ML_2008_3_new.indd

155

Wprowadzenie

Drożdże z rodzaju Candida mogą pełnić rolę drobnoustrojów auto-

chtonicznych, oportunistycznych lub patogennych. Zwykle między
nimi a innymi składnikami bioty autochtonicznej istnieje stan dyna-
micznej równowagi. W większości przypadków dobry stan zdrowia
zwierzęcia ogranicza rozwój zarówno tej grupy mikroorganizmów,
jak i drobnoustrojów patogennych. Do rozwoju grzybicy u zwierząt
dochodzi, podobnie jak u ludzi, w momencie, gdy drożdże Candida
namnażają się w sposób niekontrolowany, przełamując mechanizmy
obronne organizmu. Zjadliwość tych grzybów związana jest przede
wszystkim z przejściem z fazy drożdżopodobnej Y w fazę mycelia-
lną M (1). Czynnikami chorobotwórczości Candida są m.in. enzymy
zewnątrzkomórkowe, np. fosfolipazy, lipazy oraz proteinazy aspara-
ginowe (2). W procesie patogenezy kandydozy zasadnicze znacze-
nie ma także zdolność grzybów do adhezji do komórek gospodarza,
a więc wytwarzanie różnych cząstek adhezyjnych, m.in. wiążących
białka zewnątrzkomórkowe w komórkach ssaków, takie jak np. ﬁ bro-
nektyna czy kolagen (3). Dodatkowe czynniki predestynujące to: choro-
by tła immunologicznego, parazytozy, zakażenia wirusowe, choroby
nowotworowe i metaboliczne (np. cukrzyca lub kamica moczowa).

Czynnikami sprzyjającymi są także długotrwałe leczenie antybiotyka-
mi, steroidami lub cytostatykami oraz leczenie chirurgiczne.

Najbardziej rozpowszechnionym grzybiczym czynnikiem etiologicz-

nym chorób u ludzi jest Candida albicans. Ten oportunistyczny grzyb
jest również jedną z głównych przyczyn infekcji u zwierząt. Wśród
pozostałych gatunków Candida, tzw. non-albicans najczęściej opi-
sywanych w piśmiennictwie, jako gatunki chorobotwórcze wymienić
należy C. guilliermondii, C. krusei, C. tropicalis i C. parapsilosis.

Zakażenia grzybami Candida u zwierząt – podobnie jak u ludzi

– różnią się umiejscowieniem zmian klinicznych, począwszy od po-
wierzchownych zakażeń skóry (dermatitis) i błon śluzowych, przez
grzybice układu pokarmowego i poszczególnych narządów, np. sep-
tyczne zapalenie nerek (nephritis septica), stawów (arthritis mycotica)
lub gałki ocznej (endophtalmitis), aż do rozsianych infekcji wielonarzą-
dowych. Nasilenie objawów klinicznych również jest zmienne. Notuje
się przypadki zakażeń bezobjawowych, infekcji o słabym nasileniu,
aż po skrajne przypadki zmian uogólnionych (4, 5). Spektrum zaka-
żeń drożdżami Candida u wszystkich gospodarzy jest szerokie, ale
najczęściej stwierdza się infekcje błon śluzowych jamy ustnej, nosa,
gardła, przewodu pokarmowego, układu rozrodczego i moczowego
oraz gruczołu mlekowego. Dużo rzadsze są przypadki infekcji narzą-
dowych, takich jak. endocarditis (6) czy bronchopneumonitis (7).

Cel pracy

Celem niniejszej pracy jest zebranie wiadomości na temat zaka-

żeń wywołanych u różnych gatunków zwierząt przez grzyby należące

DRES

KORESPONDENCJI

Dr n. wet. Małgorzata J. Biegańska

Pracownia Mykologii, Katedra Nauk Przedklinicznych
Wydział Medycyny Weterynaryjnej, SGGW
ul. Ciszewskiego 8, 02-786 Warszawa
tel.: +48 022 593 60 58, e-mail: malgorzata_bieganska@sggw.pl

Zakażenia grzybami z rodzaju Candida u zwierząt

Candida sp. infections in animals

Małgorzata J. Biegańska

Pracownia Mykologii Katedry Nauk Przedklinicznych, Wydział Medycyny Weterynaryjnej SGGW w Warszawie

TRESZCZENIE

W ostatnich latach notuje się wzrost liczby zakażeń grzybami z rodzaju Candida u zwierząt hodowlanych i gospodarskich oraz u tzw. pets, a więc zwie-
rząt trzymanych w domach prywatnych dla przyjemności i towarzystwa. Celem prezentowanej pracy jest zebranie wiadomości o zakażeniach drożdżami
Candida występujących u takich zwierząt. Patogenem najczęściej izolowanym od psów, kotów, koni i bydła nadal pozostaje Candida albicans, a wśród
pozostałych gatunków wymienia się m.in. C. guilliermondii, C. krusei, C. tropicalis i C. parapsilosis. Zmiany kliniczne obserwowane w przebiegu kandydozy
u zwierząt swoim umiejscowieniem i nasileniem przypominają drożdżyce opisywane u ludzi. Z przeglądu dostępnego piśmiennictwa wynika, iż u wspom-
nianych gatunków zwierząt dominują zakażenia przewodu pokarmowego, układu rozrodczego i układu moczowego oraz gruczołu mlekowego, a także
skóry. Stosunkowo rzadsze są drożdżyce nosa i zatok przynosowych. Spotyka się także nieliczne przypadki kandydozy narządowej i uogólnionej, choć
te ostatnie dotyczą zwykle zwierząt z upośledzoną odpornością. Niniejszy przegląd literatury wskazuje na istotną rolę grzybów Candida jako patogenów
coraz częściej izolowanych z przypadków klinicznych od psów i kotów oraz koni i bydła. Co więcej, Candida albicans i tzw. non-albicans Candida mogą być
przyczyną ciężkich uogólnionych zakażeń, w skrajnych przypadkach prowadzących nawet do śmierci zwierzęcia.

Słowa kluczowe: Candida, gatunki patogenne, zakażenia u zwierząt, kandydozy u psów i kotów

BSTRACT

In recent years an increasing tendency in Candida yeast isolation from pets and domestic animals have been noted. This study was planned as an review,
showing the most frequent cases of candidosis in domestic, breeding and companion animals. Candida albicans still remains the main pathogen causing
different infections in mentioned animals. Also, C. guilliermondii, C. krusei, C. tropicalis and C. parapsilosis are frequently isolated from animals specimens.
Pathological symptoms, their intensity and localization in Candida infections does not signiﬁ cantly differ either in animal or in human candidosis. Usually
yeast infections occurs easier in very young and/or immunocompromised hosts. In such cases Candida species may become the etiological agent of serious
invasive mycoses. Most frequently Candida yeasts are isolated from urinary system or alimentary tract disorders. Also, a number of clinical cases of local
skin disorders, reproductory organs candidosis or fungal mastitis caused by different Candida species was described in literature. Relatively less common
are infections of oral cavity, nose, ear canals or guttural pouches in mentioned animals. Presented review shows the important role of Candida yeasts as the
clinically signiﬁ cant pathogen, frequently isolated from different animal disorders. Moreover Candida albicans and non-albicans species of Candida genus
can cause serious, generalized infections sometimes lethal for the patient.

Key words: Candida, pathogenic species, candidosis in pets, animals’ infections

RACE

POGLĄDOWE

EVIEW

ARTICLES

Mikologia Lekarska 2008, 15 (3): 155-159

www.cornetis.com.pl

ISSN 1232-986X

156

do rodzaju Candida oraz zwrócenie uwagi na te drożdże, jako jeden
z coraz częściej występujących czynników etiologicznych chorób du-
żych i małych zwierząt domowych, tj. bydła i koni oraz psów i kotów.

Kandydozy u zwierząt gospodarskich

Kandydozy u bydła
Jednym z częściej kolonizowanych przez drożdże Candida miejsc

jest gruczoł mlekowy krów. Keller i wsp. (8) wyizolowali z próbek mle-
ka i z urządzeń udojowych grzyby należące do 5 rodzajów i 29 ga-
tunków. Drożdże z rodzaju Candida uznano za dominujące – wyho-
dowano je z 77% testowanych próbek. Najczęściej w przypadkach
mastitis z mleka izolowano C. rugosa i C. catenulata (odpowiednio
25% i ponad 20% szczepów) (8). Malinowski i jego wsp. (9) podają,
że z przypadków drożdżycy wymienia izolowano głównie C. incon-
spicua (34,9%), C. kefyr (19,9%) i C. krusei (11,1%).

Wzrost liczby przypadków zapalenia gruczołu mlekowego u krów

spowodowany jest m.in. szerokim stosowaniem antybiotyków do-
wymieniowych, złą higieną i techniką doju oraz urazami strzyków.
Czynnikami ryzyka są ponadto złe warunki higieniczne w pomiesz-
czeniach dla zwierząt oraz zabiegi chirurgiczne na strzykach (10).
Wśród krajów, w których jednym z dominujących czynników etio-
logicznych  mastitis są grzyby z rodzaju Candida, wymienia się
Niemcy, Włochy, Belgię i Danię. W państwach tych z próbek mleka
uzyskanych z przypadków klinicznych i subklinicznych zapalenia
gruczołu mlekowego oraz z urządzeń udojowych izolowano głównie
Candida albicans, C. guilliermondii, C. tropicalis, C. krusei, a w Danii
i Belgii także C. glabrata,  C. catenulata i C. kefyr. Częstość izola-
cji poszczególnych gatunków różniła się w zależności od kraju (10).
W Brazylii obecność grzybów stwierdzono w 251 próbkach mleka
na 2078 przebadanych (12,07%), z czego w 208 izolatach (82,86%)
znaleziono drożdże należące do kilku rodzajów: Candida (68 szcze-
pów),  Cryptococcus (71 szczepów), Rhodotorula (40 szczepów)
i  Trichosporon (21 szczepów) (11). Zwykle grzyby i bakterie izoluje
się z próbek jednocześnie, a częstość występowania mieszanych
kultur bakteryjno-grzybiczych różni się znacząco w zależności od
kraju, np.: w Brazylii wynosi 72,22%, zaś we Włoszech tylko 4,9%.
Grzyby w czystej kulturze hoduje się odpowiednio z 24,77% i 4,4%
przypadków (10, 11). W Polsce w 9,6% próbek mleka pobranych
z klinicznych i podklinicznych stanów zapalnych u bydła hodowa-
nego w małych fermach w rejonie lubelskim stwierdzono obecność
grzybów Candida, Rhodotorula i Trichosporon współwystępujących
z bakteriami, m.in. Streptococcus i Staphylococcus (12). Zdarza się
również występowanie kandydozy w formie epizootycznej, mimo że
zwykle odsetek takich przypadków jest niewielki i waha się w okoli-
cach 2-3% u wszystkich krów mlecznych.

W ostatnich latach zwrócono uwagę na jeszcze inny patogen

gruczołu mlekowego – algi Prototheca zoophii, które mogą towarzy-
szyć zakażeniom grzybiczym wywołanym m.in. przez Candida kru-
sei, C. rugosa, C. capitatum, C. tropicalis, C. kefyr, C. catenulata lub
C. valida (13).

Nasilenie objawów zakażenia gruczołu mlekowego zmienia się, po-

cząwszy od nieznacznego spadku mleczności, przez makroskopowe
zmiany w wydzielinie, aż do silnie wyrażonych objawów klinicznych ze
wzrostem temperatury miejscowej, obrzękiem i bolesnością zaatako-
wanej ćwiartki. W postaciach podklinicznych słabo wyrażone objawy
zapalenia, szczególnie występujące tylko w jednej ćwiartce gruczo-
łu, mogą zostać łatwo przeoczone. Prowadzi to do rozszerzenia się
zakażenia na pozostałe ćwiartki wymienia lub przeniesienia go na
inne zwierzęta. Mimo iż przypadki mastitis wywołane przez drożdże
Candida mogą ulec samowyleczeniu, to są to procesy długotrwałe,
a produkcyjność zwierząt może zostać trwale obniżona (10). Dlatego
też stały nadzór nad jakością pozyskiwanego mleka i monitorowanie
stanu klinicznego krów często decydują o możliwości pełnego wyle-
czenia zwierząt, zaś brak prawidłowej diagnostyki mikrobiologicznej
prowadzi do błędów w leczeniu i zwiększa koszty terapii.

Zakażenia grzybami Candida u bydła dotyczą także innych miejsc

i narządów, m.in. zewnętrznego przewodu słuchowego i układu od-

dechowego. Często drożdże te wikłają zakażenia wywołane przez
inne patogeny, takie jak bakterie bądź pasożyty. W tropikalnych
regionach świata, np. w Brazylii, za główną przyczynę otitis exter-
na u bydła uważa się pasożyty, m.in. nicienie Rhabditis i roztocza
z rodzaju Raillietia. Duarte i wsp. (14), badający przypadki paso-
żytniczych schorzeń zewnętrznego przewodu słuchowego u bydła,
stwierdzili nadkażenia drożdżami Candida w 15,5% przypadków, co
potwierdza, że zarażenie pasożytami jest czynnikiem sprzyjającym
rozwojowi grzybicy. Autorzy wspomnianej pracy zidentyﬁ kowali m.in.
Candida albicans, C. castelli, C. guilliermondii, C. krusei, C. lusitaniae,
C. parapsilosis i C. pararugosa oraz inne grzyby drożdżopodobne nale-
żące do rodzajów Malassezia i Rhodothorula. W badaniach prowadzo-
nych na farmie bydła mlecznego Yeruham i wsp. (15) zdiagnozowali
otitis media u 64 ssących cieląt (21,8%) podczas pierwszych 2 lat
i u 10 cieląt (3,4%) w 3. roku obserwacji. W większości przypadków
cielęta były w 3-8 tyg.ż., a u 63 cieląt zmiany dotyczyły jednego ucha.
Zachorowania przebiegały ze znacznym nasileniem objawów klinicz-
nych, tj. utratą apetytu, gorączką do 41ºC, silnie przekrwioną błoną
bębenkową, a w zaawansowanych stadiach perforacją błony bęben-
kowej i wydzieliną o charakterze ropnym. W skrajnych przypadkach
dochodziło do upadków chorych cieląt, również na skutek powikłań
(np. zapalenia płuc). W kolejnych latach badań odsetek śmiertelności
wynosił odpowiednio 14,5, 29,8 i 3,4%. Ze zmian klinicznych wyho-
dowano m.in. Pasteurella multocida, Staphylococcus aureus i Pseu-
domonas aeruginosa. Poza bakteriami wyizolowano drożdże Candida
– C. catenulata, C. famata, C. colliculosa, C. pelliculosa, C. krusei,
C. parapsilosis, C. guilliermondii, oraz w pojedynczych przypadkach
Rhodothorulla rubra i Pichia carsonii. Z wymazów pobranych z prze-
wodów słuchowych zwierząt, u których nie stwierdzono zmian kli-
nicznych, wyhodowano jedynie 3 szczepy C. catenulata i 1 C. krusei
(15). Wyniki przedstawione przez autorów oraz podobne prace doty-
czące otits externa u psów mogą wskazywać na istotną rolę drożdży
Candida w etiologii otitis media u cieląt.

Drożdże Candida mogą być przyczyną grzybic narządowych

lub układowych. Potwierdza to przypadek zapalenia płuc i oskrzeli
u rocznej jałówki wywołany przez C. krusei. Czynnikiem predestynu-
jącym zwierzę do zachorowania była wada serca – defekt przegrody
międzykomorowej. Obecność Candida krusei w wydzielinie z nosa
potwierdzono metodami hodowlanymi i biochemicznymi oraz za po-
mocą porównania sekwencji dla podjednostki 26S rybosomalnego
DNA z sekwencją dla C. krusei opublikowaną w Gene Bank (7).

Kolonizacja grzybami Candida parapsilosis oraz wywołane przez

te drożdże zmiany zapalne łożyska były przyczyną 4 przypadków
poronień u bydła w USA stwierdzonych w New York State College
of Veterinary Medicine. W łożysku zaobserwowano zmiany o charak-
terze nekrotycznym oraz obecność dużej liczby komórek drożdży
Candida w trofoblaście. Zakażenie dotyczyło także płodów, od któ-
rych wyizolowano Candida parapsilosis z płuc, wątroby, trawieńca,
jelit i serca. Odsetek poronień tła grzybiczego w stosunku do ogólnej
liczby przypadków przebadanych przez autorów pracy jest niewielki.
We wszystkich 4 opisywanych przypadkach Candida parapsilosis
była jednak jedynym wyizolowanym patogenem (16).

Wśród wielu schorzeń notowanych u nowo narodzonych cieląt

i źrebiąt szczególnie częste bywają przypadki biegunek. W bada-
niach Elada i wsp. (17) wykazano związek między tzw. NCD (neonatal
calf diarrhea – biegunką nowo narodzonych cieląt) a występowaniem
u nich drożdży C. glabrata, zasiedlających trawieniec (abomasum).
Gatunek ten uznano za czynnik etiologiczny w przypadkach NCD.
Nie stwierdzono kolonizacji tymi grzybami w innych odcinkach prze-
wodu pokarmowego cieląt. Wykazano siewstwo tych drobnoustrojów,
szczególnie nasilone w czasie występowania biegunki, co może mieć
istotne znaczenie w rozprzestrzenianiu się zakażeń w stadzie.

Kandydozy u koni
U koni, podobnie jak u innych gatunków, noworodki i młode źre-

bięta są bardziej podatne na grzybice, niż osobniki dorosłe. Szczegól-
nie dotyczy to zwierząt z problemami okołoporodowymi, np. źrebiąt
z objawami poporodowego niedotlenienia, u których stwierdzono

Małgorzata J. Biegańska
Candida sp. infections in animals

Mikologia Lekarska 2008, 15 (3)

157

Małgorzata J. Biegańska

Zakażenia grzybami z rodzaju Candida u zwierząt

uogólnione zakażenia wywołane przez Candida albicans. U trzech
z nich uzyskano poprawę po zastosowaniu amfoterycyny B i/lub ﬂ u-
konazolu (18). Często wystąpienie biegunki u młodych zwierząt wy-
wołane jest namnażaniem się drożdży Candida po wcześniejszym
leczeniu antybiotykami (19). Obie wspomniane publikacje wskazują
na istotny problem, jakim są nadkażenia grzybicze pojawiające się
u bardzo młodych zwierząt. Podobnie narażone są osobniki osła-
bione innymi chorobami i z zaburzoną – na skutek stosowania an-
tybiotyków – ﬂ orą jelitową. Gross i Mayhew (20) opisali przypadki
kandydozy żołądka i przełyku, towarzyszącej owrzodzeniu żołądka
u źrebiąt. Drożdże Candida skolonizowały zmienioną śluzówkę ota-
czającą owrzodzenia, powodując dalsze rozprzestrzenianie się stanu
zapalnego na pobliskie tkanki. U chorych źrebiąt wystąpiły objawy
kolkowe, które nie poddawały się tradycyjnemu leczeniu.

U koni dorosłych zakażenia grzybicze najczęściej dotyczą skóry

i jej wytworów oraz błon śluzowych. Takie przypadki obserwuje się
w różnych regionach geograﬁ cznych, m.in. w Europie czy w Afryce,
np. w Etiopii (21), a także w krajach Ameryki Południowej czy Północ-
nej, np. w Kanadzie (22). Etana (21) opisuje przypadki grzybiczych
infekcji skóry u koni pociągowych w Etiopii, od których wyizolowano
grzyby należące do 8 odmiennych jednostek taksonomicznych, m.in.
dermatoﬁ ty z rodzaju Microsporum, Trichophyton oraz grzyby z ro-
dzajów Candida, Cryptococcus i Geotrichum.

Stosunkowo rzadko w praktyce lekarsko-weterynaryjnej opisywane

są grzybicze zakażenia oka u koni. Wielokrotnie zakażenia te wiążą się
z istnieniem innej choroby podstawowej, a za przenoszenie grzybów,
szczególnie w okresie letnim, odpowiedzialne są owady. Leczenie jest
zwykle długotrwałe i często nieskuteczne. Ball i wsp. (23) z College of
Veterinary Medicine w Cornell University opisują przypadki keratomy-
cosis stwierdzone u 9 koni przyjętych do kliniki w latach 1994-1996.
Zakażenie w 8 na 9 przypadków dotyczyło jednego oka, a zastosowa-
nie co 4 godz. maści zawierającej itrakonazol przyniosło zadowalające
efekty kliniczne dopiero po 16-53 dniach (średnio ok. 34 dni).

Podobnie trudne do rozpoznania i leczenia są zakażenia zatok

przynosowych. Czynnikami etiologicznymi grzybiczych zakażeń
zatok u koni są najczęściej grzyby mycelialne z rodzaju Aspergillus
(24, 25) lub Penicillium, ale także drożdże Candida. Prawidłowo prze-
prowadzona diagnostyka obejmuje nie tylko badania mikologiczne
pobranego materiału, ale również badania histopatologiczne wy-
cinków zmienionych tkanek pobranych w czasie biopsji. Szybkie,
poprawne rozpoznanie i leczenie ma w tych przypadkach decydu-
jące znaczenie, gdyż rokowanie w późnych stadiach choroby jest
złe z powodu możliwości uszkodzenia tętnicy szyjnej oraz powikłań
obejmujących nerwy czaszkowe i mózg (24).

W badaniach własnych (26, 27, dane niepublikowane) wyizolo-

wano drożdże Candida ze spojówek, błon śluzowych jamy nosowej
oraz z aspiratów z tchawicy zarówno u koni dorosłych, jak i źrebiąt.
W większości przypadków wyhodowano także bakterie (m.in. Sta-
phylococcus, Streptococcus, Pseudomonas aeruginosa), dlatego też
trudno jest ocenić, czy grzyby z rodzaju Candida stanowiły w tych
przypadkach czynnik etiologiczny diagnozowanej choroby, czy też
były drobnoustrojem wikłającym przebieg zakażenia.

Takich wątpliwości nie było w przypadkach artritis u koni opisywa-

nych przez Reiley’a i Palmer (22), którzy wyizolowali Candida famata,
oraz Madisona i wsp. (28). W tej ostatniej publikacji z płynu stawowe-
go oraz z bioptatów błony maziowej chorych zwierząt wyizolowano
Candida sp. Jeden z koni został poddany eutanazji ze względu na
pogłębiającą się ataksję oraz objawy bólowe ze strony kręgosłupa,
co sugerowało uogólnienie zakażenia. W jednym przypadku zakaże-
nie nastąpiło drogą hematogenną, w drugim prawdopodobnie bez-
pośrednio wprowadzono drobnoustroje do stawu. Jest to przykład
grzybiczego zakażenia jatrogennego.

Kandydozy u zwierząt domowych i towarzyszących

Kandydozy u psów i kotów
Psy i koty są najczęstszymi pacjentami wielu lecznic i gabinetów

weterynaryjnych, szczególnie w dużych miastach. Zważywszy na to,

iż z jamy ustnej oraz gardła zdrowych i chorych psów i kotów czę-
sto izoluje się grzyby Candida, m.in. C. tropicalis, C. guilliermondii,
C. krusei oraz C. albicans (29), wysoce prawdopodobne jest zaka-
żenie tymi drożdżakami ewentualnych ran lub układu moczowo-
-płciowego. Wynika to m.in. z naturalnego zabiegu higienicznego,
jakim jest wylizywanie się, występujące u tych zwierząt. W bada-
niach własnych izolowano ww. drożdże od psów i kotów zarówno ze
skóry i jej wytworów, jak i z ran. Drobnoustroje te wyhodowano też
z moczu, wymazów z błon śluzowych pochwy i macicy u samic oraz
napletka u samców (26, 27). Infekcje układu moczowego są jedny-
mi z częściej opisywanych przypadków klinicznych u psów i kotów.
Przeważnie przyczyną tych chorób jest Candida albicans (30-32).
Ponadto izolowano także inne gatunki, np. C. parapsilosis (33) lub
C. tropicalis (34). Kandydoza układu moczowego ma często cha-
rakter zakażenia wtórnego. Jak wcześniej wspomniano, czynnikami
usposabiającymi są nowotwory, inne choroby układu moczowego,
np. kamica (32), oraz cukrzyca. Niewątpliwie zarażenie psów lub
kotów pasożytami, w związku z obniżeniem odporności, może przy-
czyniać się także do rozwoju endogennej kandydozy. Potwierdzają
to prowadzone w naszej Katedrze badania mikologiczne kału psów
i kotów, w którym stwierdzano blastospory drożdży Candida (m.in.
C. albicans, C. krusei) jednocześnie z jajami pasożytów. Próbki kału
były pierwotnie skierowane do badania parazytologicznego w Za-
kładzie Parazytologii KNP, z podejrzeniem parazytozy (dane niepu-
blikowane). Podobnie współistnienie infekcji grzybiczej i parazytozy
stwierdzono w przypadku rozsianej kandydozy układowej u kota,
u którego wykryto również Toxoplasma gondii. W badaniach post
mortem wykazano u niego obecność pączkujących komórek droż-
dży i pseudomycelium m.in. w rogówce, ciałku szklistym i siatkówce
oka oraz w układzie nerwowym. Pierwotną przyczyną mogła być
jednak, poza parazytozą, stwierdzona jednocześnie nadczynność
kory nadnerczy (4).

Równie istotną, jak choroby metaboliczne czy inwazje pasożytni-

cze, przyczyną pierwotną są zakażenia wirusowe, np. FIV (Feline Im-
munodeﬁ ciency Virus) lub FeLV (Feline Leukemia Virus). U kotów za-
każonych retrowirusami stwierdzano znacznie większe zróżnicowanie
bioty grzybiczej skóry i błon śluzowych, niż u kotów zdrowych (35).

Toll i wsp. (36) opisali przypadek kotki z objawami hiperadre-

nokortycyzmu, leczonej z powodu cukrzycy (diabetes mellitus),
u której rozwinęło się najpierw bakteryjne zapalenie pęcherza mo-
czowego, a po jego wyleczeniu – grzybicze zakażenie pęcherza wy-
wołane przez Candida sp. Doustne podanie itrakonazolu i ﬂ ukona-
zolu w momencie rozwiniętego zakażenia Candida sp. okazało się
nieskuteczne. Dopiero trzykrotne podanie 1% roztworu klotrimazolu
bezpośrednio do pęcherza przyniosło poprawę stanu klinicznego.
Wydaje się więc, że u zwierząt, u których występuje kilka czynników
predestynujących do zakażeń grzybiczych, należałoby rozważyć
ewentualność jednoczesnego wprowadzenia do leczenia antybio-
tyków przeciwbakteryjnych i przeciwgrzybiczych. Zwłaszcza że, jak
wiadomo, terapia antybiotykowa lub kortykosteroidowa są jednymi
z częściej występujących czynników sprzyjających namnażaniu się
drożdży Candida w organizmie, a tym samym predestynujących do
rozwoju pełnoobjawowego zakażenia. Jedną z prac potwierdzają-
cych tę zależność jest publikacja Presslera i wsp. (30), opisująca
20 przypadków zakażeń grzybami Candida, głównie C. albicans,
rozwijających się w układzie moczowym u 13 psów i 7 kotów. Poza
wspomnianymi wcześniej czynnikami autorzy wymieniają na pierw-
szym miejscu inne zakażenia układu moczowego, a następnie cu-
krzycę i nowotwory, jako choroby pierwotne sprzyjające rozwojowi
wtórnego zakażenia grzybiczego. Ich wyleczenie ma decydujące
znaczenie w terapii kandydozy dróg moczowych.

Choroby układu moczowego obserwuje się również u zwierząt,

u których istnieją zmiany patologiczne w obrębie kręgosłupa, po-
wodujące zastój moczu. Prowadzi to do rozwoju kandydozy naj-
pierw pęcherza moczowego, a następnie nerek. Mechanizmu tego
nie można wykluczyć nawet u zwierząt samodzielnie oddających
mocz, jeśli opróżnianie pęcherza nie jest całkowite (31). U kotów,
w szczególności samców, pierwotną przyczyną rozwoju cystitis lub

158

urocystitis jest często zwężenie moczowodu (32) lub kamica moczo-
wa, będąca efektem błędów dietetycznych, np. wywołana zbyt długim
podawaniem suchej karmy i ograniczonym dostępem do wody.

Równie często, jak infekcje układu moczowego, kliniczne objawy

kandydozy dotyczą skóry i jej wytworów. Jednym z patogenów izo-
lowanych z przypadków kandydozy skóry jest Candida guilliermondii
(37), zaś w badaniach Kozaka i wsp. (38) stwierdzono 3 przypadki za-
każeń Candida albicans, 5 – C. krusei oraz 1 – C. pulcherrima, a grzy-
by wyhodowano ze 100 próbek pobranych od 100 psów z objawami
skórnymi. Wśród 12 gatunków, poza dermatoﬁ tami, izolowano też
grzyby z rodzaju Malassezia i Candida. Opisana przez autorów izo-
lacja C. pulcherrima ze zmian klinicznych zdarza się rzadko, gdyż
drobnoustrój ten wykorzystuje się w procesie fermentacji podczas
produkcji wina (39) i uważa się go za niepatogenny.

U pacjentów z prawidłowo funkcjonującym układem immunologicz-

nym leczenie grzybicy skóry nie przysparza większych trudności, jeżeli
tylko właściciel zwierzęcia zachowuje ustalony harmonogram leczenia
przez 2-6 tyg. Znacznie trudniejsza i nie zawsze skuteczna jest terapia
chorób skóry u zwierząt z upośledzonym układem immunologicznym.
Przykładem mogą być przypadki tzw. lethal acrodermatitis (LAD) – le-
talnego zapalenia skóry dystalnych odcinków kończyn u bulterierów.
Wystąpienie tej choroby uwarunkowane jest genetycznie i wiąże się
z dziedziczeniem genów recesywnych. Polega ona na braku zdolności
organizmu do przyswajania cynku. Na skórze u takich psów nadmier-
nie rozwijają się różne drobnoustroje, zarówno Prokaryota, jak i Euka-
ryota, np. Candida i Malassezia. Prawdopodobnie zakażenie Candida,
m.in. C. albicans, jest jedną z przyczyn zmian patologicznych w ob-
rębie paznokci i poduszek łap często obserwowanych u psów z LAD
(40). Innym pierwotnym schorzeniem usposabiającym do wystąpienia
skórnych objawów kandydozy może być atopowe zapalenie skóry
(dermatitis atopica), choć dużo częściej notuje się wtedy u psów zaka-
żenia grzybami Malassezia pachydermatis (41). Grzyby te są również
główną przyczyną otitis externa u psów, zaś zakażenia zewnętrzne-
go przewodu słuchowego wywołane jedynie przez drożdże Candida,
m.in. C. guilliermondii (42), stwierdzane są znacznie rzadziej.

Zakażenia grzybicze w obrębie gałki ocznej u małych zwierząt do-

mowych występują sporadycznie i zwykle pojawienie się objawów
ze strony narządu wzroku poprzedzają symptomy związane z rozwo-
jem systemomikozy, podobnie jak w przypadku opisanym wyżej (4).
Zakażenie w obrębie gałki ocznej jest najczęściej wtórne, a drożdże
Candida przenoszone są drogą hematogenną. Tą drogą zostało naj-
prawdopodobniej przeniesione zakażenie C. albicans z układu po-
karmowego u 3-letniego psa, u którego kilka miesięcy wcześniej wy-
stąpiły objawy krwawej biegunki w przebiegu chronicznego zapalenia
jelit. Wyleczenie uzyskano dopiero po usunięciu gałki ocznej (43).

Wielokrotnie do klinik weterynaryjnych na całym świecie traﬁ a-

ją zwierzęta, u których mimo przeprowadzenia badań klinicznych
i laboratoryjnych postawienie rozpoznania przysparza trudności.
Jednocześnie ze względu na zły stan pacjenta czas na podjęcie
prawidłowej decyzji o leczeniu jest krótki. W takich przypadkach
należy brać pod uwagę również grzybice narządowe bądź układo-
we wywołane przez nietypowe bądź rzadko spotykane patogeny
grzybicze, m.in. Cryptococcus lub Blastomyces (44) lub drożdże
z rodzaju Candida. Potwierdza to praca Heseltine i wsp. (45), opisu-
jąca przypadek uogólnionej kandydozy u 11-letniego teriera szkoc-
kiego. Rozpoznanie postawiono dopiero post mortem na podstawie
obserwacji histopatologicznych oraz badań mikrobiologicznych
próbek moczu i krwi pobranych tuż przed śmiercią zwierzęcia.

Omówienie

Dotychczas, w codziennej praktyce weterynaryjnej najczęściej izo-

lowanymi grzybami były grzyby plechowe, m.in. Trichophyton i Mi-
crosporum. Poza dermatoﬁ tami u małych zwierząt, głównie u psów,
za najczęściej występujące patogeny grzybicze uważa się drożdżaki
Malassezia pachydermatis. Dane literaturowe i badania własne po-
twierdzają te obserwacje. U dużych zwierząt gospodarskich, takich jak
konie i bydło, izolacja dermatoﬁ tów i drożdży była znacznie rzadsza.

Od kilku lat, mimo zachowania ogólnej tendencji, w rutynowych
badaniach mikologicznych prowadzonych w naszej Pracowni ob-
serwuje się stały wzrost liczby izolacji drożdży Candida od zwierząt
domowych, gospodarskich i towarzyszących człowiekowi (26, dane
niepublikowane). Przedstawiony przegląd dostępnej literatury wete-
rynaryjnej jest tego kolejnym potwierdzeniem.

Pod względem lokalizacji zmian czy nasilenia objawów klinicznych

drożdżycy nie stwierdza się istotnych różnic między zakażeniami
u ludzi i u zwierząt. Co więcej, za procesy patogenezy odpowiadają
te same gatunki Candida. Dominującym patogenem w zakażeniach
zwierząt pozostaje, podobnie jak u ludzi, Candida albicans. Wśród
innych najczęściej izolowanych gatunków wymienić należy C. guil-
liermondii, C. krusei, C. tropicalis i C. parapsilosis stanowiące czynnik
etiologiczny w zakażeniach psów, kotów, koni i bydła. Stosunkowo
rzadziej, z materiałów klinicznych pobranych z przypadków kandy-
doz zwierząt, izoluje się C. glabrata lub C. famata. Notowano również
pojedyncze przypadki infekcji spowodowanych przez C. pulcherrima
– gatunek uważany dotąd za środowiskowy i niepatogenny.

Analiza piśmiennictwa, cytowanego w niniejszej publikacji, może

wskazywać na istnienie związku między gatunkiem gospodarza
a miejscem rozwoju zakażenia. Wydaje się, że w zależności od ga-
tunku zwierzęcia kolonizacja drożdży Candida następuje w pewnych
miejscach organizmu częściej niż w innych. Prawidłowość tę nale-
żałoby jednak potwierdzić w badaniach statystycznych i klinicznych.

U małych zwierząt najczęściej opisywane są zakażenia układu

moczowego, występujące w większości przypadków u zwierząt
z kamicą nerkową lub pęcherza, cukrzycą i innymi chorobami meta-
bolicznymi oraz u psów i kotów chorych na choroby nowotworowe.
Podobnie często u wymienionych gatunków stwierdza się kandydozę
układu pokarmowego, obserwowaną głównie jako zakażenie towa-
rzyszące parazytozie.

Piśmiennictwo dotyczące grzybic u bydła wskazuje, iż miejscem,

w którym szczególnie często dochodzi do zakażeń drożdżami Candi-
da, jest gruczoł mlekowy. Rozwojowi mastitis tła grzybiczego sprzyja
m.in. szerokie stosowanie antybiotyków dowymieniowych oraz nie-
przestrzeganie zasad higieny w udoju mechanicznym. Zakażenia te
mogą niekiedy prowadzić do bezmleczności, co z kolei wiąże się
z koniecznością wybrakowania zwierzęcia ze stada. Równie istotny pod
względem medycznym i ekonomicznym problem stanowią kandydozy
przewodu pokarmowego ssących cieląt, w którym źródłem zakażenia
jest mleko krów z grzybiczym zapaleniem wymienia. Zwierzęta młode
są szczególnie podatne na grzybice przewodu pokarmowego, w tym
również postacie o ciężkim przebiegu i złych rokowaniach.

Stosunkowo łatwymi do rozpoznania są dermatomikozy wywo-

łane przez grzyby z rodzaju Candida. Takie przypadki notuje się
często u wszystkich wymienionych gatunków zwierząt. Najczęściej
nie przysparzają one trudności w leczeniu, a rokowania są zwykle
dobre. Wyjątek stanowią zakażenia drożdżami Candida występujące
u zwierząt ze znaczną immunosupresją, u których może stosunkowo
łatwo dojść do uogólnienia choroby.

W rutynowej diagnostyce weterynaryjnej coraz częściej wykrywa

się zakażenia drożdżami Candida. Mogą one rozwijać się u zwierząt
o wysokiej wydajności, np. krów mlecznych, lub u zwierząt chorych,
np. psów i kotów z cukrzycą lub kamicą moczową. Kandydozy wy-
stępują również u zwierząt o obniżonej odporności. Zdarza się, że
takie przypadki, mimo prawidłowego rozpoznania i leczenia, kończą
się ich śmiercią. Dane te nie pozwalają na zignorowanie tych grzy-
bów jako czynników etiologicznych wielu chorób zwierząt. Ponadto
wielokrotnie zakażenia u zwierząt wywołane są przez te same gatunki
Candida, które uważa się za patogeny ludzi. Skłania to do lepszego
poznania mechanizmów chorobotwórczości tych drożdży.

Piśmiennictwo

1. Krajewska-Kułak E., Niczyporuk W.: Parametry wirulencji szczepów Candida albi-

cans izolowanych z ontocenozy pochwy pacjentek z kandydozą. Mikol. Lek., 1998, 5,
15-22.

2. Batura-Gabryel H.: Niektóre aspekty patogenezy kandydozy. Mikol. Lek., 1999, 6,

113-118.

Małgorzata J. Biegańska
Candida sp. infections in animals

Mikologia Lekarska 2008, 15 (3)

159

Małgorzata J. Biegańska

Zakażenia grzybami z rodzaju Candida u zwierząt

3. Dworacka-Kaszak B., Biegańska M.: Grzyby drożdżopodobne – występowanie u zwie-

rząt. Wiad. Parazytol., 2004, 50, 707-713.

4. Gerding P.A. Jr, Morton L.D., Dye J.A.: Ocular and disseminated candidiasis in an im-

munosuppresed cat. J. Am. Vet. Med. Assoc., 1994, 204, 1635-1638.

5. Jubb T.F., Baird J.D., Percy D.H.: Systemic candidiasis in a Suffolk ram. Aust. Vet.

J., 1988, 65, 333-335.

6. Buergelt C.D., Cooley A.J., Hines S.A., Pipers F.S.: Endocarditis in six horses. Vet. Pa-

thol., 1985, 22, 333-337.

7. Kano R., Konishi K., Nakata K., Sano K., Komatsu S., Nomura M., Okuzumi K., Hasega-

wa A.: Isolation of Candida krusei from a case of bovine bronchpneumonia in a one-
-year-old heifer. Vet. Rec., 2001, 148, 636.

8. Keller B., Scheibl P., Bleckmann E., Hoedemaker M.: [Differentiation of yeast in masti-

tis milk.] [in ger.]. Mycoses, 2000, 43, Suppl. 1, 17-19.

9. Malinowski E., Lassa H., Kłossowska A., Kuźma K.: Enzymatic activity of yeast species

isolated from bovine mastitis. Bull. Vet. Inst. Puławy, 2001, 45, 289-295.

10. Max A.: Nietypowe postacie zapalenia wymienia u krów. Życie Wet., 2003, 78, 433-437.
11. Costa E.O., Gandra C.R., Pires M.F., Coutinho S.D., Castilho W., Teixeira C.M.: Survey

of bovine mycotic mastitis in dairy herds in the State of Sao Paulo, Brazil. Mycopatho-
logia, 1993, 124, 13-17.

12. Krukowski H., Tietze M., Majewski T., Różański P.: Survey of yeast mastitis in dairy herds

of small type farms in the Lublin region, Poland. Mycopathologia, 2001, 150, 5-7.

13. Aalbaek B., Stenderup J., Jensen H.E., Valbak J., Nylin B., Huda A.: Mycotic and algal

bovine mastitis in Denmark. APMIS, 1994, 102, 451-456.

14. Duarte E.R., Resende J.C.P., Rosa C.A., Hamdan J.S.: Prevalence of yeasts and my-

celial fungi in bovine parasitic otitis in the state of Minas Gerais, Brazil. J. Vet. Med.,
Series B. 2001, 48, 631-635.

15. Yeruham I., Elad D., Liberboim B.: Clinical and microbiological study of an otitis media

outbreak in calves in a dairy herd. J. Vet. Med., Series B, 1999, 46, 145-150.

16. Foley G.L., Schlafer D.H.: Candida abortion in cattle. Vet. Pathol., 1987, 24, 532 -536.
17. Elad D., Brenner J., Markovics A., Yakobson B., Shlomovitz S., Basan J.: Yeasts in

the gastrointestinal tract of preweaned calves and possible involvement of Candida
glabrata in neonatal calf diarrhea. Mycopathology, 1998, 141, 7-14.

18. Riley C.B., Yovich J.V., Robertson J.P., O’Hara F.L.: Fungal arthritis due to infection by

Candida famata in a horse. Aust. Vet. J., 1992, 69, 65-66.

19. DeBruijn C.M., Wijnberg I.D.: Potential role of Candida species in antibiotic – associa-

ted diarrhoea in a foal. Vet. Rec., 2004, 155, 26-28.

20. Gross T.L., Mayhew I.G.: Gastroesophageal ulceration and candidiasis in foals. J. Am.

Vet. Med. Assoc., 1983, 182, 1370-1373.

21. Etana D.: Isolates of fungi from symptomatic carthorses in Awassa, Ethiopia. Zentralbl.

Veterinarmed. B, 1999, 46, 443-451.

22. Reilly L.K., Palmer J.E.: Systemic candidiasis in four foals. J. Am. Vet. Med. Assoc.,

1994, 205, 464-466.

23. Ball M.A., Rebhun W.C., Gaarder J.E., Patten V.: Evaluation of itraconazole – dimethyl

sulfoxide ointment for treatment of keratomycosis in nine horses. J. Am. Vet. Med.
Assoc., 1997, 211,199-203.

24. Grabner A.: [Diagnosis and therapy of air sac mycoses in the horse] [in ger.]. Tieraztl.

Prax. Suppl., 1987, 2, 10-14.

25. Ludwig A., Gatineau S., Reynaud M.C., Cadoré J.L., Bourdoiseau G.: Fungal isolation

and identiﬁ cation in 21 cases of guttural pouch mycosis in horses (1998-2002). Vet.
J., 2005, 169, 457-461.

26. Dworecka-Kaszak B., Biegańska M.: Frequency of Candida sp. isolation from diffe-

rent sites from animals and characteristics of isolated strains. Materiały kongresowe
15

Congress of the International Society for Human and Animal Mycology. San An-

tonio, USA, 25-29.05.2003.

27. Biegańska M., Dworacka-Kaszak B.: Charakterystyka szczepów Candida sp. izolowa-

nych w latach 2001-2002 od zwierząt. Mikol. Lek., 2003, 10, 275-283.

28. Madison J.B., Reid B.V., Raskin R.E.: Amphotericin B treatment of Candida arthritis in

two horses. J. Am. Vet. Med. Assoc., 1995, 206, 338-341.

29. Moretti A., Boncio L., Vidotto V., Farinelli M., Curti M., Salvatori R., Agnetti F.: Study

on the yeast ﬂ ora of the oropharyngeal tract in dogs and cats. Materiały kongresowe

Congress of the European Confederation of Medical Mycology. Mikol. Lek., 2004,

11, Supl. 1, 73.

30. Pressler B.M., Vaden S.L., Lane I.F., Cowgill L.D., Dye J.A.: Candida spp. urinary tract

infections in 13 dogs and 7 cats: predisposing factors, treatment and outcome. J. Am.
Anim. Hosp. Assoc., 2003, 39, 263-270.

31. Forward Z.A., Legendre A.M., Khalsa H.D.: Use of intermittent bladder infusion with

clotrimazole for treatment of candiduria in a dog. J. Am. Vet. Med. Assoc., 2002, 220,
1496-1498.

32. Fulton R.B. Jr., Walker R.D.: Candida albicans urocystitis in a cat. J. Am. Vet. Med.

Assoc., 1992, 200, 524-526.

33. Kano R., Hattori Y., Okuzumi K., Miyazaki Y., Yamauchi R., Koie H., Watari T., Hasegawa

A.: Detection and identiﬁ cation of the Candida species by 25S Ribosomal DNA analysis
in the urine of Candidal cystitis. J. Vet. Med. Sci., 2002, 64, 115-117.

34. Ozawa H., Okabayashi K., Kano R., Watari T., Watanabe S., Hasegawa A.: Rapid

identiﬁ cation of Candida tropicalis from canine cystitis. Mycopathology, 2005, 160,
159-162.

35. Sierra P., Guillot J., Jacob H., Bussieras S., Chermette R.: Fungal ﬂ ora on cutaneous

and mcosal surfaces of cats infected with feline immunodeﬁ ciency virus or feline
leukemia virus. Am. J. Vet. Res., 2000, 61, 158-161.

36. Toll J., Ashe C.M., Trepanier L.A.: Intravesicular administration of clotrimazole for trat-

ment of candiduria in a cat with diabetes mellitus. J. Am. Vet. Med. Assoc., 2003, 223,
1156-1158.

37. Mueller R.S., Bettenay S.V., Shipstone M.: Cutaneous candidiasis in a dog caused by

Candida guilliermondii. Vet. Rec., 2002, 150, 728-730.

38. Kozak M., Bilek J., Beladicova V., Beladicova K., Baranova Z., Bugarsky A.: Study of the

dermatophytes in dogs and the risk of human infection. Bratisl. Lek. Listy, 2003, 104,
211-217.

39. Biegańska M.J.: Drożdże z rodzaju Candida nie zawsze patogenne, ale... Mikol. Lek.,

2006, 13, 318-321.

40. McEwan N.A.: Malassezia and Candida infections in bull teriers with lethal acroderma-

titis. J. Small Anim. Pract., 2001, 42, 291-297.

41. Steffan J., Alexander D., Brovedani F., Fisch R.D.: Comparison of cyclosporine A with

methylprednisone for treatment of canine atopic dermatitis: a parallel, blinded, rando-
mized controlled trial. Vet. Dermatol., 2003, 14, 11-22.

42. Mares M., Cazacu P.: External otitis indog due to Candida guilliermondii. Abstracts of

Congress of European Confederation of Medical Mycology. Mikol. Lek., 2004, 11,

supl. 1, 53.

43. Linek J.: Mycotic endophtalmitis in a dog caused by Candida albicans. Vet. Ophtal-

mol., 2004, 7, 159-162.

44. Gionﬁ ddo J.R, Powell C.C.: Uogólniona blastomykoza u psa. Wet. Dypl., 2003, 4,

30-36.

45. Heseltine J.C., Panciera D.L., Saunders G.K.: Systemic candidiasis in a dog. J. Am Vet.

Med. Assoc., 2003, 223, 821-824.

Praca wpłynęła do Redakcji: 2008.01.20.

Zaakceptowano do druku: 2008.06.24.