybic układu oddechowego sprzyja specyfi czna budowa tego układu u ptaków. Wypełniające jamę ciała worki powietrzne są idealnym
środowiskiem do rozwoju grzybów. Mimo powszechnego występowania patogennych grzybów w środowisku, najczęściej nie dochodzi do rozwoju grzybic
u zwierząt immunokompetentnych. Występowanie grzybic u ptaków jest z reguły związane z immunosupresją. Czynnikami osłabiającymi odporność są
przede wszystkim stres, złe warunki utrzymania i żywienia. Duże znaczenie ma również długotrwałe stosowanie antybiotyków i steroidów. Niektóre grzy-
bice ptaków mogą mieć także znaczenie jako zoonozy, jednak częstość ich występowania u ludzi jest bardzo niska.

Słowa kluczowe: grzybice ptaków, aspergiloza, kandydoza, makrorabdoza, zoonozy

A

BSTRACT

Fungal infections are frequently associated with morbidity and mortality in companion birds and poultry. Many fungal agents exist in the environment as
soil-borne saprophytes. Unlike to mammals, avian dermatofi toses are extremely rare. Aspergilosis as a respiratory disease and gastrointestinal candidiasis
are more frequent fungal diseases in birds. Respiratory mycoses are promote by specifi c anatomy of avian respiratory system. Air sacs fi lled of avian body
are very good environment for aspergillus infection involvement. Despite of wide spread of pathogenic fungi in the environment, immunocompetent birds
are generally resistant to disease. Mycoses in birds are connected with immunosuppresion. Immunosuppressive factors are mainly stress, bad manage-
ment and malnutrition. Prolonged antibiotics and steroids therapies are also important in pathogenesis of mycoses. Several of the avian fungal agents have
zoonotic implications, but frequency of that infection in humans is very low.

Key words: avian mycoses, aspergillosis, candidiasis, macrorhabdosis, zoonoses

P

RACE

POGLĄDOWE

/

R

EVIEW

ARTICLES

Mikologia Lekarska 2008, 15 (3): 172-175

Copyright © 2008 Cornetis

www.cornetis.com.pl

ISSN 1232-986X

173

Najczęściej przyczyną zachorowań u ptaków są Aspergillus fumi-

gatus, Aspergillus fl avius, Aspergillus niger i Aspergillus terreus (1, 2),
rzadziej izolowano A. clavatus, A. glaucus, A. nidulans, A. oryzae,
A. ustus i A. versicolor (1).

Przebieg tej choroby u ptaków może być zarówno przewlekły,

jak i nadostry. Przyżyciowa diagnostyka aspergilozy u ptaków jest
trudna (5).

Najczęstszą drogą zakażenia jest inhalacja zarodników grzy-

bów obecnych w środowisku. Wystąpieniu aspergilozy szczególnie
sprzyja utrzymywanie ptaków na zagrzybionej ściółce lub skarmianie
zanieczyszczonej grzybami paszy, słaba wentylacja i wilgoć w po-
mieszczeniach, w których są one przetrzymywane.

Zmiany aspergilozowe mogą być ograniczone i występować np.

w jednym z worków powietrznych lub też zakażenie może przybie-
rać formę uogólnioną. Zmiany pierwotnie najczęściej lokalizują się
w układzie oddechowym. Przebieg choroby zależy od ich lokalizacji
– jeśli guz grzybiczy umiejscowi się np. w tchawicy, śmierć następuje
dość szybko.

Oprócz zmian zlokalizowanych w układzie oddechowym opisywa-

no również rzadkie przypadki aspergilozy skóry, kości (niektóre kości
u ptaków są wypełnione przez zachyłki worków powietrznych), oczu
(zapalenie spojówek i rogówki) oraz przewodu pokarmowego (5).
W przypadkach rozsianej aspergilozy grzyby mogą atakować rów-
nież cun, powodować powstawanie zmian nekrotycznych z rozsianą
zakrzepicą w mózgu i rdzeniu kręgowym. Zarodniki grzybów mogą
także wnikać przez skorupę jaj do rozwijających się w nich embrio-
nów (1). Patomechanizm oddziaływania Aspergillus spp. na organizm
wyraża się głównie przez rozwój i wnikanie grzyba do tkanek oraz
produkcję mikotoksyn (7).

Objawy kliniczne choroby to głównie osłabienie, duszność, zaburze-

nia neurologiczne, czasem biegunka i zwracanie z wola (regurgitacje).

W badaniu sekcyjnym stwierdza się przekrwienie górnych dróg

oddechowych i płuc; na workach powietrznych i w płucach widoczne
są pojedyncze lub liczne, płaskie różnej wielkości okrągłe ogniska
lub guzki o barwie żółtej lub żółto-zielonej (8). Przy dłużej trwającym
procesie chorobowym wykształca się włóknikowe zapalenie worków
powietrznych i otrzewnej z obecnością guzków na narządach wew-
nętrznych (7).

Kandydoza

Candida spp. powszechnie występują w środowisku i mogą stano-

wić część prawidłowej mikrofl ory przewodu pokarmowego ptaków.
Czynniki sprzyjające, jak np. długotrwałe podawanie antybiotyków,
stres, immunosupresja, nieprawidłowe żywienie, złe warunki sanitarne,
mogą spowodować, że te oportunistyczne mikroorganizmy wywo-
łują u ptaków drożdżyce – głównie przewodu pokarmowego. Naj-
częściej rozpoznawanym gatunkiem odpowiedzialnym za drożdżyce
przewodu pokarmowego ptaków jest Candida albicans, jakkolwiek
C. parapsilosis, C. krusei i C. tropicalis również mogą powodować
zachorowania.

Drożdżyce najczęściej stwierdza się u młodych ptaków, zwłaszcza

papug (1, 5).

Kandydoza może powodować zmiany skórne, najczęściej na gra-

nicy z błoną śluzową, na błonie śluzowej jamy dziobowo-gardłowej,
wola i przełyku, a także dalszych odcinków przewodu pokarmowego.
Typowe objawy kliniczne to opóźnione opróżnianie wola, regurgita-
cje, brak apetytu i słabe trawienie karmy. Kał jest zwykle wodnisty,
barwy brunatnej (1). W badaniu klinicznym stwierdzić można obec-
ność białawego nalotu na błonie śluzowej jamy dziobowej.

W przypadkach przewlekłych może dochodzić do zmian wy-

twórczych w obrębie błony śluzowej przewodu pokarmowego okre-
ślanych jako tzw. kurdybanek (turkish towel). Opisywano również
przypadki martwicy dzioba i języka powodowanej przez te grzyby.

Uogólniona kandydoza występuje bardzo rzadko, może wów-

czas powodować objawy ze strony układy nerwowego. Drożdżaki
stwierdzano też we krwi, szpiku kostnym i narządach miąższowych
chorych ptaków.

Opisywano również przypadki kandydozy skórnej u ptaków oz-

dobnych i gołębi – zmiany w okolicy głowy i szyi. U ptaków przez
długi czas leczonych antybiotykami stwierdzano także kandydozę
górnego odcinka układu oddechowego (5). Diagnostyka kandydozy
jest stosunkowo prosta; preparat bezpośredni lub barwiony metodą
Grama wymazu z wola lub kloaki pozwala na postawienie wstępnego
rozpoznania, potwierdzonego następnie przez wynik posiewu.

Makrorabdoza (Megabakterioza)

Megabakterie to stara, ale nadal funkcjonująca nazwa drożdżaka

Macrorhabdus ornithogaster, powodującego zaburzenia ze strony
przewodu pokarmowego, głównie u ptaków domowych (papużki fa-
liste, kanarki) oraz bezgrzebieniowców i drobiu (9-11). Jest to słabo
Gram-dodatni pałeczkowaty organizm, o wymiarach 2-3×20-80 μm,
barwiący się także metodą PAS i solami srebra. Stosunkowo niedawne
sklasyfi kowanie megabakterium jako drożdżaka (12) było spowo-
dowane m.in. kłopotami z uzyskaniem jego wzrostu na podłożach
sztucznych. Dotąd udawało się osiągnąć jego wzrost m.in. na agarze
MRS (13). M. ornithogaster powoduje głównie stan zapalny wola
i przedżołądka. Często dochodzi także do owrzodzenia przedżołądka
i zaburzeń w pracy żołądka – obecność nierozdrobnionego ziarna
w kale, utrata masy ciała, regurgitacje i biegunka.

Mimo iż zakażenie Macrorhabdus ornithogaster często prowadzi

do śmierci, to grzyby te stwierdza się także w kale klinicznie zdro-
wych ptaków (14).

Kryptokokoza

Zakażenia Cryptococcus neoformans var. neoformans rzadko

opisywano u papug, gołębi i ptaków grzebiących. Transmisja i pa-
togeneza kryptokokozy u ptaków nie jest wyjaśniona, choć grzyby
te izolowano stosunkowo często z kału gołębi. U ptaków kryptoko-
kozę opisywano jako nekrotyczne, ziarniniakowate zapalenie jelit,
wątroby, płuc i śledziony z charakterystycznym gęstym, jasnym,
galaretowatym wysiękiem. Chorobę rzadko stwierdza się przyży-
ciowo. Opisywane objawy kliniczne u papug to m.in.: biegunka,
ślepota, paraliż i duszność. C. neoformans var. gatti rozpoznano
u kakadu inka (Cacatua leadbeateri) z chronicznym zapaleniem
nosa i zatok (1, 5, 15).

Histoplazmoza

Histoplazmoza rozpoznawana jest u ptaków bardzo rzadko i jej

przebieg przypomina kryptosporydiozę. Histoplasma capsulatum po-
woduje zakaźną, ale niezaraźliwą chorobę układu siateczkowo-śród-
błonkowego. Źródłem zakażenia jest głównie gleba i odchody ptaków
(16). Na ogół pierwszym objawem choroby jest zapalenie płuc, na-
stępnie dochodzi do rozsiania choroby i tworzenia się nekrotycznych
ziarniniaków. Histoplazmę identyfi kowano jako przyczynę zapalenia
kości i szpiku (osteomyelitis) i mineralizacji tkanek miękkich ramienia
i przedramienia u kakadu moluka (Cacatua moluccensis) (17).

Dermatofi tozy

Jak wspomniano, dermatofi tozy u ptaków występują bardzo rzad-

ko, także ze względu na specyfi czną budowę skóry tych zwierząt. Złe
warunki utrzymania mogą sprzyjać także infekcjom skórnym. Tricho-
phyton gallinae to gatunek powodujący grzybicę grzebienia i dzwon-
ków u drobiu grzebiącego. Zwykle dochodzi do powstania białych
strupów na przydatkach głowowych zwanych strupniem woszczyno-
wym. Stwierdzano także przypadki zmian na opierzonych częściach
skóry. Chorobę opisywano również u ptaków ozdobnych (1, 5, 7).

Mukormikoza

Rodzaj Mucorales obejmuje szereg saprofi tycznych grzybów,

które mogą powodować także infekcje u ptaków. Grzyby te mogą

Aleksandra Ledwoń, Piotr Szeleszczuk

Grzybice u ptaków

174

powodować m.in. zapalenie opon mózgowych i mózgu (meningoen-
cephalitis) oraz zapalenie worków powietrznych i płuc.

Przyżyciowa diagnostyka choroby jest trudna z uwagi na bardzo

słaby lub brak wzrostu grzyba z pobranych próbek klinicznych. Jak
dotąd, nie opracowano skutecznej metody terapii tej choroby u pta-
ków (1, 5).

Grzybice ptaków jako zoonozy

Nie można wykluczyć znaczenia ptaków, zarówno domowych, jak

i dzikich, jako potencjalnych źródeł zakażenia dla człowieka pato-
gennymi dla niego gatunkami grzybów.

W opinii autorów jednak prawdopodobieństwo to jest mniejsze w po-

równaniu z możliwością zakażenia się grzybami bytującymi w glebie.

Do grzybiczych zoonoz zalicza się kryptokokozę. Zakażenie czło-

wieka może nastąpić podczas kontaktu z wysiękiem i kałem chorych
ptaków. Zakażenie C. neoformans var. neofarmans rozpoznawane
jest u chorych z osłabioną odpornością, podczas gdy osoby immuno-
kompetentne mogą zakażać się grzybem Cryptococcus neoformans
var. gatti (1). Opisywano również przypadki zakażeń Histoplasma
capsulatum u osób narażonych na bezpośredni kontakt z odchodami
dzikich ptaków (18). Grzyby te stwierdzano również w odchodach kur
utrzymywanych na fermach (16).

Infekcje Trichophyton gallinae mogą się także przenosić z ptaków

na ludzi, szczególnie na osoby z osłabionym układem odpornościo-
wym (19, 20).

Bardzo rzadkie zachorowania na grzybice u ptaków dzikich świad-

czą o tym, że za ich występowanie są odpowiedzialne złe warunki

Ryc. 1. Zmiany w płucach u gołębia ozdobnego (Columba livia var. domestica)
spowodowane przez Aspergillus fumigatus. Gołębie z tego stada długotrwale
leczono antybiotykami „na własną rękę”
Fig. 1. Pulmonary aspergillosis (Aspergillus fumigatus) in ornamental pigeon
(Columba livia var. domestica). Pigeons from that fl ock were subjected to pro-
longed therapy with antibiotics, without veterinary consultation

Ryc. 3. Obfi ty biały nalot na błonie śluzowej wola u młodego gołębia w prze-
biegu kandydozy (ptak pochodził z tego samego stada co gołąb przedstawiony
na ryc. 1)
Fig. 3. White plaque on crop mucosa in young pigeon with candidiasis (this bird
became from the same fl ock as the pigeon from fi g. 1)

Ryc. 2. Żółtawe serowate masy w workach powietrznych przy przewlekłej as-
pergilozie u kanarka (Serinus canaria)
Fig. 2. Yellowish, caseous masses in canary (Serinus canaria) airsacs with
chronic aspergillosis

Ryc. 4. Macrorhabdus ornithogaster w preparacie bezpośrednim z kału papużki
falistej (Melopsittacus undulatus)
Fig. 4. Macrorhabdus ornithogaster in wet slide from budgerigar (Melopsittacus
undulatus) droppings

Aleksandra Ledwoń, Piotr Szeleszczuk
Avian mycoses

Mikologia Lekarska 2008, 15 (3)

175

Aleksandra Ledwoń, Piotr Szeleszczuk

Grzybice u ptaków

utrzymania i żywienia zapewniane przez człowieka. Nie bez zna-
czenia są także nie zawsze uzasadnione kuracje antybiotykowe,
szczególnie często przeprowadzane na własną rękę przez hodow-
ców drobiu i gołębi.

Diagnostyka chorób grzybiczych u ptaków jest oparta na standar-

dowych metodach stosowanych w medycynie.

Leczenie chorób grzybiczych przeprowadza się zwykle u poje-

dynczych ptaków ogólnie dostępnymi w medycynie środkami prze-
ciwgrzybiczymi (21). W przypadku grzybic układu oddechowego
zaleca się terapię wziewną, a w przypadkach zaawansowanych
także interwencję chirurgiczną – usuwanie mas grzybiczych z dróg
oddechowych i worków powietrznych. Szczególnie w przypadkach
zaawansowanych skuteczność leczenia grzybic, a szczególnie
aspergilozy i mukormikozy, jest niewielka (8).

Piśmiennictwo

1. Dahlhausen R.: Implications of mycoses in clinical disorders. [w:] Clinical avian medi-

cine. red. G. Harrison, L. Lightfoot. Spix Publishing, Inc., 2006, 691-704.

2. Silvanose C.D., Bailey T.A., DiSomma A.: Susceptibility of fungi isolated from the re-

spiratory tract of falcons to amphotericin B, itraconazole and voriconazole. Vet. Rec.,
2006, 159, 282-284.

3. Nardoni S., Ceccherelli R., Rossi G., Mancianti F.: Aspergillosis in Larus cachinnans

micaellis: survey of eight cases. Mycopathologia, 2006, 161, 317-321.

4. Samour J.H.: Veterinary considerations during the hunting trip. [w:] Raptor biomedici-

ne III. red. J.T. Lumeij, J.D. Remple, P.T. Redig. Zoological Education Network, Inc. Lake
Worth, Fla., 2000.

5. Bauck L.: Mycoses. [w:] Avian medicine principles and application. red. B.W. Ritchie,

G.J. Harrison, L.R. Harrison. Wingers Publishing, Inc., Lake Worth, Florida, 1994,
997-1005.

6. Redig P.: Fungal diseases. [w:] Avian medicine. red. J. Samour, Elsvier Science, 2003,

275-291.

7. Mazurkiewicz M.: Choroby grzybicze i mykotoksykozy. [w:] Choroby drobiu. red.

M. Mazurkiewicz. Wydawnictwo Akademii Rolniczej we Wrocławiu, 2005, 297-313.

8. Szeleszczuk P., Ledwoń A.: Aspergiloza u papug. Życie Wet., 2002, 77, 346-351.

9. Martins N.R.S., Horta A.C., Siqueira A.M., Lopes S.Q., Resende J.S., Jorge M.A., Assis R.A.,

Martins N.E, Fernandes A.A., Barrios P.R., Costa T.J.R., Guimarães L.M.C.: Macrorhabdus
ornithogaster in ostrich, rhea, canary, zebra fi nch, free range chicken, turkey, guinea-
-fowl, columbina pigeon, toucan, chuckar partridge and experimental infection in
chicken, japanese quail and mice. Arq. Bras. Med. Vet. Zootec., 2006, 58, 291-298.

10. Phalen D.N.: Implications of Macrorhabdus in clinical disorders. [w:] Clinical avian

medicine. red. G. Harrison, L. Lightfoot. Spix Publishing, Inc., 2006, 705-709.

11. Marlier D., Leroy C., Sturbois M., Delleur V., Poulipoulis A., Vindevogel H.: Increasing

incidence of megabacteriosis in canaries (Serinus canarius domesticus). Vet. J., 2006,
172, 549-552.

12. Tomaszewski E.K., Logan K.S., Snowden K.F., Kurtzman C.P., Phalen D.N.: Phylogenetic

analysis identifi es the ”megabacterium” of birds as a novel anamorphic ascomycetous
yeast, Macrorhabdus ornithogaster gen. nov., sp. Int. J. Syst. Evol. Microbiol., 2003, 53,
1201-1205.

13. Gerlach H.: Megabacteriosis. Semin. Avian. Exot. Pet., 2001, 10, 12-19.
14. Baker J.R.: Megabacteria in diseased and healthy budgerigars. Vet. Rec., 1997, 140,

627.

15. Velasco C.: Candidiasis and cryptococcosis in birds. Semin. Avian. Exot. Pet., 2000, 9,

75-81.

16. Bartlett P.C., Weeks R.J., Ajello L.: Decontamination of a Histoplasma capsulatum-

infested bird roost in Illinois. Arch. Environ. Health, 1982, 37, 221-223.

17. Vaughn S.: What is your diagnosis? J. Avian Med. Surg., 1996, 10, 33-35.
18. Stobierski M.G., Hospedales C.J., Hall W.N., Robinson-Dunn B., Hoch D., Sheill D.A.:

Outbreak of histoplasmosis among employees in a paper factory-Michigan, 1993.

J.

Clin. Microbiol., 1996, 34, 1220-1223.

19. Poblete-Gutiérrez P., Abuzahra F., Becker F., Krause H., Merk H.F., Frank J.: Onychomy-

cosis in a diabetic patient due to Trichophyton gallinae. Mycoses, 2006, 49, 254-257.

20. Palacio del A., Pereiro-Miguens M., Gimeno C., Cuétara M.S., Rubio R., Costa R., Rome-

ro G.: Widespread dermatophytosis due to Microsporum (Trichophyton) gallinae in a pa-
tient with AIDS – a case report from Spain. Clin. Exp. Dermatol., 1992, 17, 449-453.

21. Ledwoń A., Szeleszczuk P.: Aspergiloza papug – klinika, diagnostyka, terapia. Materiały

IX Sympozjum Drobiarskiego: „Rozwój produkcji drobiarskiej oraz zadania służby we-
terynaryjnej w aspekcie integracji z Unią Europejską”. Polanica-Zdrój, 07-09.09.2001,
121-125.

Praca wpłynęła do Redakcji: 2008.02.28.

Zaakceptowano do druku: 2008.08.25.