DOI: 10.2478/frp-2014-0029 LeS
ne Prace Badawcze (Forest Research Papers),
Wrzesień (September) 2014, Vol. 75 (3): 301 321
ARTYKUŁ PRZEGLĄDOWY
MożliwoS
ci biologicznej ochrony roS
lin przed chorobami w szkółkarstwie, ze szczególnym
uwzględnieniem lęgniowców (Oomycetes) i grzybów z rodzaju Fusarium
The possibilities of biologically protecting plants against diseases in nurseries,
with special consideration of Oomycetes and Fusarium fungi
Adam Okorski1*, Tomasz Oszako2, Justyna A. Nowakowska3, Agnieszka Pszczółkowska1
1
Uniwersytet Warmińsko-Mazurski w Olsztynie, Katedra Diagnostyki i Patofizjologii RoS
lin, pl. Łódzki 5, 10 727 Olsztyn;
2 3
Instytut Badawczy LeS
nictwa, Zakład Ochrony Lasu, Sękocin Stary, ul. Braci LeS
nej 3, 05-090; Instytut Badawczy
LeS
nictwa, Laboratorium Biologii Molekularnej, Sękocin Stary, ul. Braci LeS
nej 3, 05-090 Raszyn
* Tel. [phone]; e-mail: [e-mail]
Abstract. Achieving high quality propagative material is difficult today due to the limited number of pesticides
recommended for use. Simultaneously, EU regulations on Integrated Pest Management (IPM) in forest nurseries came
into a force, requiring a search for alternative plant protection methods that are safe for humans, animals and the
environment. In this paper, we present the possibilities of using bio-fungicides against diseases in forest nurseries, their
mechanisms of action, as well as the direction of their development (according to IPM rules). We reviewed the results
achieved by different research teams presenting the possibilities and trends in combatting Oomycetes and Fusarium
spp. pathogens currently having the most important economic impact.
Key words: forest protection, forest nurseries, biological control, Oomycetes, Fusarium
1. Wstęp wanie chemicznych S
rodków ochrony roS
lin jest coraz
bardziej ograniczane (Głowacka et al. 2012).
Ekosystemy lądowe stanowią niezwykle skompli- Najgrox
niejszą chorobą występującą w szkółkach
kowany układ wzajemnych relacji i powiązań pomiędzy leS
nych w Polsce jest zakax
na zgorzel siewek, która
czynnikami S
rodowiskowymi a żywymi organizmami. atakuje kiełki (zgorzel przedwschodowa) oraz rozwija
Tkanki roS
linne są zasiedlane przez liczne mikroorga- się kilkanaS
cie dni po skiełkowaniu nasion (zgorzel po-
nizmy (grzyby, bakterie, promieniowce, pierwotniaki, wschodowa). Powoduje ją szeroka grupa patogenów,
wirusy, itd.), które wykorzystują roS
liny jako x
ródło obejmująca przede wszystkim lęgniowce z rodzajów
pokarmu, S
rodowisko życia lub S
rodek transportu do Phytophthora i Pythium oraz grzyby z rodzajów
nowych siedlisk. Ogromna różnorodnoS
ć i liczebnoS
ć Fusarium, Cylindrocarpon i Rhizoctonia (Mańka 2005;
mikroorganizmów występujących w ekosystemach de Vasconcellos et Cardoso 2009; Lefort et al. 2013).
leS
nych daje podstawy, by przypuszczać, iż możliwoS
ci Szkółkarstwo leS
ne w obliczu dążenia do eliminacji uży-
wykorzystania ich w różnych aspektach działalnoS
ci cia substancji chemicznych nieprzyjaznych S
rodowisku
człowieka, w tym w biologicznej ochronie roS
lin przed naturalnemu boryka się obecnie z trudnoS
ciami w ogra-
chorobami, są bardzo duże. RóżnorodnoS
ć biologiczna niczaniu chorób leS
nego materiału rozmnożeniowego.
mikroorganizmów w S
rodowisku leS
nym decyduje częs- W tej sytuacji niezbędne jest wykorzystanie w leS
nictwie
to o zdrowotnoS
ci roS
lin drzewiastych, ponieważ stoso- alternatywnych metod ochrony roS
lin, do których zali-
czana jest ochrona biologiczna. Zaprezentowane w ni-
Praca została złożona 24.01.2014 r. i po recenzjach przyjęta 22.05.2014 r.
� 2014, Instytut Badawczy LeS
nictwa
302 A. Okorski et al. / LeS
ne Prace Badawcze, 2014, Vol. 75 (3): 301 321
niejszym artykule wyniki prac badawczych dotyczących białek związanych z patogenezą (pathogenesis-related
wykorzystania czynników biologicznej ochrony w ogra- proteins, PR) (Kozłowska, Konieczny 2003) lub biorą
niczaniu występowania patogenów w szkółkach leS
- udział we wzbudzeniu indukowanej odpornoS
ci syste-
nych, drzewostanach oraz naturalnych ekosystemach micznej (induced systemic resistance, ISR). W tym pier-
wskazują na duży potencjał możliwoS
ci stosowania me- wszym przypadku, wyzwalaczami reakcji odpornoS
cio-
tod biologicznych w leS
nictwie (Reglinski, Dick 2005; wej roS
lin są zarówno czynniki biotyczne, jak i abio-
Hill et al. 2007; Lefort et al. 2013). Niniejsze opraco- tyczne (Salas-Marina et al. 2011). Indukcję systemicznej
wanie stanowi omówienie mechanizmów oddziaływa- odpornoS
ci ISR aktywują saprotroficzne grzyby i bak-
nia poszczególnych grup czynników biologicznej ochro- terie, cząsteczką sygnałową jest etylen, a kluczową rolę
ny roS
lin, zarówno na patogeny, jak i roS
liny, szcze- odgrywa kwas jasmonowy (JA) (Pieterse et al. 2001).
gólnie w kontekS
cie ograniczania chorób zgorzelowych. Skutkiem aktywacji odpowiedzi obronnej roS
lin jest
Zaprezentowano również perspektywy wykorzystania akumulacja białek PR, fitoaleksyn (FA), chitynaz, glu-
metod biologicznych w szkółkarstwie leS
nym oraz trud- kanaz i peroksydaz oraz synteza związków fenolowych
noS
ci związane ze stosowaniem biologicznej ochrony. (Khan et al. 2004).
NajczęS
ciej wykorzystywane grzyby w biologicznej
ochronie roS
lin należą do rodzajów: Ampelomyces, Can-
dida, Coniothyrium, Dactylella, Gliocladium, Paecilo-
2. Biologiczna ochrona
myces i Trichoderma (Fravel 2005). Grzybowe BCA
 definicja, mechanizmy
tworzą wtórne metabolity o właS
ciwoS
ciach antybio-
tycznych (Vinale et al. 2008), syntetyzują enzymy
W sformułowanych przez Bakera i Cooka (1974)
(chitynazy, celulazy, glukanazy, proteazy) pozwalające
podstawach biologicznej ochrony roS
lin jest ona okreS
-
na nawiązanie relacji pasożytniczej (Harman et al.
lona jako ograniczenie występowania patogenicznych
2004), oraz indukują w roS
linach mechanizm SAR i ISR
organizmów za pomocą innych organizmów żywych.
(Salas-Marina et al. 2011).
Obecnie, pojęcie biologicznej ochrony roS
lin jest bar-
Bakterie zaliczane do czynników biologicznej
dziej złożone i jest definiowane jako wykorzystanie
ochrony należą do grupy PGPR (plant growth promoting
biopestycydów (biopreparatów), czyli S
rodków ochrony
Rhizobacteria), które poza antagonistycznymi oddziały-
roS
lin zawierających czynnik lub czynniki pochodzenia
waniami na patogeny wywierają korzystny wpływ na
biotycznego (biological control agents  BCA), do
roS
liny. Bakterie PGPR udostępniają roS
linom trudno
ograniczania występowania organizmów patogenicz-
dostępne formy składników mineralnych oraz popra-
nych (za poS
rednictwem jednego lub kilku mechaniz-
wiają strukturę gleby, produkują analogi roS
linnych
mów działania) oraz do kontroli występowania
regulatorów wzrostu, a także wiążą toksyczne metale
chwastów. BCA wpływają bezpoS
rednio lub poS
rednio
ciężkie (Gutierrez-Manero et al. 2001). Bakterie PGPR
jedynie na patogeny lub zarazem na patogeny i roS
liny.
to przede wszystkim przedstawiciele rodzajów: Aceto-
Biotyczne czynniki mikrobiologiczne to żywe
bacter, Acinetobacter, Alcaligenes, Arthrobacter,
organizmy: bakterie, grzyby i wirusy, antagonistyczne w
Azoarcus, Azospirillum, Azotobacter, Bacillus, Beije-
stosunku do patogenów lub indukujące mechanizmy
rinckia, Burkholderia, Derxia, Enterobacter, Gluco-
obronne roS
lin (Cook 1993; Schouten et al. 2008).
nacetobacter, Klebsiella, Ochrobactrum, Pseudomonas,
Metoda z użyciem mikrobiologicznych BCA opiera
Rhodococcus, Serratia, Zoogloea (Singh et al. 2011).
się na wykorzystaniu ich zdolnoS
ci konkurencyjnych
Bakterie z grupy PGPR stymulują rozwój roS
lin po-
(szybki wzrost, intensywne zarodnikowanie, duże
przez: indukowanie wydzielin korzeniowych, ograni-
zdolnoS
ci adaptacyjne), które pozwalają na kolonizację
czenie namnażania patogenów korzeniowych (produk-
nisz ekologicznych i ograniczenie liczebnoS
ci populacji
cja cyjanowodoru oraz antybiotyków, i współzawod-
organizmów patogenicznych, zarówno w glebie, jak i
nictwo pokarmowe), produkcję sideroforów, redukcję
roS
linach. BCA, poza konkurencją o przestrzeń życiową,
azotanów, wiązanie azotu oraz uwolnienie fosforanów.
współzawodniczą z patogenami o składniki odżywcze,
Bakterie te ponadto wytwarzają kwasy organiczne i
które znajdują się w glebie (Okorski 2007).
fitohormony (np. kwas indolilooctowy) oraz indukują
BezpoS
rednie oddziaływanie BCA na mikroorganiz-
odpornoS
ć typu ISR (Figueiredo et al. 2010; Kaur et al.
my patogeniczne polega na syntetyzowaniu enzymów
2013). Czynnikami biologicznej ochrony są także
litycznych oraz antybiotyków hamujących ich wzrost i
bakterie mykofagiczne, które za pomocą aktywnych
rozwój, a także na nawiązywaniu z patogenem bezpo-
mechanizmów pasożytują na strzępkach grzybów (de
S
redniego kontaktu pasożytniczego (nadpasożytnictwo;
Boer et al. 2005; Fritsche et al. 2006).
Whipps 2001). W relacjach z roS
linami BCA aktywują
Niezwykle ważną grupę BCA stanowią bakterie na-
systemiczną odpornoS
ć nabytą (systemic acquired resis-
leżące do typu Actinobacteria, zwane promieniowcami.
tance, SAR) poprzez syntezę kwasu salicylowego oraz
A. Okorski et al. / LeS
ne Prace Badawcze, 2014, Vol. 75 (3): 301 321 303
Mikroby te syntetyzują około 70 80% wszystkich nizmy antagonistyczne aktywizują mechanizmy obron-
znanych wtórnych metabolitów produkowanych przez ne roS
lin (Alabouvette et al. 2006).
mikroorganizmy (Berdy 2005; Golińska, Dahm 2013).
Największym potencjałem do zwalczania chorób roS
lin
charakteryzują się przedstawiciele rodzajów Strepto-
3. Biologiczna ochrona
myces i Micromonospora (Lehr et al. 2008; El-Tarabily
w szkółkarstwie leS
nym
et al. 2010). Promieniowce oddziaływają na patogeny
poprzez produkcję antybiotyków, zewnątrzkomórko-
Literatura dotycząca biologicznych metod ochrony
wych polisacharydów indukujących odpowiedx
obronną
roS
lin obejmuje opis wielu przykładów korzystnego
roS
lin (exopolysaccharides, EPS), enzymów hydrolizu-
zastosowania BCA w przypadku upraw rolniczych i
jących S
cianę komórkową grzybów ( -1,3-, -1,4- -
ogrodniczych, natomiast przykłady wykorzystania
1,6-glukanaz), sideroforów i fitohormonów (Valois et al.
czynników biologicznej ochrony w ograniczaniu chorób
1996; Gohar et al. 2006; Ma, Berkowitz 2007; Khamna
występujących w szkółkach leS
nych są nieliczne. Auto-
et al. 2009).
rzy prac badawczych podają, że biologiczne ograni-
Grzyby mykoryzowe, jako czynniki biologicznej
czanie chorób drzew jest bardzo trudne, co wynika ze
ochrony, pełnią istotną rolę w ochronie ekosystemów
specyfiki produkcji (Reglinski, Dick 2005; Hill et al.
leS
nych. Szacuje się, że około 5000-6000 gatunków
2007). W Nowej Zelandii (gdzie szkółkarstwo
grzybów może być zaangażowanych w ektomykorozy
kontenerowe dostarcza rocznie około 50 mln sadzonek)
(Molina et al. 1992). Korzystny dla roS
lin efekt oddziały-
ważnym wsparciem produkcji jest wykorzystanie czyn-
wania grzybów mykoryzowych polega na zwiększeniu
ników biologicznej ochrony, co ma zapewnić ochronę
zdolnoS
ci systemu korzeniowego do absorpcji skład-
przed chorobami oraz korzystnie wpływać na wzrost
ników mineralnych i wody (Read, Perez-Moreno 2003),
sadzonek (Hohmann et al. 2011). BCA w szkółkach
dlatego zaszczepianie grzybami mykoryzowymi sadzo-
leS
nych można stosować na dwa sposoby: poprzez za-
nek w szkółkach kontenerowych znacznie poprawia ich
prawianie nasion oraz opryskiwanie roS
lin (Hohmann et
przeżywalnoS
ć (Domenech et al. 2004). Istnieją donie-
al. 2011). Na podkreS
lenie zasługuje fakt, iż zaprawianie
sienia wskazujące, że grzyby mykoryzowe mogą
nasion jest z punktu widzenia finansowego bardzo
zwiększać odpornoS
ć roS
lin na infekcje wywołane przez
korzystne, a jednoczenie bardzo skuteczne, szczególnie
patogeny glebowe (Azcón-Aguilar, Barea 1996; Gra-
w odniesieniu do chorób powodowanych przez grzyby
ham 2001). Niektóre grzyby ektomykoryzowe produ-
związane ze S
rodowiskiem glebowym (Mousseaux et al.
kują siderofory wiążące żelazo w glebie (Renshaw et al.
1998; Bell et al. 2000). Zdaniem Bent i in. (2001)
2002), inne zaS
syntetyzują antybiotyki (Tsantrizos et al.
istotnym elementem technologii produkcji szkółkarskiej
1991). Podstawowym mechanizmem oddziaływania
jest inokulacja sadzonek drzew bakteriami z grupy
tych grzybów na patogeny jest konkurencja oraz two-
PGPR, gdyż poprawia ich kondycję oraz zwiększa
rzenie fizycznej bariery uniemożliwiającej infekcję
zdolnoS
ci adaptacyjne roS
lin po przesadzeniu. Zdaniem
(Graham 2001). Najważniejsze grzyby mykoryzowe
Reglinskiego i Dicka (2005) możliwoS
ci wykorzystania
wykorzystywane w biologicznej ochronie należą do
antagonistycznych mikroorganizmów, do których nale-
rodzaju Glomus, są to gatunki: Gigaspora margarita,
żą grzyby rodzaju Trichoderma, do ograniczania pato-
Hebeloma crustuliniforme, Sclerocystis dussi (Kowal-
genów podstawowych gatunków lasotwórczych są
ski, Wojnowski 2009; Ozgonen et al. 2009; Kavatagi,
ogromne. Potwierdzeniem tej tezy są wyniki badań
Lakshaman 2012).
uzyskane przez Hilla i in. (2007), które wykazały, że
Kolejną grupą czynników biologicznej ochrony
stosowanie gatunków Trichoderma poprawiło stan zdro-
roS
lin są związki chemiczne pochodzenia organicznego i
wotny sadzonek sosny kalifornijskiej (Pinus radiata)
nieorganicznego, które mogą być aplikowane do gleby
w hodowli kontenerowej. W innych badaniach
oraz bezpoS
rednio na roS
liny i nasiona w celu ogra-
wykazano korzystny wpływ grzybów z rodzaju
niczenia chorób wywołanych przez patogeny. Do grupy
Trichoderma na wzrost różnych roS
lin drzewiastych
związków pochodzenia organicznego zalicza się eks-
(Paderes et al. 2005; Adams et al. 2007; Grodnitskaya,
trakty roS
linne, olejki eteryczne, glukozynolany i chito-
Sorokin 2007), a wykorzystany w badaniach Kelley a
zan oraz syntetyczne związki: kwas salicylowy, ester S-
(1976) gatunek nadpasożyta T. harzianum ograniczał
metylowy kwasu benzo[l,2,3]tiadiazolo-7-karbotiowe-
choroby zgorzelowe na sadzonkach sosny (Pinus
go (ASM), benzotiadiazol (BTH), kwas -aminoma-
echinata). Ten sam gatunek zastosowany w szkółkach
słowy (BABA) oraz nadtlenek wodoru (Oostendorp et
kontenerowych zmniejszył S
miertelnoS
ć sadzonek da-
al. 2001; Alabouvette et al. 2006; Muthukumar et al.
glezji zielonej Pseudotsuga menziesii na skutek infekcji
2010; Abdel-Monaim 2013). Związki te działają hamu-
roS
lin powodowanej przez Fusarium oxysporum
jąco na wzrost patogenów oraz podobnie jak mikroorga-
(Mousseaux et al. 1998). Kolejne badania wykonane
304 A. Okorski et al. / LeS
ne Prace Badawcze, 2014, Vol. 75 (3): 301 321
przez Hilla i in. (2007), dowiodły, że zarówno zapra- Biologiczna ochrona przed patogenami
wianie nasion, jak i opryski preparatami zawierającymi zgorzelowymi powodowanymi przez organizmy
antagonistyczne szczepy nadpasożytów z rodzaju glonopodobne Oomycetes w hodowlach
Trichoderma poprawiły kiełkowanie nasion oraz stan wazonowych i in vitro
zdrowotny sadzonek sosny kalifornijskiej (P. radiata) w
szkółkach kontenerowych. Wiele zespołów badawczych koncentrowało swoje
Zdaniem Bent i in. (2001) optymalizacja stosowania prace na badaniu wpływu mikroorganizmów antago-
mikroorganizmów w szkółkarstwie leS
nym wymaga nistycznych na patogeny wywołujące choroby zgorze-
precyzyjnego poznania mechanizmów oddziaływania lowe (Oomycetes oraz grzyby z rodzaju Fusarium) wy-
mikroorganizmów PGPR na roS
liny oraz okreS
lenia wa- stępujące w uprawach roS
lin rolniczych, ogrodniczych
runków S
rodowiskowych stymulujących zasiedlenie oraz drzew leS
nych. W większoS
ci dostępnych prac, w
nisz przez konkretne mikroorganizmy. Kelley (1976) testach in vitro badano aktywnoS
ć mikroorganizmów
wykazał, że w warunkach, gdy wilgotnoS
ć gleby utrzy- antagonistycznych w stosunku do patogenicznych dla
mywała się blisko poziomu wysycenia, gatunki rodzaju roS
lin grzybów i lęgniowców. Testy te często stanowiły
Trichoderma nie były w stanie powstrzymać rozwoju wstęp do badań wazonowych, a w niektórych przy-
zgorzeli na siewkach P. echinata wywołanej przez pa- padkach dla polowych (tab. 1). Przykładem takich badań
togen Phytophthora cinnamomi. W innych pracach jest praca, w której Paul i Sarma (2006) dokonali oceny
badawczych również nie wykazano skutecznoS
ci efektywnoS
ci Ps. fluorescens (IISR-6), zawierającego
oddziaływania grzybów z rodzaju Trichoderma spp. ani substancje o silnych właS
ciwoS
ciach antybiotycznych
związków wapnia w ograniczaniu rozwoju gatunków z (pyoluteorin, pyrrolnitrin, HCH), w kierunku zwalcza-
rodzaju Phytophthora, dlatego autorzy proponują zinte- nia Phytophthora capsici. Autorzy wykazali silne
growaną metodę ochrony, łącznie z wykorzystaniem (sięgające około 70%) zahamowanie wzrostu grzybni,
metody biologicznej (Reglinski et al. 2008). Z pracami redukcję produkcji sporangiów oraz kiełkowania za-
Reglinskiego korespondują wyniki uzyskane przez rodników. Inny organizm  Pythium oligandrum, badali
Minchina i in. (2012), którzy także nie zaobserwowali Picard i in. (2000b) pod kątem wykorzystania go w
korzystnego wpływu na wzrost roS
lin komercyjnego ochronie biologicznej. W przeprowadzonym teS
cie szal-
biopreparatu zawierającego pięć izolatów Trichoderma kowym wykazali antagonistyczne działanie szczepu
atroviride i jeden izolat T. harzianum. Nie stwierdzili oni Pythium oligandrum (1010) w stosunku do Phytophtho-
jednak negatywnego oddziaływania BCA na koloniza- ra parasitica. Autorzy sugerują, że silne powinowactwo
cję sadzonek sosny P. radiata przez grzyby ektomy- Ph. oligandrum do komórek gospodarza zostało wy-
koryzowe w szkółkach kontenerowych. Inne badania wołane przez bodx
ce chemiczne lub chemotropizm, a
wykazały, że łączne stosowanie bakterii Paenibacillus uszkodzenie komórek nastąpiło w wyniku syntezy enzy-
polymyxa oraz Ps. fluorescens ma niekorzystny wpływ
mów hydrolitycznych: -1,3-glukanazy oraz celulazy.
na wzrost i masę korzeni tworzonych przez sosnę
JednoczeS
nie autorzy wykazali, że wtórny metabolit
wydmową (Pinus contorta) w przeciwieństwie do tych
syntetyzowany przez Ph. oligandrum hamował wy-
bakterii zastosowanych oddzielnie. Stwierdzono
stępowanie objawów chorobowych wywołanych przez
jednoczeS
nie, że stopień kolonizacji ryzosfery przez
P. parasitica na liS
ciach pomidora. Zastosowanie oli-
bakterie nie koreluje z korzystnym oddziaływaniem
gandryny ograniczało liczbę roS
lin wykazujących obja-
bakterii na wzrost roS
lin (Bent et al. 2001). W badaniach
wy chorobowe oraz zmniejszało występowanie obja-
wykonanych przez Hohmanna i in. (2011) wykazano
wów chorobowych o około 60% (Picard et al. 2000a,b).
jednak zwiększenie wzrostu sadzonek w stosunku do
Zdaniem autorów, Ph. oligandrum oddziałuje bez-
kontroli na skutek wprowadzenia do hodowli konte-
poS
rednio na komórki patogenicznych grzybów, a oli-
nerowej izolatów grzybów z rodzaju Trichoderma po- gandryna jest elicytorem reakcji obronnych roS
lin.
chodzących z rdzennych ekosystemów. Korzystny
RoS
liny pomidora mają funkcjonalne receptory oligan-
wpływ mikroorganizmów BCA na stan zdrowotny sa- dryny, poS
redniczące w specyficznym szlak sygnało-
dzonek buka i dębu rodzimych populacji potwierdzają
wym, prowadzącym do wystąpienia reakcji odpor-
także najnowsze wyniki badań Lefort i in. (2013), którzy
noS
ciowej, przejawiającej się syntezą fitoleksyn oraz
wykazali w doS
wiadczeniach in vivo znaczącą redukcję
związków fenolowych (Picard et al. 2000a).
infekcji sadzonek powodowaną przez lęgniowce
W ochronie roS
lin duże znaczenie ma zjawisko anty-
P. cambivora i P. cinnamomi.
biozy. Przykładem jej wykorzystania jest zastosowanie
szczepu bakterii Serratia plymuthica (A21-4), syntety-
zujący makrocykliczny lakton, do zwalczania patogenu
Phytophthora capsici na roS
linach pieprzu Capsicum
annuum (Shen et al. 2005). W warunkach in vitro zaob-
A. Okorski et al. / LeS
ne Prace Badawcze, 2014, Vol. 75 (3): 301 321 305
serwowano hamowanie rozwoju zoosporangiów i zoo- a w warunkach kontrolowanych wyrax
ne zahamowanie
spor. Uzyskane w laboratorium wyniki zweryfikowano rozwoju zgorzeli lucerny oraz tytoniu powodowanej
w doS
wiadczeniach wazonowych i szklarniowych, przez Py. torulosum (Shang et al. 1999) oraz przez
w których stwierdzono wysoką skutecznoS
ć kolonizacji P. megasperma f. sp. megasperma (Handelsman et al.
korzeni roS
lin przez ten szczep bakterii. Raz wprowa- 1990).
dzona do S
rodowiska populacja bakterii S. plymuthica Yuan i Crawford (1995), przeprowadzając testy bio-
stabilnie utrzymywała się w ryzosferze oraz na zaszcze- tyczne dwuorganizmowe, wykazali zahamowanie
pionych i nowo wyrosłych korzeniach pieprzu. Miesiąc wzrostu wybranych grzybów patogenicznych dla roS
lin,
po przesadzeniu roS
lin do zainfekowanego przez P. cap- w tym Py. ultimum, Aphanomyces euteiches, F. oxy-
sici podłoża, porażenie roS
lin kontrolnych sięgało 75%, sporum i Rhizoctonia solani, przez Streptomyces lydicus
natomiast roS
liny objęte ochroną biologiczną porażone (WYEC108). Autorzy zaobserwowali zaburzenie
były tylko w 12,6% (Shen et al. 2005). Zjawisko anty- wzrostu i lizę strzępek grzybni oraz  dzięki zasto-
biozy było także przedmiotem badań Logeshwarana i in. sowaniu techniki skaningowej mikroskopii elektrono-
(2011), którzy wykazali, że antagonistyczne szczepy wej  zniszczenie kiełkujących oospor i występowanie
Gluconacetobacter diazotrophicus (L5 i PAL5), synte- uszkodzeń S
cian komórkowych grzybni Ph. ultimum.
tyzujące wtórny metabolit o właS
ciwoS
ciach antybio- Yuan i Crawford (1995) zajmowali się ochroną nasion
tycznych (pyoluteorin), hamowały wzrost grzybni grochu przed infekcją przedwschodową (Ph. ultimum).
Fusarium oxysporum. W przypadku szczepu szczepu W przypadku zastosowania szczepu bakterii Sreptomy-
PAL5 zahamowanie wynosiło odpowiednio 43 i 48%, ces lydicus (WYEC108) stwierdzili porażenie tylko 40%
a w przypadku szczepu L5 46 i 70%. nasion, podczas gdy w wariancie kontrolnym wszystkie
Należy podkreS
lić, że dotychczasowe badania pro- nasiona wykazywały objawy chorobowe. Stwierdzili
wadzono w warunkach laboratoryjnych lub w doS
wiad- także, że liczebnoS
ć bakterii S. lydicus była stabilna i
czeniach wazonowych, w których sterylizowano glebę wysoka, zarówno w glebie sterylnej, jak i nieodkażanej,
lub sztuczne podłoża (Gilbert et al. 1990; Smith et al. co skutecznie ograniczało występowanie zgorzeli sie-
1993; Chen et al. 1996; Okamoto et al. 1998; Picard et al. wek grochu.
2000ab; Jung, Kim 2005; Timmusk et al. 2009; Loge- W zwalczaniu chorób zgorzelowych wykorzystywa-
shwaran et al. 2011). Zatem efekt ochronny uzyskany w no także mikroorganizmy indukujące mechanizmy
warunkach laboratoryjnych nie musi przekładać się na obronne roS
lin i jednoczeS
nie konkurencyjne w stosunku
warunki ex vitro, czego przykładem są chociażby ba- do patogenów. Benhamou i in. (2000) badali na przykład
dania przeprowadzone przez Devaki i in. (1992). Bada- przydatnoS
ć bakterii Serratia plymuthica (R1GC) w
cze ci wykazali silne działanie antagonistyczne szczepu zwalczaniu zgorzeli siewek ogórka. Nasiona ogórka mo-
Trichoderma harzianum syntetyzującego -(l,3)- czyli przez 24 godziny w zawiesinie zawierającej ko-
mórki bakterii. Po pięciu dniach od momentu inokulacji
glukanazy w stosunku do grzybni Py. aphanidermatum i
roS
lin zarodnikami Ph. ultimum następowało silne pora-
Py. myriotylum. W testach szalkowych obserwowano
autofluorescencję komórek fitopatogenu w rejonie inter- żenie korzeni i więdnięcie roS
lin w obiekcie kontrolnym.
RoS
liny chronione biologicznie nie były całkowicie
akcji z grzybnią BCA, co jednoznacznie wskazywało
obecnoS
ć martwych komórek. W przypadku doS
wiad- wolne od objawów chorobowych, przy czym zmiany
czeń wazonowych efektywnoS
ć antagonisty potwier- chorobowe występowały głównie na korzeniach bocz-
dzono jedynie w sterylnej glebie, natomiast efekt och- nych (Benhamou et al. 2000). Zdaniem autorów uzys-
kane przez nich wyniki wskazują, że ograniczenie
ronny w glebie niesterylizowanej był nieznaczny
objawów chorobowych wynika nie tylko z ograniczenia
(Devaki et al. 1992).
Różne zespoły badawcze przeprowadziły także sze- tempa rozwoju patogenu i kolonizacji tkanek, lecz także
z indukcji barier strukturalnych i biochemicznych w
roko zakrojone i wielowątkowe badania dotyczące
wdrażania biologicznej ochrony w zwalczaniu patoge- roS
linie gospodarzu. Taką koncepcję potwierdzają wy-
niki badań uzyskane przez van Peer i in. (1991), którzy
nicznych lęgniowców. Przykładem są wielotorowe
wykazali zwiększoną akumulację fitoaleksyn w korze-
prace dotyczące wykorzystania szczepu Bacillus cereus
(UW85) (syntetyzującego zwittermycynę A i kanoza- niach gox
dzika traktowanych bakterią Pseudomonas na
początku infekcji powodowanej przez grzyby z rodzaju
minę), do zwalczania: Py. torulosum (Shang et al. 1999),
Fusarium.
Py. aphanidermatum (Chen et al. 1996), P. cactorum
Indukcję mechanizmu obronnego roS
lin potwierdzo-
(Gilbert et al. 1990), P. parasitica i P. megasperma f. sp.
no także w badaniach nad zwalczaniem fytoftorozy pie-
megasperma (Handelsman et al. 1990). W pracach tych
przu (Jung et al. 2005). W doS
wiadczeniu wazonowym
w warunkach in vitro stwierdzono m.in. istotny wpływ
antybiotycznych metabolitów szczepu UW85 na fun- dzięki zaszczepieniu korzeni pieprzu szczepem bakterii
Paenibacillus illinoisensis (KJA-424) zmniejszono po-
kcjonowanie zoospor P. cactorum (Gilbert et al. 1990),
Tabela 1. Organizmy antagonistyczne (BCA) stosowane samodzielnie w zwalczaniu chorób powodowanych przez patogeny z rodzaju Phytophthora, Pythium i
Fusarium
Table 1. Biological Control Agent (BCA) used to eradicate diseases caused by pathogens of the genera Phytophthora, Pythium and Fusarium
SkutecznoS
ć/ efekt
Organizm BCA Organizm zwalczany
Mechanizm RoS
lina Zakres badań Referencje
działania
Biological Control Organism to be
Mechanism Plant Scope of the research References
Agent eradicated
Effectiveness/results
(1) (1) (1,4) (1)
Bacillus cereus UW85 antybioza (zwittermy- P. cactorum , testy antagonizmu / in vitro, III - liza zoospor, redukcja Gilbert et al. (1990),
(2) (2,3) (2)
cyna A), (kanozamina) P. medicaginis , tests of antagonism, laboratoryjne / S
miertelnoS
ci siewek, Silo-Suh et al. 1994,
(3)
antibiosis (zwittermicyne P. megasperma f. sp. lucerna / alfalfa, laboratory zahamowanie zgorzeli
Handelsman et al.
(3) (3,4) (3)
A), (kanosamine) medicaginis , tytoń / tobacco, wazonowe / pots siewek
(1990, 1991)
(3,4) (6) (6)
(4)
P. parasitica , ogórek / cucumber warunki laboratoryj- zoospore lysis, reduction
Chen et al. (1996),
(5)
Ph. aphanidermatum ne / laboratory of seedlings mortality,
Shang et al. (1999),
(4,6)
(6)
, conditions inhibition of damping off
Smith et al. (1993)
(4,5)
Ph. tolurosum , seedlings
Bacillus megaterium antybioza P. capsici papryka in vitro, in vivo S
rednia Jung et Kim (2005)
KL39 (oczyszczony antibiosis Capsicum annuum medium
antybiotyk / purified
antibiotic)
Burkholderia cepacia indukcja ISR P. nicotianae tytoń / tobacco in vitro, wazonowe / wysoka / high Coventry et Dubery
strain ASPB2D induction of ISR potted (2001)
G. mosseae konkurencja P. nicotianae var. pomidor / tomato in vivo S
rednia do wysokiej Trotta et al. (1996)
competition parasitica medium to high
G. mosseae BEG 12 indukcja ISR P. parasitica pomidor / tomato wazonowe / potted redukcja nekrozy Cordier (1998)
induction of ISR korzeni (zależna od
skutecznoS
ci
mikoryzacji)
reduction of root
necrosis (depending on
the effectiveness of
mycorrhization)
Glomus macrocarpum, SAR/ISR, konkurencja F. oxysporum pomidor / tomato wazonowe / potted wysoka / high Kapoor (2008)
Glomus fasciculatum / competition
Glomus mosseae, �-1,3- glukanazy, P. capsici papryka in vivo S
rednia / medium Ozgonen et al. (2009)
G. etunicatum, chitynazy Capsicum annuum
G. fasculatus, �-1,3- glukanase,
Gigaspora margarita chitynase
Gluconacetobacter antybioza (pyoluteorin) F. oxysporum, F. solani - in vitro ograniczenie wzrostu Logeshwaran et al.
diazotrophicus PAL5, antibiosis (pyoluteorin) grzybni / limitation of (2011)
L5 mycelia growth
306
A. Okorski et al. / LeS
ne Prace Badawcze, 2014, Vol. 75 (3): 301 321
Hebeloma konkurencja P. cambivora, P. kasztanowiec in vivo S
rednia / medium Branzanti et al. (1999)
crustiliniforme, competition cinnamomi horse-chestnut
Hebeloma sinapizans,
Laccaria laccata,
Paxillus involutus
Laccaria laccata konkurencja F. oxysporum, F. sosna pinia wazonowe / potted ograniczenie objawów Machón et al. (2009)
competition verticillioides umbrella pine uzależnione od stopnia
mykoryzacji
reduction of root
necrosis (depending on
the efficiency of
mycorrhization)
Laccaria laccata PC050 konkurencja F. oxysporum sosna Banksa in vitro hamowanie wzrostu Chakravarty et Hwang
competition Pinus Banksiana grzybni oraz (1991)
kiełkowania zarodniów
inhibition of mycelia
growth and germination
of spores
P. fluorescens 18 konkurencja, antybioza F. oxysporum - in vitro ograniczenie wzrostu Kumar et al. (2002)
szczepów competition, antibiosis grzybni
inhibition of mycelia
growth
P. fluorescens 89B61 indukcja ISR P. infestans pomidor / tomato wazonowe / potted niska / low Yan et al. (2002)
induction of ISR
Paenibacillus SAR/ISR, akumulacja P. capsici papryka wazonowe / potted wysoka / high Jung et al. (2005, 2006)
illinoisensis KJA-424 białek PR w liS
ciach Capsicum annuum
SAR/ISR, accumulation
of PR proteins in leaves
Paenibacillus polymyxa antybioza P. palmivora, rzodkiewnik in vitro efekt ochronny przed Timmusk et al. (2009)
B2, B5, B6 antibiosis Ph. aphanidermatum Arabidopsis thaliana kolonizacją zoospor
protection against colo-
nization by zoospores
Paxillus involutus 0262 antybioza F. oxysporum sosna czerwona in vitro S
rednia / medium Duchesne et al. (1989)
antibiosis Pinus resinosa
Penicillium antybioza: dwa P. capsici papryka in vitro, wazonowe / wysoka / high Ma et al. (2008)
striatisporum Pst10 niezidentyfikowane Capsicum annuum potted
wtórne metabolity
antibiosis: two
unidentified secondary
metabolites
A. Okorski et al. / LeS
ne Prace Badawcze, 2014, Vol. 75 (3): 301 321
307
SkutecznoS
ć/ efekt
Organizm BCA
Mechanizm Organizm zwalczany RoS
lina Zakres badań Referencje
działania
Biological Control
Mechanism Organism to be eradicated Plant Scope of the research References
Agent
Effectiveness/results
Ph. oligandrum 1010 celulazy, P. parasitica pomidor / tomato in vitro, wazonowe S
rednia / medium Picard et al. (2000 a,b)
nadpasożytnictwo, (wernikulit) / potted
indukcja reakcji (vermiculite)
obronnej roS
lin
cellulase, hyper-
pathogenicity, induction
of plant resistance
reaction
Pseudomonas antybioza: Pyoluteorin, P. capsici pieprz czarny in vitro wysoka / high Paul et Sarma (2006)
fluorescens IISR-6 pyrrolnitrin, HCH black pepper
antibiosis: Pyoluteorin,
pyrrolnitrin, HCH
Pseudomonas spp. 3A17 konkurencja, P. cactorum jabłoń / apple in vitro, in vivo S
rednia / medium Janisiewicz et Covey
produkcja sideroforów Malus (1983)
competition, production
of siderophores
Serratia marcescens F- antybioza P. capsici ogórek / cucumber in vitro zahamowanie Okamoto et al. (1998)
1-1 antibiosis kiełkowania zoosor
Inhibition of zoospore
germination
Serratia plymuthica makrocykliczny lakton P. capsici papryka wazonowe, szklarniowe wysoka / high Shen et al. (2005)
A21-4 (A21-4) (hamowanie Capsicum annuum potted, greenhouse
wzrostu grzybni,
tworzenia zoospor i
sporangiów)
macrocyclic lactone
(A21-4) (inhibition of
mycelia growth, creation
of zoospores and
sporangia)
Serratia plymuthica ISR Ph. ultimum ogórek / cucumber wazonowe / potted ograniczenie objawów Benhamou et al. (2000)
strain R1GC4 chorobowych
limitation of disease
symptoms
Streptomyces griseus chitynazy, �-1,3- P. capsici papryka in vitro, wazonowe / S
rednia / medium Nguyen et al. (2012)
H7602 glukanazy, lipazy, Capsicum annuum potted
proteazy
chitinase, �-1,3-
glucanase, lipase,
protease
308
A. Okorski et al. / LeS
ne Prace Badawcze, 2014, Vol. 75 (3): 301 321
Streptomyces lydicus antybioza, chitynazy, Ph. ultimum bawełna, groch in vitro, wazonowe / niszczenie oosopor, liza Yuan et Crawford
WYEC 108 produkcja sideroforów cotton, peas potted grzybni, wysoki efekt (1995)
antibiosis, chitinase, ochronny
production of elimination of
siderophores oosopores, mycelium
lysis, high protection
effect
Streptoycess sp. (15, 32, antybioza P. medicaginis, P. sojae lucerna, soja in vitro, wazonowe / redukcja objawów Xiao et al. (2002)
93, PonSSII, GS93-23, antibiosis alfalfa, soy potted chorobowych
GS43-5, GS2-21, GS8- reduction of disease
22) symptoms
T. asperellum PR11 konkurencja, P. megakarya kakaowiec właS
ciwy polowe / field niska / low Deberdt et al. (2008)
nadpasożytnictwo Theobroma cacao
competition,
hyperpathogenicity
T. hamatum s382 SAR P. capsici ogórek / cucumber wazonowe / potted wysoka / high Khan et al. (2004)
T. harzianum Ph. aphanidermatum, tytoń / tobacco in vitro, wazonowe / ograniczenie objawów Devaki et al. (1992)
-(l,3)-glukanazy
Ph. myriotylum potted chorobowych w
ą-(l,3)-glukanase
sterylizowanej glebie
limitation of disease
symptoms in sterile soil
11 izolatów �-1,3-, �-1,4- i �-1,6- P. fragariae var. rubi malina / raspberry in vitro, wazonowe / redukcja zgnilizny Valois et al. (1996)
promieniowców glukanazy potted korzeni maliny
11 isolates of �-1,3-, �-1,4- and �-1,6- reduction of root rot of
Actinomycetes glukanase raspberry
A. Okorski et al. / LeS
ne Prace Badawcze, 2014, Vol. 75 (3): 301 321
309
310 A. Okorski et al. / LeS
ne Prace Badawcze, 2014, Vol. 75 (3): 301 321
rażenie roS
lin przez P. capsici o około 84% w stosunku rum. Mykoryzowane sadzonki sosny charakteryzowały
do wariantu kontrolnego. Podobnie wykorzystano grzyb się wyższą zawartoS
cią związków fenolowych w sto-
mykoryzowy Glomus mosseae (BEG 12) do ochrony sunku do roS
lin kontrolnych, co wskazuje na aktywację
pomidora przed P. parasitica (Cordier et al. 1998). W mechanizmów obronnych (Chakravarty, Hwang 1991).
mykoryzowanych roS
linach uruchomiony został mecha- Lakówkę pospolitą wykorzystano także w ochronie pod-
nizm ISR (indukowanej odpornoS
ci systemicznej), stawy łodyżek siewek sosny pinii (Pinus pinea) przed
czego konsekwencją był wzrost stężenia związków infekcjami powodowanymi przez F. oxysporum i F.
fenolowych. Dzięki temu nastąpiło zmniejszenie liczby verticillioides (Machón et al. 2009). W doS
wiadczeniu z
i rozmiarów nekroz na korzeniach, przy czym efekt użyciem doniczek wypełnionych autoklawowanym
ochronny zależał od skutecznoS
ci mykoryzacji roS
lin. podłożem torfowo-wermikulitowym nie stwierdzono
W przypadku mykoryzacji roS
lin pomidora nie tylko jednak istotnego wpływu obecnoS
ci symbionta myko-
zaistniała miejscowa reakcja w korzeniach, lecz wy- ryzowego na przeżywalnoS
ć roS
lin w przypadku wy-
stąpiła także odpornoS
ć układowa, a w komórkach stąpienia zgorzeli przedwschodowej. CzęstoS
ć występo-
objętych mykoryzą powstawała kaloza, która stworzyła wania objawów zgorzeli powschodowej zależała nato-
barierę utrudniającą infekcję. miast od stopnia mykoryzacji sadzonek sosny (Machón
et al. 2009). Inny gatunek ektomykoryzowy - krowiak
Biologiczna ochrona przed chorobami podwinięty (Paxillus involutus), został wykorzystany do
zgorzelowych powodowanymi przez grzyby z zwalczania F. oxysporum  sprawcy zgorzeli korzeni
rodzaju Fusarium sosny czerwonej (Pinus resinosa). Po 14 dniach od prze-
prowadzenia infekcji S
miertelnoS
ć sadzonek sosny była
W literaturze można odnalex
ć wiele przykładów sku- niższa o 55% niż sadzonek kontrolnych, a zarodniko-
tecznego ograniczania występowania patogenicznych wanie F. oxysporum było mniej intensywne o około 80%
dla roS
lin grzybów należących do rodzaju Fusarium. (Machón et al. 2009).
Badania przeprowadzone przez R
lusarskiego (2008) Zaprezentowane w powyższym podrozdziale dane
wykazały istotne ograniczenie porażenia wywołanego dotyczące wykorzystania w ochronie roS
lin pojedyn-
przez Fusarium oxysporum f. sp. radicis-lycopersici czych mikroorganizmów BCA uzyskano w badaniach
w wyniku zaszczepiania roS
lin pomidora Trichoderma laboratoryjnych oraz w doS
wiadczeniach wazonowych i
spp. szklarniowych. NajczęS
ciej wykorzystywano w nich
W innych pracach badawczych z powodzeniem sto- sztuczne podłoże lub sterylizowaną glebę. Introduko-
sowano mykoryzowe gatunki grzybów Glomus macro- wane mikroorganizmy konkurowały jedynie z popu-
carpum i Glomus fasciculatum do zwalczania fuzaryj- lacjami patogenów, którymi inokulowano roS
liny, dla-
nego więdnięcia pomidora (sprawca: F. oxysporum f. sp. tego uzyskana przez autorów wysoka efektywnoS
ć zwal-
lycopersici) (Kapoor 2008). W doS
wiadczeniu wazo- czania patogenów zgorzelowych jest niezwykle trudna
nowym nad mykoryzacją pomidorów stwierdzono do osiągnięcia w warunkach polowych.
ponad 2-krotny wzrost stężenia związków fenolowych, Prowadzono również badania nad działaniem łącz-
6-krotny wzrost aktywnoS
ci enzymu PAL (amoniako- nym dwóch organizmów. Na przykład Hwang i in.
liazy fenyloalaniny) oraz ponad 18-krotny wzrost zawar- (1995). w doS
wiadczeniu in vivo przeprowadzonym w
toS
ci kwasu jasmonowego (w S
wieżej masie roS
lin) w kolbkach Erlenmeyer'a zawierających sterylny wermi-
stosunku do roS
lin kontrolnych. W badaniach tych kulit wykazali, że łączne zastosowanie grzyba ektomy-
G. macrocarpum i G. fasciculatum potwierdziły także koryzowego Paxillus involutus oraz szczepu bakterii o
wysoką efektywnoS
ć biologicznej ochrony, ogranicza- właS
ciwoS
ciach antybiotycznych B. subtilis w stosunku
jąc występowanie objawów chorobowych odpowiednio do Fusarium moniliforme redukuje S
miertelnoS
ć sadzo-
o 75% i 78%. nek sosny Banksa do poziomu 16%. Wysoką skutecz-
Obiecujące wyniki badań uzyskali także Chakravar- noS
ć ochrony biologicznej odnotowali także Roberts i in.
ty i Hwang (1991), wykorzystując ektomykoryzowy (2005). w wyniku wykorzystania dwóch organizmów
gatunek lakówki pospolitej (Laccaria lacata). Wykazali antagonistycznych do zwalczania zgorzeli siewek
oni, że gatunek ten, na tle innych grzybów ektomykory- ogórka (sprawca: P. ultimum). W dwóch niezależnych
zowych, silnie hamował wzrost grzybni F. oxysporum na eksperymentach badacze ci wykazali, że najlepsze rezul-
sadzonkach sosny Banksa (Pinus banksiana). Po my- taty w ograniczeniu choroby uzyskano po zastosowaniu
koryzacji korzeni zaobserwowano zmniejszenie w ry- nadpasożyta Trichoderma virens (GL21) oraz w
zosferze liczby izolowanych koloni grzybów z rodzaju przypadku połączenia grzyba T. virens (GL3) z bakterią
Fusarium, a zastosowane w badaniach in vitro filtraty Burkholderia cepacia (BC-1).
metabolitów z kultur lakówki pospolitej silnie hamo- Istnieją także doniesienia o próbach łącznego zasto-
wały kiełkowanie zarodników oraz strzępek F. oxyspo- sowania komercyjnych preparatów biologicznych w
A. Okorski et al. / LeS
ne Prace Badawcze, 2014, Vol. 75 (3): 301 321 311
zwalczaniu chorób zgorzelowych. Ocenę efektywnoS
ci rozwojowych roS
lin (tab. 2). Mikroorganizmy najczęS
-
pięciu komercyjnych preparatów biologicznych zawie- ciej stosowane w ochronie biologicznej mają zdolnoS
ć
rających: B. subtilis (GB03), B. lichenformis, B. me- syntezy wtórnych metabolitów o charakterze antybio-
gaterium, B. subtilis (QST 713), S. lydicus (WYEC 108), tycznym, dlatego w przypadku ich łącznego stosowania
Trichoderma atroviride (CHS 861), G. virens (GL-2) do konieczne jest wykonywanie testów zgodnoS
ci w wa-
ograniczania Phytophthora ramorum przeprowadziła runkach in vitro. Przykładem skutecznego połączenia
grupa badaczy pod kierunkiem Elliott (Elliott et al. mikroorganizmów w zwalczaniu P. parasitica oraz
2009). SkutecznoS
ć preparatu badano w testach anta- grzybów z rodzaju Fusarium było zastosowanie bakterii
gonizmu oraz w doS
wiadczeniach in vivo, w których Paenibacillus sp. (B2), o właS
ciwoS
ciach anty-
wykorzystano liS
cie roS
lin wrażliwych na infekcje biotycznych, z grzybem mykoryzowym G. mosseae. W
(różanecznik kaukaski, kamelia japońska). W testach testach szalkowych potwierdzono, że bakteria nie wyka-
szalkowych najskuteczniejszy okazał się preparat Plant zuje właS
ciwoS
ci antagonistycznych wobec G. mosseae,
Helper (z grzybem T. atroviride, CHS 561), powodując ale ogranicza wzrost patogenów chorobotwórczych dla
całkowite zahamowanie wzrostu grzybni wszystkich ba- roS
lin (Budi et al. 2000). W warunkach in vitro stwier-
danych izolatów P. ramorum. Natomiast w doS
wiad- dzono zahamowanie kiełkowania sporangiów, wzrostu
czeniach in vivo najbardziej efektywne okazało się strzępek P. parasitica oraz wzrostu grzybni F. oxy-
zastosowanie preparatu Serenade (z bakterią Bacillus sporum i F. culmorum. W doS
wiadczeniu in vivo wyka-
subtilis QST 713), charakteryzującego się S
rednią zano ograniczenie występowania objawów nekrozy na
skutecznoS
cią w testach szalkowych. Zdaniem autorów pomidorach na skutek zastosowania mikroorganizmów
brak zależnoS
ci pomiędzy wynikami testów szalkowych antagonistycznych zarówno samodzielnie i łącznie. Naj-
oraz badań na liS
ciach wyklucza stosowanie pierwszej silniejsze zahamowanie występowania objawów cho-
metody jako wiarygodnej oceny preparatów biologicz- robowych stwierdzono na skutek łącznego zastosowania
nych (Elliott et al. 2009). W badaniach nie wykazano mikroorganizmów BCA (63%) (Budi et al. 2000).
interakcji pomiędzy T. atroviride i S. lydicus, co pozwo- Badania Kim i in. (2008) należą do nielicznych prac
liło na próby wykorzystania tych dwóch preparatów nad łącznym zastosowaniem preparatów biologicznych
łącznie. Niestety, nie uzyskano korzystniejszego efektu w warunkach polowych. Przeprowadzono je w celu
ochronnego w porównaniu do samodzielnego zastoso- zwalczania P. capsici oraz innych gatunków patoge-
wania BCA. Brak poprawy efektywnoS
ci biologicznej nicznych dla pieprzu, takich jak: R. solani, F. oxysporum
ochrony w wyniku łącznego zastosowania antagonistów i F. solani, za pomocą antagonistycznych bakterii S.
w porównaniu ze stosowaniem mikroorganizmów sa- plymuthica (C-1), Chromobacterium sp. (C-61),
modzielnie zanotowano także w przypadku zwalczania Lysobacter enzymogenes (C-3). SpoS
ród wymienionych
zgorzeli siewek buraka cukrowego (sprawca: Ph. ulti- bakterii zastosowanych w doS
wiadczeniu wazonowym
mum) (Fukui et al. 1994). Z kolei, de Boer i in. (2003) w samodzielnie, najsilniej antagonistycznie w stosunku do
badaniach in vitro zademonstrowali, że niekompatybilne P. capsici działał szczep S. plymuthica (C-1), jednakże
izolaty Ps. putida (RS56 i RS111) zastosowane łącznie gdy użyto go do zwalczania kompleksu grzybów, to
dawały identyczne wyniki jak szczepy zastosowane charakteryzowały się on S
rednią efektywnoS
cią. Z kolei
samodzielnie. skutecznoS
ć ograniczania rozwoju kompleksu patoge-
nów przez wyżej wymienione szczepy bakterii zasto-
Badania polowe sowane łącznie w badaniach wazonowych oraz w dwóch
niezależnych doS
wiadczeniach polowych (w trzech ter-
Deberdt i in. (2008) w badaniach polowych nad minach), była wysoka (Kim et al. 2008).
zwalczaniem czarnej plamistoS
ci liS
ci kakaowca (spraw- Zwalczanie zgorzeli siewek buraka cukrowego (Pyt-
ca: Phytophthora megakarya), po zastosowaniu wyse- hium) z wykorzystaniem Stenotrophomonas maltophilia
lekcjonowanego szczepu Trichoderma asperellum (W81) oraz P. fluorescens (F113Rif) w warunkach polo-
(PR11), uzyskali jedynie 20% ograniczanie występo- wych badali Dunne i in. (1998). Autorzy wykazali, że
wania objawów chorobowych w stosunku do wariantu łączne zastosowanie mikroorganizmów spowodowało
kontrolnego. Choć wynik ten jest statystycznie istotny, obniżenie częstoS
ci infekcji roS
lin na poziomie iden-
to jednak znacznie wyższą efektywnoS
ć uzyskano w tycznym z ochroną chemiczną.
przypadku ochrony chemicznej, ograniczając porażenie Ezziyyani i in. (2007) próbowali zwalczać zgorzel
kakaowca do około 2%. Receptą na zwiększenie pieprzu (P. capsici) za pomocą kombinacji dwóch
skutecznoS
ci preparatów biologicznych w warunkach mikroorganizmów: T. harzianum (2413) i Streptomyces
produkcyjnych jest łączne stosowanie kilku kompaty- rochei (467). Wyniki pokazały, że S. rochei zastoso-
bilnych mikroorganizmów w jednym zabiegu lub w wany samodzielnie w najmniejszych dawkach nie miał
kolejnych zabiegach wykonywanych w różnych fazach wpływu na zgorzel pieprzu, w wysokich powodował
Tabela 2. Organizmy antagonistyczne (BCA) stosowane łącznie w zwalczaniu chorób powodowanych przez patogeny z rodzaju Phytophthora, Pythium i Fusarium
Table 2. Biological Control Agent (BCA) used separately in eradication of diseases caused by pathogens genus Phytophthora, Pythium and Fusarium
Organizm
SkutecznoS
ć/ efekt
Organizm BCA Mechanizm zwalczany RoS
lina Zakres badań Referencje
działania
Biological Control Agent Mechanism Organism to Plant Scope of the research References
Effectiveness/results
be eradicated
Burkholderia cepacia 322, T. antybioza, mykopasożytnictwo P. capsici pieprz in vitro, wazonowe wysoka Ezziyyani et al.
harzianum 2413 (2009)
antibiosis, mycoparasitism pepper potted high
1 2 1 1
B. subtilis GB03, B. subtilis iturina (antybiotyk), ISR, P. ramorum Różanecznik in vitro (oderwane liS
cie) brak poprawy Elliott et al.
3 2 2 3
QST 713, Streptomyces lydicus antybioza, ISR, antybioza, kaukaski, efektywnoS
ci w łącznym (2009)
(detached leaves)
3 3
WYEC 108 chitynazy, produkcja kamelia stosowaniu BCA
sideroforów japońska
no improvement in the
1 1
iturine (antibiotic), ISR, Rhododendron overall efficiency of the
2 2 3
antibiosis, ISR, caucasicum, application of the BCA
3 3
antibiosis, chitinase, production Camellia
of siderophores japonica
B. cereus UFV-101, Candida sp. antybioza, konkurencja, ISR P. infestans pomidor szklarniowe wysoka Lourenco et al.
266, Aspergillus sp. 138, (2006)
antibiosis, competition, ISR tomato greenhouse high
Cellulomonas flavigena 328,
Cryptococcus sp. 404
3
LS213 (B. subtilis GB03, B. produkcja sideroforów, F. oxysporum pieprz, in vivo (kasety) S
rednia do wysokiej Domenech et al.
amyloliquefaciens IN937a, (2006)
SAR/ISR pomidor (cartridge) medium to high
chitozan), B. licheniformis CECT
production of siderophores, pepper, tomato
5106, P. fluorescens CECT 5398,
SAR/ISR
Chryseobacterium balustinum
CECT 5399
Micromonospora carbonacea celulazy, antybioza P. cinnamomi banksia szklarniowe wysoka El-Tarabily et
M1, Streptomyces violascens S97 Banksia al. (1996)
cellulase, antibiosis, greenhouse high
grandis
P. fluorescens WCS374, SAR/ISR, produkcja F. oxysporum rzodkiewka wazonowe niska Leeman et al.
WCS417, P. putida WCS358, F. sideroforów (1996)
radish potted low
oxysporum Fo47, Acremonium
SAR/ISR, production
rutilum 417PSB, Verticillium
of siderophores
lecanii,
P. putida 32-2,GR12-2, P. konkurencja, produkcja Ph. ultimum burak in vitro, niska w łącznym Fukui et al.
fluorescens A1, ML5, P. sideroforów, antybioza cukrowy stosowaniu BCA (1994)
wazonowe
aureofaciens PGS12
competition, production sugar beet low in inclusive
potted
of siderophores, antibiosis application of the BCA
312
A. Okorski et al. / LeS
ne Prace Badawcze, 2014, Vol. 75 (3): 301 321
P. putida RE8, P. fluorescens F. oxysporum rzodkiewka wazonowe niska de Boer et al.
RS111 (1999)
konkurencja, produkcja radish potted low
sideroforów
competition, production of
siderophores
P. putida: WCS358 i RE8 F. oxysporum rzodkiewka wazonowe niska de Boer et al.
(2003)
produkcja sideroforów, ISR radish potted low
production of siderophores, ISR
Paenibacillus sp. B2 antybioza P. parasitica, pomidor in vitro, in vivo hamowanie wzrostu Budi et al.
F. oxysporum grzybni, kiełkowanie (2000)
antibiosis tomato
zarodników
(paenimyxin)
inhibition of mycelia
growth and germination of
spores
Paxillus involutusand, Suillus konkurencja, antybioza F. moniliforme sosna Banksa in vitro, in vivo wysoka Hwang et al.
tomentosus, Bacillus subtilis, Pinus (1995)
competition, antibiosis (Kolby Erlenmeyera + high
banksiana
wernikulit) (Erlenmeyer flasks +
vermiculite)
Serratia plymuthica C-1, antybioza, chitynazy, proteazy, P. capsici pieprz wazonowe, szklarniowe, polowe wysoka Kim et al.
Chromobacterium sp. C-61, lipazy, glukanazy (2008)
pepper potted, greenhouse, field high
Lysobacter enzymogenes C-3
antibiosis, chitinase, protease,
lipase, glucanase
Stenotrophomonas maltophilia chitynazy, proteazy, Pythium spp. burak in vitro, wazonowe, polowe wysoka Dunne et al.
W81, P. fluorescens F113 floroglucynol, siderofory, HCN cukrowy (1998)
potted, field high
chitinase, protease, sugar beet
phloroglucinol, siderophores,
HCN
T. hamatum AUSB-26328, T. indukcja SAR, wzrost Ph. bawełna szklarniowe, polowe S
rednia Abo-Elyousr et
harzianum AUSB-26330, zawartoS
ci związków debaryanum, al. (2009)
cotton greenhouse, field medium
Paecilomyces lilacinus AUSB- fenolowych w roS
linach F. oxysporum
26336, RIS (Bion, SA)
induction of SAR, increase in the
content of phenolic compounds in
plants
T. virens GL3, GL21, konkurencja, antybioza Ph. ultimum ogórek szklarniowe S
rednia do wysokiej Roberts et al.
Burkholderia ambifaria BC-F, B. cucumber (2005)
competition, antibiosis greenhouse medium to high
cepacia BC-1, Serratia
marcescens N1-14
Trichoderma harzianum 2413, nadpasożytnictwo, antybioza P. capsici pieprz wazonowe, polowe wysoka Ezziyyani et al.
Streptomyces rochei 467 (2007)
hyperpathogenicity, antibiosis piper potted, field high
A. Okorski et al. / LeS
ne Prace Badawcze, 2014, Vol. 75 (3): 301 321
313
314 A. Okorski et al. / LeS
ne Prace Badawcze, 2014, Vol. 75 (3): 301 321
opóx
nienie wstępowania objawów, a w najwyższych ne w różnych szerokoS
ciach geograficznych wskazują,
zmniejszał S
miertelnoS
ć roS
lin. Zastosowanie gatunku że zarówno liczba taksonów grzybów glebowych izolo-
T. harzianum samodzielne w ogóle nie poprawiało zdro- wanych z różnych S
rodowisk, jak i ich skład jakoS
ciowy
wotnoS
ci roS
lin pieprzu. Łączne zastosowanie mikro- są podobne (Hawksworth 2001), dlatego zdaniem Bae
organizmów w doS
wiadczeniu wazonowym zmniejszało i in. (2011) te same BCA można stosować w różnych
częstoS
ć objawów fytoftorozy o 79,8 %, natomiast warunkach S
rodowiskowych.
w doS
wiadczeniu polowym o 74,8%. Nieznaczne obni- Podstawową kwestią, którą należy rozważyć w
żenie efektywnoS
ci ochrony biologicznej obserwowane odniesieniu do ochrony biologicznej, jest uzyskanie za-
w doS
wiadczeniu polowym (w stosunku do wazono- dowalającej skutecznoS
ci biopreparatów i powtarzal-
wego) badacze tłumaczyli faktem, że antagonistyczne noS
ci wyników w warunkach produkcyjnych. Aby efekt
BCA musiały konkurować z rdzennymi mikroorga- był dobry, organizmy BCA muszą skutecznie skolo-
nizmami bytującymi w glebie, podczas gdy w wazonach, nizować tkanki roS
lin. Wzajemne interakcje dotyczą
w sterylnym podłożu taka konkurencja nie występowała. głównie konkurencji o przestrzeń życiową i składniki
Abo-Elyousr i in. (2009) do biologicznego zwal- pokarmowe. Zachodzą w glebie i na roS
linach, gdzie
czania zgorzeli siewek bawełny powodowanej przez Ph. współzawodnictwo pomiędzy mikroorganizmami nie
debaryanum i F. oxysporum wykorzystywali T. hama- opiera się wyłącznie na szybkoS
ci kolonizacji (tempie
tum (AUSB-26328), T. harzianum (AUSB-26330), wzrostu, szybkoS
ci cyklu życiowego, zdolnoS
ciach
Paecilomyces lilacinus (AUSB-26336) oraz syntetyczne adaptacyjnych czy potencjale rozmnożeniowym), lecz
induktory odpornoS
ci (resistance inducers  RIs): benzo- dotyczy dynamicznej rywalizacji pomiędzy mikroorga-
thiadiazol (BTH, nazwa handlowa Bion) i kwas salicy- nizmami z wykorzystaniem wszelkich dostępnych
lowy (SA). W badaniach polowych najkorzystniejsze S
rodków obrony i agresji. Mikroorganizmy bytujące w
wyniki w ograniczaniu patogenicznych gatunków Ph. okreS
lonej niszy ekologicznej wykształciły różne stra-
debaryanum i F. oxysporum uzyskano w wariancie po tegie umożliwiające im pokonanie konkurencji. Należy
zastosowaniu łącznie: P. lilacinus, T. harzianum, SA do nich zaliczyć: detoksyfikację wtórnych metabolitów
i Bion. Zmniejszenie nasilenia objawów choroby na innych mikroorganizmów, represję genów odpowiada-
zainfekowanych roS
linach wyniosło około 50%. jących za syntezę metabolitów, syntezę antybiotyków
szkodliwych dla konkurencyjnych organizmów oraz
odpornoS
ć na antybiotyki syntetyzowane przez inne mi-
kroorganizmy (Duffy et al. 2003). Wymienione powyżej
4. Biologiczna ochrona przed chorobami:
oddziaływania mogą przekładać się na mniejszą sku-
stan obecny i perspektywy rozwoju
tecznoS
ć biologicznej ochrony w naturalnych ekosys-
temach. Dodatkowo, na wzajemne relacje pomiędzy mi-
W krajach Unii Europejskiej stosowanie biologicz-
kroorganizmami wpływa wiele czynników niepodlega-
nych S
rodków ochrony roS
lin regulowane jest dyrekty-
jących kontroli, a decydujących o skutecznoS
ci zabie-
wami 91/414/EEC (EU 1991), 2001/36/EC (EU 2001)
gów ochronnych, takich jak: warunki S
rodowiskowe:
i 2005/25/EC (EU 2005) oraz regulacją EC 1107/2009
temperatura, opady, pH gleby, obecnoS
ć czynników ha-
(EU 2009). Komisja Europejska bardzo precyzyjnie
mujących wzrost, skład gatunkowy mikroorganizmów
okreS
la zasady obowiązujące producentów przy reje-
w okreS
lonej niszy (Benhamou 2004). Z tego powodu,
stracji do użycia preparatów BCA. Poszczególne kraje
nie ma zależnoS
ci między wynikami badań nad sto-
członkowskie różnią się interpretacją przepisów praw-
sowaniem BCA uzyskanymi w warunkach in vitro
nych, co skutkuje wydłużeniem procesu rejestracji,
a uzyskanymi w warunkach in vivo (Elliot et al. 2009).
który jest różny w poszczególnych krajach członkow-
Modele matematyczne przebiegu choroby przy zastoso-
skich. Polska, jako jeden z szeS
ciu krajów UE, nie posia-
waniu ochrony biologicznej wykazały, że efektywnoS
ć
da szczegółowych uregulowań prawnych dotyczących
BCA zależy od stopnia kolonizacji tkanek roS
linnych lub
stosowania i rejestracji S
rodków biologicznej ochrony.
gleby oraz od czasu aktywnoS
ci BCA (Jeger et al. 2009),
Aktualnie w Europie dostępnych jest 16 biofungi-
a badania Zeng i in. (2012) udowodniły że skutecznoS
ć
cydów (www.rebeca-net.de). Komercyjne preparaty
stosowania biologicznej ochrony zależy od stabilnego
biologiczne dostępne na rynku zawierają pojedyncze
utrzymywania się populacji BCA introdukowanych do
szczepy mikroorganizmów antagonistycznych o bardzo
S
rodowiska. Wobec powyższego można wnioskować, że
specyficznym mechanizmie oddziaływania na patogeny
skutecznoS
ć BCA nie zależy od krótkotrwałego od-
(Junaid et al. 2013; www.rebeca-net.de). WiększoS
ć
działywania mikroorganizmów antagonistycznych, a
gatunków grzybów glebowych uważana jest za gatunki
przełamanie mechanizmu obrony patogenów nie gwa-
kosmopolityczne, co oznacza, że z łatwoS
cią mogą prze-
rantuje uzyskania satysfakcjonującego efektu ochron-
nosić się do innych S
rodowisk (Gams 2007). Analizy
nego. Z tego też powodu efektywnoS
ć biologicznej
porównawcze populacji grzybów glebowych prowadzo-
A. Okorski et al. / LeS
ne Prace Badawcze, 2014, Vol. 75 (3): 301 321 315
ochrony w uprawach polowych jest ograniczona, a metody ochrony biologicznej w porównaniu do metod
największe sukcesy z wykorzystaniem BCA uzyskuje chemicznych roS
lin są bardzo trudne. Stosowanie BCA
się w uprawach szklarniowych (Paulitz, Belanger 2001). w odniesieniu do konkretnych patogenów i gatunków
Obserwowana w niektórych doS
wiadczeniach polowych roS
lin wymaga bowiem opracowania bardzo precyzyj-
niewielka skutecznoS
ć biologicznej ochrony roS
lin może nych procedur oraz znajomoS
ci biologii zarówno
wynikać także z wykorzystania organizmów antagonis- organizmów zwalczanych, jak i czynników biologicznej
tycznych wobec wąskiego spektrum patogenów, dlatego ochrony.
zawsze wskazane jest stosowanie mikroorganizmów o Należy poszukiwać nowych mikroorganizmów o
szerokim wachlarzu zdolnoS
ci antagonistycznych (Cook właS
ciwoS
ciach antagonistycznych w stosunku do pato-
1993). Wyspecjalizowany mechanizm oddziaływania na genów, by powiększyć arsenał dostępnych S
rodków na
patogeniczne mikroorganizmy oznacza zarazem bardzo bazie BCA, oraz koncentrować się na wykorzystywaniu
małe prawdopodobieństwo zmiany żywiciela, przykła- lokalnych szczepów o najkorzystniejszych właS
ciwoS
-
dem może być nadpasożytniczy gatunek Ampelomyces ciach w okreS
lonych siedliskach. Tworzenie nowych
quisqalis  pasożytujący wyłącznie na grzybach powo- biopreparatów jest oczywiS
cie trudne, jednak poniesio-
dujących mączniaka prawdziwego (Angeli et al. 2012). ny w tym zakresie wysiłek badawczy rekompensowany
Zdaniem niektórych badaczy wysoka specjalizacja ży- będzie poprawą ich skutecznoS
ci oraz uniknięciem intro-
wicielska może być skorelowana z ewolucyjną labil- dukcji do S
rodowiska mikroorganizmów pochodzących
noS
cią (Parker, Gilbert 2004). Heydari i Pessarakli z odległych częS
ci S
wiata. Receptą na poprawę skutecz-
(2010) twierdzą, że organizmy nadpasożytnicze wpro- noS
ci biopreparatów BCA jest wykorzystanie syner-
wadzane do S
rodowiska najczęS
ciej nie zapewniają sku- gicznych czynników biologicznej ochrony, co zarówno
tecznej ochrony, wykazują bowiem agresywne zacho- poprawia efekt ochronny, jak i umożliwia zwalczanie
wania wobec innych organizmów jedynie w warunkach większej liczby patogenów (Dunne et al. 1998; Jetiya-
ograniczonej dostępnoS
ci składników odżywczych. non, Kloepper 2002).
Zastosowanie BCA oddziaływujących wyłącznie na W literaturze funkcjonuje wiele doniesień o stosowa-
okreS
lony patogen, często nie wpływa na inne orga- niu kilku BCA, kompatybilnych pod względem me-
nizmy zasiedlające niszę, co z kolei prowadzi do koloni- chanizmu działania (tab. 2). WątpliwoS
ci jednak budzi
zacji roS
lin przez nowe organizmy patogeniczne. Takie wzajemne ich oddziaływanie w S
rodowisku naturalnym.
zjawisko ma ogromne znaczenie w przypadku polifa- Populacje BCA stosowane równoczeS
nie lub w krótkich
gicznych patogenów odglebowych, dających podobne odstępach czasu mogą ze sobą konkurować (Xu et al.
lub identyczne objawy chorobowe na roS
linach. W takim 2011), dlatego też łączne stosowanie kilku BCA może
przypadku brak precyzyjnych procedur diagnostycz- dawać korzystny, neutralny lub niekorzystny efekt och-
nych stosowanych w szkółkarstwie leS
nym nie daje ronny. Efekt ten zależy od typu organizmu zwalczanego,
odpowiedzi na temat skutecznoS
ci zabiegu zwalczenia wielkoS
ci jego populacji oraz doboru konkretnych BCA
okreS
lonego organizmu, szczególnie jeS
li roS
liny zo- (Kessel et al. 2002; Lourenco et al. 2006; Ezziyyani et al.
staną skolonizowane przez inne organizmy patogenicz- 2007; Xu et al. 2010). Analizując model aktywnoS
ci
ne. Dodatkowym utrudnieniem są liczne formy prze- BCA o różnych mechanizmach oddziaływania na pato-
trwalnikowe oraz zarodniki tworzone przez mikro- gen, Xu i in. (2011) doszli do wniosku, że w ogra-
organizmy patogeniczne, które zostają rozproszone w niczaniu chorób roS
lin bardziej skuteczne jest stoso-
wodach gruntowych i glebie. W sytuacji silnej konku- wanie pojedynczych organizmów o wielopunktowym
rencji pomiędzy mikroorganizmami formy te umożli- mechanizmie oddziaływania na patogen, niż kombinacji
wiają przetrwanie patogenom, natomiast wprowadzone kilku BCA, o różnych, lecz jednopunktowych zdolnoS
-
do ekosystemu populacje nadpasożytniczych grzybów i ciach antagonistycznych. JednoczeS
nie Xu i in. (2011)
bakterii podlegają stałej redukcji (Lourenco et al. 2006). nie wykluczają zwiększenia efektywnoS
ci BCA stoso-
Podsumowując zebrane dane literaturowe należy wanych łącznie, przy czym podkreS
lają, że synergiczne
stwierdzić, że w biologicznej ochronie przed chorobami oddziaływanie uwarunkowane jest przez wzajemną
zgorzelowymi różnych roS
lin najczęS
ciej (30 na 47 prac) kompatybilnoS
ć mikroorganizmów, która musi zostać
stosowano bakterie i promieniowce o właS
ciwoS
ciach potwierdzona w wykonanych wczeS
niej analizach labo-
antybiotycznych (tab. 1). Szacuje się, że poznano za- ratoryjnych. Powyższe założenie potwierdzają najnow-
ledwie 12% wszystkich takich gatunków, dlatego w celu sze wyniki zaprezentowane przez Xu i Jeger (2013),
pozyskania dla biologicznej ochrony nowych gatunków którzy wykazali, że łączne stosowanie BCA o zdolnoS
-
potrzebna jest izolacja mikroorganizmów z gleby  jako ciach konkurencyjnych i nadpasożytnicznych skutko-
potencjalnych producentów związków biologicznie wało opóx
nieniem rozwoju choroby.
aktywnych (wydzielania antybiotyków jako ubocznych Bardzo korzystne wydaje się wprowadzenie do tego
procesów metabolicznych). Należy także podkreS
lić, że układu mikroorganizmów stymulujących reakcję obron-
316 A. Okorski et al. / LeS
ne Prace Badawcze, 2014, Vol. 75 (3): 301 321
ną roS
lin (SAR, ISR) prewencyjnie, czyli przed termi- (Dz. U. poz. 505), stwarza potrzebę wykorzystania
nem największej wrażliwoS
ci roS
lin lub największej wszystkich metod ochrony roS
lin alternatywnych w sto-
aktywnoS
ci patogenu. OczywiS
cie wymaga to wnikli- sunku do metody chemicznej, co może wpłynąć na
wych badań okreS
lających zasady łącznego stosowania wzrost zainteresowania metodą biologiczną. Na całym
poszczególnych BCA w odniesieniu do konkretnego S
wiecie prowadzone są prace badawcze, których celem
patogenu, roS
liny i siedliska. W ograniczaniu lęgniow- jest poszukiwanie nowych mikroorganizmów o właS
ci-
ców Oomycetes skuteczne jest łączenie czynników woS
ciach umożliwiających ich wykorzystanie w bio-
biologicznej ochrony z klasycznymi S
rodkami ochrony logicznej ochronie. JednoczeS
nie znanych jest już wiele
roS
lin (Silva et al. 2004) oraz łączne stosowanie BCA z gatunków mikroorganizmów (o udokumentowanych
syntetycznymi induktorami odpornoS
ci (Abo-Elyousr et właS
ciwoS
ciach antagonistycznych), które wykorzysta-
al. 2009). Dla rozwoju biologicznych metod ochrony w no do opracowania biopreparatów komercyjnych. Dlate-
szkółkarstwie leS
nym ważne jest wykorzystanie grzy- go w ramach prac badawczych realizowanych w różnych
bów mykoryzowych poprawiających wzrost roS
lin, a krajowych jednostkach naukowo-badawczych należy
jednoczeS
nie będących antagonistami patogenicznych postawić za cel opracowanie zasad stosowania prepa-
grzybów (Pozo et al. 1999). Jest to korzystne ze względu ratów biologicznych dostępnych w ramach UE w
na brak ujemnego wpływu na S
rodowisko oraz ze wzglę- szkółkarstwie leS
nym i jednoczeS
nie podjąć starania do-
dów ekonomicznych (Harrier, Watson 2004). Poprawę tyczące rejestracji kolejnych S
rodków biologicznej
efektywnoS
ci grzybowych preparatów biologicznych ochrony roS
lin w Polsce.
można uzyskać poprzez wzbogacenie ich receptury w
sole wapnia (CaCO3), co wzmaga sporulację grzybów
oraz zwiększa syntezę enzymów (Saxena et al. 2001;
Literatura
Wuyep et al. 2003). Wapń w biopreparatach poprawia
ich jakoS
ć i aktywnoS
ć antagonistów po aplikacji bio-
Abdel-Monaim M.F. 2013. Improvement of Biocontrol of
fungicydu (Spadaro, Gullino 2004). W badaniach Sugi- Damping-off and Root Rot/Wilt of Faba Bean by Salicylic
Acid and Hydrogen Peroxide. Mycobiology, 41(1): 47 55.
moto i in. (2008) wykazano, że jony wapnia wpływały
Abo-Elyousr K.A.M., Hashem M., Ali E.H. 2009. Integrated
ograniczająco na wzrost grzybni i uwalnianie zoospor
control of cotton root rot disease by mixing fungal bio-
Phytophthora sojae, tak więc celowe jest wzbogacanie
control agents and resistance inducers. Crop Protection,
preparatów BCA dedykowanych do zwalczania lęg-
28: 295 301.
niowców z rodzaju Phytophthora w wapń. Taką tezę
Adams P., De-Leij F.A., Lynch J.M. 2007. Trichoderma
potwierdzają również prace von Broembsen i Deacon
harzianum Rifai 1295-22 mediates growth promotion of
(1997), którzy wykazali efektywnoS
ć CaCl2 i Ca(NO3)2
Crack willow (Salix fragilis) saplings in both clean and
w ograniczaniu P. parasitica oraz badania dotyczące
metal-contaminated soil. Microbial Ecology, 54: 306 313.
zastosowania jonów Ca2+ w ochronie dębu Quercus ilex Alabouvette C., Olivain C., Steinberg C., 2006. Biological
control of plant diseases: the European situation. European
przed P. cinnamomi (Serrano et al. 2012).
Journal of Plant Pathology, 114: 329 341.
Angeli D., Maurhofer M., Gessler C., Pertot I. 2012. Existence
of different physiological forms within genetically diverse
5. Podsumowanie
strains of Ampelomyces quisqualis. Phytoparasitica, 40
(1): 37 51.
Przytoczone w niniejszej pracy dane literaturowe
Azcón-Aguilar C., Barea J.M. 1996. Arbuscular mycorrhizas
wskazują na bardzo duże możliwoS
ci wykorzystania and biological control of soil-borne plant pathogens  an
overview of the mechanisms involved. Mycorrhiza, 6(6):
mikroorganizmów antagonistycznych w szeroko pojętej
457 464.
produkcji roS
linnej, obejmującej leS
nictwo, a w szcze-
Bae H., Roberts D.P., Lim H., Strem M.D., Park S., Ryu C.,
gólnoS
ci szkółkarstwo leS
ne. Krajowy rynek biologicz-
Bailey B.A. 2011. Endophytic Trichoderma Isolates from
nych S
rodków ochrony roS
lin jest obecnie niewielki, w
Tropical Environments Delay Disease Onset and Induce
roku 2014 na listę preparatów fungicydowych rekomen-
Resistance Against Phytophthora capsici in Hot Pepper
dowanych w leS
nictwie wprowadzono pierwszy S
rodek
Using Multiple Mechanisms. Molecular Plant Microbe
biologiczny zawierający oospory Pythium oligandrum
Interaction, 24(3): 336 351.
(Polyversum WP). Stosowanie integrowanej ochrony
Baker K.F., Cook R.J. 1974. Biological control of plant patho-
roS
lin przez wszystkich profesjonalnych użytkowników, gens. San Francisco, W.H. Freeman and Company, 433.
Bell M.J., Garside A.L., Magarey R.C. 2000. Effect of breaks
począwszy od 1 stycznia 2014 roku uprawomocnione
on sugarcane growth: relations between glasshouse and
przepisami ustawy z dnia 8 marca 2013 r. o S
rodkach
field studies. Proceedings of the Australian Society of
ochrony roS
lin (Dz. U. poz. 455) oraz rozporządzenia
Sugar Cane Technology, 22: 68 76.
Ministra Rolnictwa i Rozwoju Wsi z dnia 18 kwietnia
Benhamou N. 2004. Potential of the mycoparasite, Verticillium
2013 r. w sprawie wymagań integrowanej ochrony roS
lin
lecanii, to protect citrus fruit against Penicillium digitatum,
A. Okorski et al. / LeS
ne Prace Badawcze, 2014, Vol. 75 (3): 301 321 317
the causal agent of green mold: A comparison with the Deberdt P., Mfegue C.V., Tondje P.R., Bon M.C., Ducamp M.,
effect of chitosan. Phytopathology, 94: 693 705. Hurard C. et al. 2008. Impact of environmental factors,
Benhamou N., Gagn� S., Qu�r� D.L., Dehbi L. 2000. Bacterial- chemical fungicide and biological control on cacao pod
mediated induced resistance in cucumber: Beneficial effect production dynamics and black pod disease (Phytophthora
of the endophytic bacterium Serratia plymuthica on the megakarya) in Cameroon. Biological Control, 44:
protection against infection by Pythium ultimum. Phyto- 149 159.
pathology, 90: 45 56. Devaki N.S., Bhat S.S., Bhat S.G., Manjunatha K.R. 1992.
Bent E., Tuzun S., Chanway C.P., Enebak S. 2001. Alterations Antagonistic activities of Trichoderma harzianum against
in plant growth and in root hormone levels of lodgepole Phythium aphanidermatum and Pythium myriotylum on
pines inoculated with rhizobacteria. Canadian Journal of tobacco. Journal of Phytopathology, 136: 82 87.
Microbiology, 47: 793 800. Domenech J., Ramos-Solano B., Probanza A., Lucas-Garcia
Berdy J. 2005. Bioactive microbial metabolites. Journal of J.A., Colon J.J., Gutierrez-Manero F.J. 2004. Bacillus spp.
Antibiotics, 58:1 26. and Pisolithus tinctorius effects on Quercus ilex ssp.
Branzanti M.B., Rocca E., Pisi A., 1999. Effect of ectomycor- ballot: a study on tree growth, rhizosphere community
rhizal fungi on chestnut ink disease. Mycorrhiza, 9: structure and mycorrhizal infection. Forest Ecology and
103 109. Management, 194: 293 303.
Budi S.W., van Tuinen D., Arnould C., Dumas-Gaudot E., Domenech J., Reddy M.S., Kloepper J.W., Ramos B. 2006.
Gianinazzi-Pearson V., Gianinazzi S. 2000. Hydrolytic Combined application of the biological product LS213
enzyme activity of Paenibacillus sp. strain B2 and effects with Bacillus, Pseudomonas or Chryseobacterium for
of the antagonistic bacterium on cell integrity of two soil- growth promotion and biological control of soil-borne
borne pathogenic fungi. Applied Soil Ecology, 15: 191 diseases in pepper and tomato. BioControl, 51(2):
199. 245 258.
Chakravarty P., Hwang S.F. 1991. Effects of ectomycorrhizal Duchesne L.C., Peterson, R.L., Ellis B.E. 1989. The time-
fungus, Laccaria laccata, on Fusarium damping-off in course of disease suppression and antibiosis by the ecto-
Pinus banksiana seedlings. European Journal of Forest mycorrhizal fungus Paxillus involutus. New Phytologist,
Pathology, 21: 97 106. 111(4): 693 698. doi:10.1111/j.1469-8137.1989.tb02364.
Chen J., Jacobson L.M., Handelsman J., Goodman R.M. 1996. Duffy B., Schouten A., Raaijmakers J.M. 2003. Pathogen self-
Compatibility of systemic acquired resistance and defense: mechanisms to counteract microbial antagonism.
microbial biocontrol for suppression of plant disease in a Annual Review of Phytopathology, 41: 501 538.
laboratory assay. Molecular Ecology, 5: 73 80. Dunne C., Moenne-Loccoz Y., McCarthy J., Higgins P.,
Cook R. J. 1993. Making greater use of introduced micro- Powell J., Dowling D.N., O Gara F. 1998. Combining
organisms for biological control of plant pathogens. proteolytic and phloroglucinol-producing bacteria for
Annual Review of Phytopathology, 31: 53 80. improved control of Pythium-mediated damping-off of
Cordier C., Pozo M.J., Barea J.M., Gianinazzi S. 1998. Cell sugar beet. Plant Pathology. 47: 299 307.
Defense Responses Associated with Localized and Sys- Elliott M., Shamoun S.F., Summampong G., James D., Masri
temic Resistance to Phytophthora parasitica Induced in S., Varga A. 2009. Evaluation of several commercial bio-
Tomato by an Arbuscular Mycorrhizal Fungus. Molecular control products on European and North American
Plant-Microbe Interactions, 11(10): 1017 1028. population of Phytophthora ramorum. Biocontrol Science
Coventry H.S., Dubery I.A. 2001. Lipopolysaccharides from and Technology, 19(10): 1007 1021.
Burkholderia cepacia contribute to an enhanced defensive El-Tarabily K.A., Hardy G.E.St.J., Sivasithamparam K. 2010.
capacity and the induction of pathogenesis-related proteins Performance of three endophytic actinomycetes in relation
in Nicotianae tabacum. Physiological and Molecular to plant growth promotion and biological control of
Plant Pathology, 58: 149 158. Pythium aphanidermatum, a pathogen of cucumber under
de Boer M., Boom P., Kindt F., Keurentjes J.J.B., Van der Sluis commercial field production conditions in the United Arab
I., Van Loon L.C., Bakker P.A.H.M. 2003. Control of Emirates. European Journal of Plant Pathology, 128:
Fusarium wilt of radish by combining Ps. putida strains 527 539.
that have different disease suppressive mechanisms. El-Tarabily K.A., Sykes M.L., Kurtboke I.D., Hardy
Phytopathology, 93: 626 632. G.E.ST.J., Barbosa A.M., Dekker R.F.H. 1996. Synergistic
de Boer W., Folman L.B., Summerbell R.C., Boddy L. 2005. effects of a cellulase-producing Micromonospora carbo-
Living in a fungal world: impact of fungi on soil bacterial nacea and an antibiotic-producing Streptomyces violacens
niche development. FEMS Microbiology Reviews, 29: on the suppression of Phytophthora cinnamomi root rot of
795 811. Banksia grandis. Canadian Journal of Botany, 74:
de Boer M., Van der Sluis I., vanLoon L.C., Bakker P.A.H.M. 618 624.
1999. Combining fluorescent Pseudomonas spp. strains to Ezziyyani M, Requena M.E., Egea Gilabert C., Lamarti A.
enhance suppression of Fusarium wilt of radish. European Candela M.E. 2009. Biological control of Phytophthora
Journal of Plant Pathology,105: 201 210. capsici root rot of pepper (Capsicum annuum L.) plants
de Vasconcellos R.L.F., Cardoso E.J.B.N. 2009. Rhizospheric using Burkholderia cepacia and Trichoderma harzianum.
Streptomycetes as potential biocontrol agents of Fusarium Journal of Applied BioSciences, 13: 745 754.
and Armillaria pine rot and as PGPR for Pinus taeda. Ezziyyani M., Requena M. E., Egea-Gilabert C., & Candela M.
BioControl, 54: 807 816. E. 2007. Biological control of Phytophthora root rot of
318 A. Okorski et al. / LeS
ne Prace Badawcze, 2014, Vol. 75 (3): 301 321
pepper using Trichoderma harzianum and Streptomyces rochei by Phytothora parasitica var. nicotianae. Current
in combination. Journal of Phytopathology, 155(6): Microbiology, 22: 317 319.
342 349. doi:10.1111/j.1439-0434.2007.01237.x. Harman G.E., Howell C.R., Viterbo A., Chet I., Lorito M.
Figueiredo M.V.B., Seldin L., Araujo F.F., Mariano R.L.R. 2004. Trichoderma species  opportunistic avirulent plant
2010. Plant growth promoting rhizobacteria: fundamentals symbionts. Nature Reviews Microbiolology, 2: 43 56.
and applications, w: Plant growth and health promoting Harrier L.A., Watson C.A. 2004. The potential role of
bacteria, microbiology monographs 18 (red. D.K. arbuscular mycorrhizal (AM) fungi in the bioprotection of
Maheshwari), Berlin, Springer, 448. DOI 10.1007/978-3- plants against soil borne pathogens in organic and/or other
642-13612-2_2. sustainable farming systems. Pest Management Science,
Fravel D.R. 2005. Commercialization and implementation 60: 149 157.
of biocontrol. Annual Review of Phytopathology, 43: Hawksworth D.L. 2001. The magnitude of fungal diversity:
337 359. the 1.5 million species estimate revisited. Mycological
Fritsche K., Leveau J.H.J., Gerards S., Ogawa S., De Boer W., Research, 105: 1422 1432.
van Veen J.A. 2006. Collimonas fungivorans and bacterial Heydari A., Pessarakli M. 2010. A review on biological control
mycophagy. IOBC/WPRS Bulletins, 29: 27 30. of fungal plant pathogens using microbial antagonists.
Fukui R., Schroth M.N., Hendson M. Hancock J.G. 1994. Journal of Biological Sciences, 10: 273 290.
Interaction between strains of pseudomonads in sugar beet Hill R.A., Paderes D.E., Wigley P.J., Broadwell A.H. 2007.
spermospheres and their relationship to pericarp Growth of Pinus radiata seedlings in the nursery with
colonization by Pythium ultimum in soil. Phytopathology, novel microbial formulations (Poster abstract). New
84: 1322 1330. Zealand Plant Protection, 60: 305.
Gams W. 2007. Biodiversity of soil-inhabiting fungi. Biodiver- Hohmann P., Jones E.E., Hill R.A., Stewart A. 2011.
sity and Conservation. 16(1), 69 72. doi:10.1007/s10531- Understanding Trichoderma in the root system of Pinus
006-9121-y. radiata: associations between rhizosphere colonisation
Gilbert G.S., Handelsman J., Parke J.L. 1990. Role of ammonia and growth promotion for commercially grown seedlings.
and calcium in lysis of zoospores of Phytophthora Fungal Biology, 115: 759 767.
cactorum by Bacillus cereus strain UW85. Experimental Hwang S.F., Chakravarty P., Chang K.-F. 1995. The effect of
Mycology, 14: 1 8. two ectomycorrhizal fungi, Paxillus involutus and Suillus
Głowacka B., Kolk A., Janiszewski W., Rosa-Gruszecka A., tomentosus, and of Bacillus subtilis on Fusarium damping-
Pudełko M., Łukaszewicz J., Krajewski S. 2012. R
rodki off in jack pine seedlings. Phytoprotection, 76: (2)57 66.
ochrony roS
lin oraz produkty do rozkładu pni drzew Janisiewicz W.J., Covey R.P. 1983. Biological control of collar
leS
nych zalecane do stosowania w leS
nictwie w roku 2013 rot caused by Phytophthora cactorum. Phytopathology,
[Plant protection chemicals and products for the decay of 73: 822.
forest tree trunks advised for the use in forestry in the year Jeger M.J., Jeffries P., Elad Y., Xu X.M. 2009. A generic
of 2013]. Analizy i Raporty. 19. Sękocin Stary, Instytut theoretical model for biological control of foliar plant
Badawczy LeS
nictwa, 19: 75. diseases. Journal of Theoretical Biology, 256: 201 214.
Gohar Y., Beshay U., Daba A., Hafez E. 2006. Bioactive Jetiyanon K., Kloepper J.W. 2002. Mixtures of plant growth
compounds from Streptomyces nasri and its mutants with promoting rhizobacteria for induction of systemic
special reference to proteopolysaccharides. Polish Journal resistance against multiple plant diseases. Biological
of Microbiology, 55: 179 187. Control, 24: 285 291.
Golińska P., Dahm H. 2013. Antagonistic properties of Junaid J. M., Dar N.A., Bhat T.A., Bhat A.H., Bhat A. 2013.
Streptomyces isolated from forest soils against fungal Commercial Biocontrol Agents and Their Mechanism of
pathogens of pine seedlings. Dendrobiology, 69: 87 97. Action in the Management of Plant Pathogens. Interna-
Graham J.H. 2001. What do root pathogens see in mycor- tional Journal of Modern Plant & Animal Sciences, 1(2):
rhizas? New Phytologist, 149: 357- 359. 39 57.
Grodnitskaya I.D., Sorokin N.D. 2007. Application of mi- Jung H.K., Kim S.D. 2005. An antifungal antibiotic purified
crobes to the soils of Siberian tree nurseries. Eurasian Soil from Bacillus megaterium KL39, a biocontrol agent of red-
Science, 40(3): 329-334. pepper Phytophthora blight disease. Journal of Micro-
Gutierrez-Manero F.J., Ramos-Solano B., Probanza A., biology and Biotechnology, 15: 1001 1010.
Mehouachi J., Tadeo F. R., Talon M., 2001. The plant- Jung W.J., Jin Y.L., Kim K.Y., Park R.D., Kim T.H. 2005.
growth-promoting rhizobacteria Bacillus pumilus and Changes in pathogenesis-related proteins in pepper plants
Bacillus licheniformis produce high amounts of physio- with regard to biological control of Phytophthora blight
logical active gibberellins. Physiologia Plantarum, 111: with Paenibacillus illinoisensis. BioControl, 50 (1):
206 211. 165 178. doi:10.1007/s10526-004-0451-y.
Handelsman J., Raffel S., Mester E.H., Wunderlich L., Grau Jung W.J., Jin Y.L., Park R.D., Kim K.Y., Lim K.T., Kim T.H.
C.R. 1990. Biological control of damping-off of alfalfa 2006. Treatment of Paenibacillus illinoisensis suppresses
seedlings with Bacillus cereus UW85. Applied Environ- the activities of antioxidative enzymes in pepper roots
mental Microbiology, 56: 713 718. caused by Phytophthora capsici infection. Word Journal of
Handelsman J., Nesmith W.C., Raffel S.J. 1991. Microassay Microbiology and Biotechnology, 22(9): 901 907.
for biological and chemical control of infection of tobacco doi:10.1007/s11274-006-9131-7.
A. Okorski et al. / LeS
ne Prace Badawcze, 2014, Vol. 75 (3): 301 321 319
Kapoor R. 2008. Induced Resistance in Mycorrhizal Tomato is Lehr N.A., Schrey S.D., Hampp R., Tarkka M.T. 2008. Root
correlated to Concentration of Jasmonic Acid. OnLine inoculation with a forest soil streptomycete leads to locally
Journal of Biological Sciences, 8(3): 49 56. doi:10.3844/ and systemically increased resistance against phytopatho-
ojbsci.2008.49.56. gens in Norway spruce. New Phytologist, 177: 965 976.
Kaur S., Dhillon G.S. Brar S.K. Chauhan V.B. Chand R. Logeshwaran P., Thangaraju M., Rajasundari K. 2011. In Vitro
Verma M. 2013. Potential Eco-friendly Soil Microorga- Suppression of Soil Borne Pathogenic Fungi and Pyolu-
nisms: Road Towards Green and Sustainable Agriculture. teorin Production by Gluconacetobacter Diazotrophicus.
w: A. Malik, E. Grohmann, M. Alves (eds). Management Journal of Basic and Applied Scientific Research, 1(3):
of Microbial Resources in the Environment. Dordrecht 150 156.
Heidelberg New York London, Springer, 530 p. Lourenco J.V, Maffia L.A., Romeiro R.D., Mizubuti E.S.G.
Kavatagi K.P., Lakshaman H.C. 2012. Effect of Arbuscular 2006. Biocontrol of tomato late blight with the combi-
Mcorrhizal Fungi for their symbiotic efficiency on two nation of epiphytic antagonists and rhizobacteria.
verities of Solanum lycopersicum L. International Journal Biological Control, 38: 331 340.
of Pharma and Biological Sciences, 3(3): 1007 1017. Ma W., Berkowitz G.A. 2007. The grateful dead: calcium and
Kelley W.D. 1976. Evaluation of Trichoderma harzianum cell death in plant innate immunity. Cell Microbiology, 9:
impregnated clay granules as a biocontrol for Phytophtho- 2571 2585.
ra cinnamomi causing damping off in pine seedlings. Phy- Ma Y., Chang Z., Zhao J., Zhou M. 2008. Antifungal activity of
topathology, 66: 1023 1027. Penicillium striatisporum Pst10 and its biocontrol effect on
Kessel G.J.T., De Hass B.H., van der Werf W., K�hl J. 2002. Phytophthora root rot of chilli pepper. Biological Control,
Competitive substrate colonisation by Botrytis cinerea and 44(1): 24 31.
Ulocladium atrum in relation to biological control of Machón P., Pajares J.A., Diez J.J., Alves-Santos F.M. 2009.
Botrytis cinerea in cyclamen. Mycological Research, 106: Influence of the ectomycorrhizal fungus Laccaria laccata
716 728. on pre-emergence, post-emergence and late damping-off
Khamna S., Yokota A., Lumyong S. 2009. Actinomycetes by Fusarium oxysporum and F. verticillioides on Stone
isolated from medicinal plant rhizosphere soils: diversity pine seedlings. Symbiosis, 49: 101 109.
and screening of antifungal compounds, indole-3-acetic Mańka K. 2005. Fitopatologia leS
na. Warszawa, Państwowe
acid and siderophore production. Word Journal of Wydawnictwo Rolnicze i LeS
ne. ISBN 83-09-01793-6.
Microbiology and Biotechnology, 25: 649 655. Minchin R.F., Ridgway H.J., Condron L., Jones E.E. 2012.
Khan J., Ooka J.J., Miller S.A., Madden L.V., Hoitink H.A.J. Influence of inoculation with a Trichoderma bioinoculant
2004. Systemic resistance induced by Trichoderma hama- on ectomycorrhizal colonisation of Pinus radiata seed-
tum 382 in cucumber against Phytophthora crown rot and lings. Annals of Applied Biology, 161(1): 57 67.
leaf blight. Plant Disease, 88: 280 286. Molina R., Massiocotte H., Trappe J.M. 1992. Specificity
Kim H.S., Sang M.K., Jeun Y.C., Hwang B.K., Kim K.D. phenomena in mycorrhizal symbioses: community-eco-
2008. Sequential selection and efficacy of antagonistic logical consequences and practical implications. w: Allen
rhizobacteria for controlling Phytophthora blight of M.F. (ed.) Mycorrhizal functioning: an integrative plant-
pepper. Crop Protection. 27(3 5): 436 443. doi:10.1016/j. fungal process. New York, Chapman and Hall, 357 423.
cropro.2007.07.013. Mousseaux M.R., Dumroese R.K., James R.L., Wenny D.L.,
Kowalski S., Wojnowski L. 2009. Dynamika rozwoju opień- Knudsen G.R. 1998. Efficacy of Trichoderma harzianum
kowej zgnilizny korzeni w uprawie doS
wiadczalnej z sa- as a biological control (agent) of Fusarium oxysporum in
dzonkami sosny zwyczajnej (Pinus sylvestris L.) niemiko- container grown Douglas fir seedlings. New Forests, 15(1):
ryzowanymi i mikoryzowanymi grzybami Hebeloma 11 21.
crustuliniforme i Laccaria bicolor. Sylwan, 153(1): 31 38. Muthukumar A., Easwaran A., Nakkeeran S., Sangeetha G.
Kumar N., Thirumalai V., Gunasekaran P. 2002. Genotyping 2010. Efficacy of plant extracts and biocontrol agents
of antifungal compounds producing plant growth against Pythium aphanidermatum inciting chilli damping-
promoting rhizobacteria Pseudomonas flurescens. Current off. Crop Protection, 29: 1483 1488.
Science India, 82: 1463 1466. Nguyen X.-H., Naing K.-W., Lee Y.-S., Tindwa H., Lee G.-H.,
Kozłowska M., Konieczny G. 2003. Biologia odpornoS
ci roS
- Jeong B.-K., Kim K.-Y. 2012 Biocontrol potential of Stre-
lin na patogeny i szkodniki. Poznań, Akademia Rolnicza. ptomyces griseus H7602 against root rot disease (Phyto-
173 p. ISBN 8371603207. phthora capsici) in pepper. The Plant Pathology Journal,
Leeman M., den Ouden E.M., van Pelt J. A., Cornelissen C., 28(3): 282 289. doi:10.5423/PPJ.OA. 03.2012.0040.
Matamala-Garros A., Bakker P.A.H.M., Schippers, B. Okamoto H., Sato M., Sato Z., Isaka M., 1998. Biocontrol of
1996. Suppression of Fusarium wilt of radish by co- Phytophthora capsici by Serratia marcescens F-1-1 and
inoculation of fluorescent Pseudomonas spp . and root- analysis of biocontrol mechanisms using transposon
colonizing fungi. European Journal of Plant Pathology, insertion mutants. Annals of the Phytopathologicial
102: 21 31. Society of Japan, 64: 287 293.
Lefort F., Pralon T., Nowakowska J., Oszako T. 2013. Scree- Oostendorp M., Kunz W., Dietrich B., Staub T. 2001. Induced
ning of bacteria and fungi antagonist to Phytophthora and disease resistance by chemicals. European Journal of
Pythium species pathogenic of forest trees. Biological Plant Pathology, 107: 19 28.
Control of Fungal and Bacterial Plant Pathogens. IOBC-
WPRS Bulletin, 86: 185 186.
320 A. Okorski et al. / LeS
ne Prace Badawcze, 2014, Vol. 75 (3): 301 321
Okorski A. 2007. Biologiczna ochrona roS
lin przed choro- Roberts D.P., Lohrke S.M., Meyer S.L.F., Buyer J. S., Bowers,
bami-mechanizmy perspektywy rozwoju. Postępy Nauk J.H., Jacyn Baker C., Chung, S. 2005. Biocontrol agents
Rolniczych, 5: 21 36. applied individually and in combination for suppression of
Ozgonen Y., Yardimci N., Kilic H.C. 2009. Induction of soilborne diseases of cucumber. Crop Protection, 24(2):
phenolic compounds and pathogenesis related proteins by 141 155. doi:10.1016/j.cropro.2004.07.004.
mycorrhizal fungal inoculations against Phytophthora Salas-Marina M.A., Silva-Flores M.A., Uresti-Rivera E.E.,
capsici Leonian in pepper. Pakistan Journal of Biological Castro-Longoria E., Herrera-Estrella A., Casas-Flores S.
Sciences, 12(17): 1181 1187. 2011. Colonization of Arabidopsis roots by Trichoderma
Paderes D. E., Hill R. A., Wang W. Y., Ridgeway H. J. Stewart atroviride promotes growth and enhances systemic disease
A. 2005. Development of a Bio-Protection System for resistance through jasmonic acid/ethylene and salicylic
Pinus Radiata with Trichoderma (ArborGuardTM). In acid pathways. European Journal of Plant Pathology, 131:
FOA/MAF 5th Annual Forest Biosecurity Workshop. 15 26.
Rotorua. New Zealand. Saxena R.K., Sangeetha L., Vohra A., Gupta R., Gulati R.
Parker I.M., Gilbert G.S. 2004. The Evolutionary Ecology of 2001. Induction and mass sporulation in lignin degrading
Novel Plant-Pathogen Interactions. Annual Review of fungus Ceriporiopsis subvermispora for its potential usage
Ecology Evolution and Systematic, 35(1): 675 700. in pulp and paper industry. Current Science, 81: 591 594.
doi:10.1146/ annurev.ecolsys.34.011802.132339. Schouten A.O., Maksimova O., Cuesta-Arenas Y., Berg
Paul D., Sarma Y. R. 2006. Antagonistic effects of metabolites G.V.D., Raaijmakers J.M. 2008. Involvement of the ABC
of Pseudomonas fluorescens strains on the different transporter BcAtrB and the laccase BcLCC2 in defence of
growth phases of Phytophthora capsici, foot rot pathogen Botrytis cinerea against the broad-spectrum antibiotic 2,4-
of black pepper (Piper nigrum L.). Archives of Phy- diacetylphloroglucinol. Environmental Microbiology, 10:
topathology and Plant Protection, 39(2): 113 118. 1145 1157.
doi:10.1080/03235400500301182. Serrano M.S., Fernandez-Rebollo P., De Vita P., Sanchez M.E.
Paulitz T.C., Belanger R.R. 2001. Biological control in green 2012. Calcium mineral nutrition increases the tolerance of
house system. Annual Review of Phytopathology, 39: Quercus ilex to Phytophthora root disease affecting oak
103 133. rangeland ecosystems in Spain. Agroforestry Systems,
Picard K., Ponchet M., Blein J. P., Rey P., Tirilly Y., Ben- 87(1): 173 179.
hamou N. 2000a. Oligandrin. A proteinaceous molecule Shang H., Chen, J., Handelsman J., Goodman R.M. 1999.
produced by the mycoparasite Pythium oligandrum Behavior of Pythium torulosum Zoospores during their
induces resistance to Phytophthora parasitica infection in Interaction with Tobacco Roots and Bacillus cereus 38.
tomato plants. Plant Physiology, 124(1): 379 95. Current Microbiology, 38: 199 204.
Picard K., Tirilly Y., Benhamou N. 2000b. Cytological effects Shen S., Choi O., Park S., Kim C., Park C. 2005. Root Colo-
of cellulases in the parasitism of Phytophthora parasitica nizing and Biocontrol Competency of Serratia plymuthica
by Pythium oligandrum. Applied Environmental Micro- A21-4 against Phytophthora Blight of Pepper, 21(1):
biology, 66(10): 4305 4314. 64 67.
Pieterse C.M.J., Pelt J. A.V., Wees S.C.M.V., Ton J., Kloos- Silo-Suh L.A., Lethbridge B.J., Raffel S.J., He H., Clardy J.,
tererziel K.M.L., Keurentjes J. J.B. et al. 2001. Rhizo- Handelsman J. 1994. Biological activities of two fungi-
bacteria mediated induced systemic resistance: triggering, static antibiotics produced by Bacillus cereus UW85.
signaling and expression. European Journal of Plant Applied Environmental Microbiology, 60: 2023 2030.
Pathology, 107: 51 61. Silva H.S.A., Romeiro R.S., Carrer-Filho R., Pereira J.L.A.,
Pozo J.C.D., Allona I., Rubio V., Leyva A., de la Pena A., Mizubuti E.S.G., Mounteer A., 2004. Induction of sys-
Aragoncillo C., Paz-Ares J. 1999. A type 5 acid phos- temic resistance by Bacillus cereus against tomato foliar
phatase gene from Arabidopsis thaliana is induced by diseases under Weld conditions. Journal of Phytopatho-
phosphate starvation and by some other types of phosphate logy, 152: 371 375.
mobilising/oxidative stress conditions. Plant Journal, 19: Singh J.S., Pandey V.C., Singh D.P. 2011. Efficient soil micro-
579 589. organisms: a new dimension for sustainable agriculture
Read D.J., Perez-Moreno J. 2003. Mycorrhizas and nutrient and environmental development. Agriculture, Ecosystems
cycling in ecosystems  a journey towards relevance? New & Environment, 140: 339 353.
Phytologist, 157: 475 492. Smith K. P., Havey M. J., Handelsman J. 1993. Suppression of
Reglinski T., Dick M. 2005. Biocontrol of forest nursery patho- cottony leak of cucumber with Bacillus cereus strain
gens. New Zealand Journal of Forestry, 50: 14 21. UW85. Plant Disease, 77: 139 142.
Reglinski T., Spiers T.M., Taylor J.T., Ah Chee A., Dick M.A. Spadaro D., Garibaldi A., Gullino M.L. 2004. Control of
2008. Management of Phytophthora root rot in radiata pine Penicillium expansum and Botrytis cinerea on apple
seedlings. Report to New Zealand Forest Health Research combining a biocontrol agent with hot water dipping and
collaborative, Project 2007-03.1 23. Auckland, The Horti- acibenzolar-S-methyl, baking soda, or ethanol application.
culture and Food Research Institute of New Zealand. Postharvest Biology and Technology, 33: 141 151.
Renshaw J.C., Robson G.D., Trinci A.P.J., Wiebe M.G., Sugimoto T., Watanabe K., Yoshida S., Aino M., Irie K, Matoh
Livens F.R., Collison D.C., Taylor R.J. 2002. Fungal T., Biggs A.R. 2008. Select calcium compounds reduce
siderophores: structures, functions and applications. Myco- theseverity of Phytophthora stem rot of soybean. Plant
logical Research, 106: 1123 1142. Disease, 92: 1559 1565.
A. Okorski et al. / LeS
ne Prace Badawcze, 2014, Vol. 75 (3): 301 321 321
R
lusarski Cz. 2008. Fusarium oxysporum f. sp. radicis- nata Pegler. African Journal of Biotechnology, 2 (44):
lycopersici  a forgotten pathogen of tomato. Zeszyty 444 447.
Problemowe Postępów Nauk Rolniczych, 529: 213 218. Xiao K., Kinkel L. L., Samac D. A. 2002. Biological Control of
Timmusk S., van West P., Gow N.A.R., Huffstutler R.P. 2009. Phytophthora Root Rots on Alfalfa and Soybean with
Paenibacillus polymyxa antagonizes oomycete plant Streptomyces. Biological Control, 23(3): 285 295.
pathogens Phytophthora palmivora and Pythium aphani- doi:10.1006/ bcon.2001.1015.
dermatum. Journal of Applied Microbiology, 106: Xu X.-M., Robinson J. D, Jeger M, Jeffries P. 2010. Using
1473 1481. combinations of biocontrol agents to control Botrytis
Trotta A., Varese G.C., Gnavi E., Fusconi A., Sampó S., Berta cinerea on strawberry leaves under fluctuating tempe-
G. 1996. Interaction between the soil borne root pathogen ratures. Biocontrol Science and Technology, 20: 359 373.
Phytophthora nicotianae var. parasitica and the arbuscular Xu X.M., Jeffries P., Pautasso M. Jeger, M.J. 2011. Combined
mycorrhizal fungus Glomus mosseae in tomato plants. use of biocontrol agents to manage plant diseases in theory
Plant and Soil, 185: 199 209. and practice. Phytopathology, 101: 1024 1031.
Tsantrizos Y.S., Kope H.H., Fortin J.A., Ogilvie K.K. 1991. Xu X.-M., Jeger M.J. 2013. Theoretical Modeling Suggests
Antifungal antibiotics from Pisolithus tinctorius. Phyto- that Synergy May Result from Combined Use of Two
chemistry, 30: 1113 1118. Biocontrol Agents for Controlling Foliar Pathogens Under
Valois D., Fayad K., Barasubiye T., Garon M., Dery C., Brze- Spatial Heterogeneous Conditions. Phytopathology, 103(
zinski C., Beaulieu C. 1996 Glucanolytic actinomycetes 8): 768 775.
antagonistic to Phytophthora fragariae var. rubi, the Yan Z., Reddy M.S., Ryu C-M., McInroy J.A., Wilson M.,
causal agent of raspberry root rot. Applied Environmental Kloepper J.W. 2002. Induced systemic protection against
Microbiology, 62: 1630 1635. tomato late blight elicited by plant growth-promoting
Van Peer R., Niemann G. N., Schippers B. 1991. Induced bacteria. Phytopathology, 92: 1329 1333.
resistance and phytoalexin accumulation in biological Yuan W.M., Crawford D.L. 1995. Characterization of Strepto-
control of Fusarium wilt in carnation by Pseudomonas sp. myces lydicus WYEC108 as a potential biocontrol agent
strain WCS417r. Phytopathology, 81: 728 734. against fungal root and seed rots. Applied Environmental
Vinale F., Sivasithamparam K., Ghisalberti E.L., Marra R., Microbiology, 61(8): 3119 28.
Woo S.L., Lorito M. 2008. Trichoderma plant-pathogen Zeng W., Kirk W., Hao J. 2012. Field management of Scle-
interactions. Soil Biology & Biochemistry, 40: 1 10. rotinia stem rot of soybean using biological control agents.
Von Broembsen S.L., Deacon J.W. 1997. Calcium interference Biological Control, 60: 141 147.
with zoospore biology and infectivity of Phytophthora
parasitica in nutrient irrigation solutions. Phytopathology,
87: 522 528.
Wkład autorów
Whipps J.M. 2001. Microbial interactions and biocontrol in the
rhizosphere. Journal of Experimental Botany, 52:
A.O., T.O., A.P., J.A.N.  koncepcja pracy, A.O. 
487 511.
przygotowanie maszynopisu, T.O, J.A.N.  korekta
Wuyep P.A., Khan A.U., Nok A.J. 2003. Production and
regulation of lignin degrading enzymes from Lentinus tekstu pod kątem redakcyjnym i merytorycznym, A.P. 
squarrosulus (mont.) Singer and Psathyrella atroumbo-
przygotowanie tabel oraz zbieranie materiałów.