Progress in Plant Protection/Postępy w Ochronie Roślin 50 (2) 2010

AKTYWACJA MECHANIZMÓW OBRONNYCH ROŚLIN
PRZEZ SZKODNIKI

M

AŁGORZATA

K

IEŁKIEWICZ

,

M

ONIKA

G

ODZINA

,

A

NNA

C

ZAPLA

Szkoła Główna Gospodarstwa Wiejskiego w Warszawie
Wydział Ogrodnictwa i Architektury Krajobrazu
Katedra Entomologii Stosowanej
Nowoursynowska 159, 02-776 Warszawa
[e-mail]

I. WSTĘP

Odporność roślin na agrofagi, w tym szkodniki zależy zarówno od mechanizmów

konstytutywnych, jak i indukowanych. O konstytutywnych uwarunkowaniach mechani-
zmów odporności roślin na szkodniki wiadomo znacznie więcej, niż o mechanizmach
odporności indukowanej. Wyniki badań ostatnich dekad wykorzystujące najnowocze-
śniejsze metody molekularne (ang. omics approaches) wskazują na kluczową rolę
w roślinie tych systemów, które odbierają i rozpoznają, a następnie integrują i tłumaczą na
reakcje biochemiczne i fizjologiczne specyficzne sygnały wywołane atakiem szkodnika
(Kessler i Baldwin 2002; Kessler i wsp. 2004; Browse i Howe 2008; Kazan i Manners
2008; Koorneef i Pieterse 2008; Mithöfer i Boland 2008; Zhu-Salzman i wsp. 2008).

Przypuszcza się, że percepcja sygnałów/elicytorów, takich jak uszkodzenie tkanek

roślinnych, wydzielina gruczołów ślinowych czy wydzielina przewodu pokarmowego
szkodnika przez białka receptorowe rośliny stanowi kluczowy element w reakcji rozpo-
znania. Z kolei, rodzaj i zakres mechanicznych uszkodzeń oraz rodzaj elicytorów (ang.
salivary elicitors, syn. salivary effectors) determinuje aktywację określonych dróg sygna-
łowych (ang. defence-signaling pathways) i biosyntezę białek obronnych (ang. arthropod-
inducible proteins) czy metabolitów wtórnych. Zatem obrona indukowana roślin przed
szkodnikami to system wielopoziomowy (ang. multilayerd defensive system), dodatkowo
komplikowany złożonymi interakcjami pomiędzy indywidualnymi składnikami.

Celem pracy jest przedstawienie wyników badań ostatnich dekad nad molekularny-

mi uwarunkowaniami interakcji roślina-szkodnik ze szczególnym uwzględnieniem pro-
cesu rozpoznania i przekazu sygnału wywołanego żerowaniem oraz czynników waż-
nych w zapoczątkowywaniu reakcji obronnych.

II. ELICYTORY I ICH ROZPOZNAWANIE

W pełniejszym zrozumieniu interakcji roślina-szkodnik pomocne stały się wyniki

badań nad relacjami roślina-patogen (Walling 2000; Taylor i wsp. 2004; De Vos i wsp.

Progress in Plant Protection/Postępy w Ochronie Roślin 50 (2) 2010

886

2005, 2006; Glazebrook 2005; Kaloshian i Walling 2005; Jones i Dangl 2006; Bittel
i Robatzek 2007; Maffei i wsp. 2007a, b; Pieterse i Dicke 2007). Dla określenia związ-
ku sygnałowego uwalnianego przez szkodnika i stymulującego reakcje w zaatakowanej
roślinie zapożyczono termin elicytor. Dla opisu percepcji elicytora, rozpoznania i wy-
wołania reakcji obronnej zaadoptowano dwa modele: (1) specyficzny, opierający się
o interakcję między roślinnym genem odporności R i genem awirulencji Avr szkodnika
(ang. gene-for-gene) oraz (2) uniwersalny (ang. non-host manner) inicjowany przez
mechaniczne uszkodzenie tkanki i interakcję elicytor-receptor.

Z punktu widzenia powiązań roślina-szkodnik, interesujący wydaje się model,

w którym wszystkie reakcje odpornościowe indukowane przez fitofaga rozpoczynają się
od percepcji elicytora (ang. general elicitor, PAMPs – ang. pathogen-associated molecu-
lar patterns), poprzez wiązanie go ze specyficznym receptorem (PRRs – ang. pathogen
recognition receptors), obecnym na powierzchni błony komórkowej rośliny (Jones
i Dangl 2006). Ostatnio dla PAMPs wprowadzono bardziej ogólny termin MAMPs
(ang. microbe-associated molecular patterns) (Bittel i Robatzek 2007). Przez analogię,
związki zawarte w wydzielinach uwalnianych przez szkodnika w czasie żerowania lub
składania jaj (np. wchodzące w skład wydzielin przewodu pokarmowego, wymiocin,
wydzieliny ślinowej, płynu służącego samicom do przyklejania jaj) i wyzwalające reak-
cje obronne w roślinie nazwano HAMPs (ang. herbivore-associated molecular patterns).

Chociaż ostatnie badania wskazują, że chemiczne elicytory zawarte w wydzielinie

ślinowej owadów pełnią kluczową rolę w kształtowaniu ilościowej i jakościowej reakcji
obronnej rośliny (Howe i Jander 2008; Mithöfer i Boland 2008), to w porównaniu do
dużej liczby MAMPs, wyizolowano i scharakteryzowano tylko kilka HAMPs. Należą
do nich białka owadzie, takie jak oksydaza Glc (ang. Glc oxidase) gąsienic Helicoverpa
zea (Eichenseer i wsp. 1999), zasadowa fosfataza mączlików (Funk 2001) i β-gluko-
zydaza gąsienic bielinka kapustnika (Pieris brassicae L.), uwalniająca związki lotne
z kapusty warzywnej głowiastej [Brassica oleracea L. convar. capitata (L.)] (Mattiacci
i wsp. 1995). Poza białkami, związki nisko-cząsteczkowe tzw. inceptyny (γ-podjednost-
ki syntazy chloroplastowego ATP) stanowią przykład elicytorów peptydowych o specy-
ficznej strukturze, izolowanych z wydzieliny jelita gąsienic sówki Spodoptera frugiper-
da Smith, żerującej na fasolniku chińskim (syn. wspięga chińska, wigna) (Vigna ungu-
iculata L.) lub kukurydzy zwyczajnej (Zea mays L.) (Schmelz i wsp. 2006), ale nie na
szpinaku warzywnym (Spinacia oleracea L.) (Schmelz i wsp. 2007). Udowodniono, że
inceptyny w bardzo niskich stężeniach wyzwalają biosyntezę etylenu (ET), wzrost po-
ziomu kwasu salicylowego (SA) i kwasu jasmonowego (JA), co prowadzi do indukcji
emisji homoterpenu – (E)-4,8-dimetyl-1,3,7-nonatrienu (DMNT), pośredniczącego
w oddziaływaniu fasolnik chiński – S. frugiperda. Przypuszcza się jednak, że sposób
działania inceptyn nie polega na bezpośrednim wiązaniu z receptorem, ale na pośredni-
czeniu między elicytorem a receptorem (Maischak i wsp. 2007).

Najwcześniej zidentyfikowaną klasą HAMPs jest wolicytyna (N-(17-hydroksy-

linolenol)-L-Gln), koniugat kwasu tłuszczowego i aminokwasu glicyny, wyizolowana
po raz pierwszy z wydzielin przewodu pokarmowego gąsienic światłówki naziemnicy
(Spodoptera exigua Hübner) (Alborn i wsp. 1997). Na razie pozostaje zagadką czy
wolicytyna jest syntetyzowana przez gąsienice samodzielnie (Lait i wsp. 2003), czy też
przy udziale bakterii jelita środkowego (Ping i wsp. 2007). Podobne koniugaty, pełniące
rolę elicytorów reakcji obronnych, stwierdzono u wielu innych gąsienic, należących do
rodzin sówkowate i miernikowcowate. Ostatnio, spośród 13 gatunków owadów repre-

Aktywacja mechanizmów obronnych roślin przez szkodniki

887

zentujących rzędy inne niż motyle, u dwóch reprezentujących rząd prostoskrzydłe (Te-
leogryllus taiwanemma Ohmachi i Matsuura, T. emma Orthoptera: Ensifera: Gryllidae)
i u muszki owocowej (Drosophila melanogaster Meigen, Diptera: Drosophilidae)
zidentyfikowano elicytory o budowie podobnej do wolicytyny (Yoshinaga i wsp. 2007).

Inną klasą elicytorów HAMPs są bruchiny – długołańcuchowe α,ω-diole estryfiko-

wane kwasem 3-hydroksypropanowym wyizolowane z chrząszczy: strąkowca grocho-
wego (Bruchus pisorum L.) oraz fasolowego (Callosobruchus maculatus Fabricius)
(Doss i wsp. 2000). Stwierdzono, że bruchiny wydzielane przez samice chrząszczy
w czasie składania jaj, inicjują neoplastyczny wzrost na strąkach pewnych genotypów
grochu zwyczajnego (Pisum sativum L.). Wzrost niezróżnicowanej tkanki w miejscu
przytwierdzenia jaja unosi jajo do góry, a potem utrudnia larwie wejście do strąka, wy-
stawiając ją na działanie wrogów naturalnych i narażając na wysychanie. Ponadto, do-
wiedziono, że egzogenne zastosowanie bruchin inicjuje aktywację genu syntazy izofla-
wonowej CYP93C18 i kumulację fitoaleksyny – pisatyny (Cooper i wsp. 2005).

Keliferyny, w skład których wchodzą nasycone i nienasycone α-hydroksy-kwasy

tłuszczowe C

15-20

,

wyizolowano z wymiocin Schistocerca americana Drury owadów

z rzędu prostoskrzydłe (Orthoptera: Caelifera) i wykazano, że indukują one emisję
związków lotnych z roślin kukurydzy (Alborn i wsp. 2007).

W przeciwieństwie do PAMPs/MAMPs, w przypadku elicytorów HAMPs nie wyja-

śniono do tej pory, w jaki sposób są one rozpoznawane przez roślinę. Nie wiemy, czy
bezpośrednio wiążą się z miejscem receptorowym błon komórkowych, czy też są tylko
pośrednikami w procesie rozpoznawania szkodnika przez roślinę. Często, w czasie
wczesnych odpowiedzi na żerowanie szkodnika, odnotowuje się reakcje zbliżone do
reakcji wywołanych infekcją patogenów. Np. żerowanie gąsienic sówki bawełnówki
egipskiej (Spodoptera littoralis Boisduval) na liściach fasoli zmienia integralność błon
komórkowych, co skutkuje wzmożonym przepływem jonów (Maffei i wsp. 2004) oraz
generowaniem znacznych ilości reaktywnych form tlenu (Maffei i wsp. 2006). W liś-
ciach roślin pomidora i blisko spokrewnionych z tytoniem roślin Nicotiana attenuata
Torr. ex Wats zaatakowanych przez gąsienice zawisaka tytoniowego (Manduca sexta
L.) dochodzi do aktywacji kinaz białkowych zależnych od mitogenu (ang. Mitogen-
Activated Protein (MAP) Kinases; MAPKs) (Kandoth i wsp. 2007; Wu I wsp. 2007).
Wydaje się też interesujące, że u mszyc, owadów żerujących w obrębie floemu, nie
zidentyfikowano żadnych elicytorów HAMPs, ale istnieją dobrze udowodnione przy-
kłady ich rozpoznawania i indukcji reakcji odpornościowych w zaatakowanej roślinie,
w oparciu o interakcję gen na gen (Goggin 2007; Walling 2008).

III. PRZEKAZ SYGNAŁU

W zależności od indywidualnej interakcji roślina-szkodnik, roślina zaatakowana

zdolna jest do aktywacji różnych reakcji odpornościowych, w których kluczowe zna-
czenie mają regulatory wzrostu i rozwoju roślin – JA, ET lub SA, angażujące różne
szlaki sygnałowe (McConn i wsp. 1997; Baldwin 1998; Reymond i Farmer 1998;
Walling 2000; Gatehouse 2002; Li i wsp. 2002c; Howe 2004; Lorenzo i Solano 2005;
Beckers i Spoel 2006; Bodenhausen i Reymond 2007; Von Dahl i Baldwin 2007; Howe
i Jander 2008). Inne ważne regulatory, uwikłane w odporność indukowaną przez szkod-
niki to kwas abscysynowy (ABA) (Gawrońska i Kiełkiewicz 1999; Bodenhausen

Progress in Plant Protection/Postępy w Ochronie Roślin 50 (2) 2010

888

i Reymond 2007), brasinosteroidy (Campos i wsp. 2009) oraz auksyny (Hutangura
i wsp. 1999; Grunewald i wsp. 2009).

Dowiedziono, że stężenie, skład i czas uwalniania specyficznych związków zależ-

nych od wyżej wymienionych szlaków sygnałowych różnicują reakcje obronne. Ogól-
nie, uważa się, że biotrofy są wrażliwsze na związki zależne od szlaku będącego pod
kontrolą SA, a nekrotrofy i szkodniki są wrażliwsze na związki zależne od szlaku
JA/ET (Thomma i wsp. 2001; Kessler i Baldwin 2002; Glazebrook 2005). Pogląd ten
potwierdza rosnąca lawinowo liczba danych, uzyskiwanych głównie w oparciu o mi-
kromacierze (ang. DNA microarray studies) oraz badania prowadzone na mutantach
z defektem syntezy lub percepcji JA wskazujące, że odporność na większość szkodni-
ków (gąsienice, chrząszcze, wciornastki, roztocze, muchówki, pluskwiaki różnoskrzy-
dłe) zależy od JA (Howe i wsp. 1996; McConn i wsp. 1997; Reymond i wsp. 2000;
Stintzi i wsp. 2001; Li i wsp. 2002a, b, c; Halitschke i Baldwin 2003; Kant i wsp. 2004;
Li i wsp. 2004b; Reymond i wsp. 2004; De Vos i wsp. 2005; Bodenhausen i Reymond
2007; Vogel i wsp. 2007; Zarate i wsp. 2007; Howe i Jander 2008). Wynika to najpraw-
dopodobniej z faktu, że indukcja odporności jest strategią mniej kosztowną niż odpor-
ność konstytutywna (Baldwin 1998). W porównaniu z JA, udział w indukcji odporności
pozostałych dwóch regulatorów wzrostu (SA i ET) jest znacznie mniejszy (Walling
2000; Bodenhausen i Reymond 2007; Von Dahl i Baldwin 2007; Zarate i wsp. 2007;
Koorneef i Pieterse 2008; Zheng i Dicke 2008). Ponadto stwierdzono, że rośliny z za-
blokowanym szlakiem zależnym od JA stają się atrakcyjnym pokarmem nawet dla tych
fitofagów, które wcześniej nimi nie były zainteresowane, co może mieć konsekwencje
ekologiczne np. zmieniać skład zespołów roślinożerców w środowisku (Kessler i wsp.
2004). Interesujące, że traktowanie roślin egzogennym JA skutkuje przeprogramowa-
niem ekspresji genów, ekspresją genów obrony i podwyższeniem odporności przeciwko
szkodnikom owadzim (Farmer i Ryan 1990; Schenk i wsp. 2000; Kessler i Baldwin
2002; Mandaokar i wsp. 2006; Howe i Jander 2008).

Zarówno JA, jak i pochodne JA są podstawowymi komponentami przekazu sygnału

o uszkodzeniu (ang. systemic-wound signals) na znaczną odległość (Green i Ryan 1972;
Li i wsp. 2002b; Schilmiller i Howe 2005; Wasternack i wsp. 2006). Ostatnie badania
(Wang i wsp. 2008) pokazały, że niezbędna dla systemicznej indukcji obrony u roślin
Nicotiana attenuata (ang. coyote tobacco) jest biosynteza koniugatu JA z izoleucyną
(JA-Ile). Wydaje się, że JA-Ile nie jest mobilnym sygnałem, ale raczej jest syntetyzo-
wany de novo w liściach nieuszkodzonych, do których dociera sygnał o uszkodzeniu.

W środowisku naturalnym lub agrocenozie roślina zwykle jest atakowana albo rów-

nocześnie, albo kolejno przez kilka fitofagów, co znacznie zmienia obronę indukowaną
pierwotnie (Bezemer i Van Dam 2005; Stout i wsp. 2006; Frost i wsp. 2008). Złożoność
interakcji sygnałowych jest ostatnio przedmiotem wielu badań (Koorneef i Pieterse
2008). Uważa się, że na skrzyżowaniu szlaków sygnałowych dochodzi do interakcji
(ang. cross-talk), które są dla zaatakowanej rośliny gwarancją wyboru najskuteczniej-
szej strategii obronnej. Interakcje sygnałowe w zaatakowanej roślinie mogą mieć cha-
rakter mutualistyczny, antagonistyczny lub synergistyczny, co w konsekwencji nega-
tywnie lub pozytywnie przekłada się na jej funkcjonowanie.

Większość badań wskazuje na wzajemnie antagonistyczne interakcje pomiędzy

szlakami zależnymi od SA i JA (Peña-Cortés i wsp. 1993; Doares i wsp. 1995; Bostock
2005; Zarate i wsp. 2007), ale są też przykłady oddziaływań synergistycznych (Schenk
i wsp. 2000; Van Wees i wsp. 2000; Mur i wsp. 2006). Jeśli w wyniku negatywnego

Aktywacja mechanizmów obronnych roślin przez szkodniki

889

oddziaływania między SA i JA, nastąpi przewaga szlaku zależnego od SA, to spowodu-
je, że roślina stanie się bardziej podatna na te fitofagi, które indukują w roślinie odpor-
ność zależną od JA i odwrotnie: jeśli nastąpi przewaga aktywacji szlaku zależnego od
JA, to roślina stanie się bardziej podatna na te fitofagi, które indukują w roślinie odpor-
ność zależną od SA.

Poza interakcjami zachodzącymi między szlakami SA i JA opisano też regulacje

funkcjonujące między szlakami ABA i JA/ET (Kazan i Manners 2008). Etylen emito-
wany z roślin rzodkiewnika pospolitego (Arabidopsis thaliana L. Heynh.) zasiedlonych
przez gąsienice bielinka rzepnika (Pieris rapae L.), przygotowuje rośliny do obrony
zależnej od SA, co skutkuje podniesieniem odporności na wirus kędzierzawości rzepy
(ang. turnip crinkle virus) (De Vos i wsp. 2006). Ważnymi ogniwami integrującymi
sygnały na szlakach JA, ABA i ET są czynniki transkrypcyjne (np. – MYC2 syn. JiN1
ang. jasmonate insensitive 1 czy ERF1 ang. ethylene response factor 1). Gen MYC2 jest
synergistycznie aktywowany przez JA i ABA w odpowiedzi na uszkodzenie mecha-
niczne, podczas gdy aktywacja genu ERF1 jest kontrolowana przez JA/ET w odpowie-
dzi na atak patogenów.

Wielu autorów jest zdania, że interakcje sygnałowe (cross-talk) pomagają roślinie

minimalizować koszty wydatkowane na obronę (Reymond i Farmer 1998; Pieterse
i wsp. 2001; Bostock 2005). Ponadto, zarówno szkodniki, jak i patogeny potrafią w za-
atakowanej roślinie modulować sieć szlaków obronnych tak, by czerpać korzyści
z supresji odporności indukowanej (Pieterse i Dicke 2007). Np. puparia mączlika ostro-
skrzydłego (Bemisia tabaci Genn.) mogą aktywować szlaki zależne od SA, ponieważ
w konsekwencji ich żerowania dochodzi do supresji szlaku zależnego od JA, co z kolei
zwiększa ich przeżywalność (Zarate i wsp. 2007). Podobnie, elicytory produkowane
przez jaja bielinków – rzepnika (P. rapae) i kapustnika (Pieris brassicae L.) ograniczają
obronę zależną od JA, poprzez interakcję ze szlakiem SA, co umożliwia wylęg larw
(Little i wsp. 2007).

JA bierze również udział w regulacji obrony pośredniej, która dotyczy trój-

troficznych interakcji roślina-szkodnik-wróg naturalny (Erb i wsp. 2008). Związki lotne
(głównie terpenoidy i krótkołańcuchowe aldehydy) emitowane z uszkodzonych tkanek
wabią wrogów naturalnych. Z ostatnich badań wynika, że lotne związki organiczne
mają też udział w przygotowywaniu (ang. priming) tkanek rośliny zaatakowanej przez
jednego fitofaga na atak innego (Frost i wsp. 2008). Syntezy związków lotnych pośred-
niczących w interakcjach trój-troficznych regulowane są poprzez szlak zależny od JA
(Erb i wsp. 2008; Zheng i Dicke 2008). Arimura i wsp. (2008) pokazali, że żerowanie
szkodników ma krytyczne znaczenie dla emisji związków lotnych, wabiących ich wro-
gów naturalnych.

Istnieją też dane wskazujące na specyficzną, transkrypcyjną odpowiedź roślin zaata-

kowanych przez szkodniki. Szkodniki należące do różnych grup (gryzące vs ssące),
wyzwalają zazwyczaj różne, ale nakładające się w części, wzory ekspresji genów.
Szkodniki przynależne do tych samych grup wywołują ekspresję tych samych genów.
Specyficzna reakcja rośliny (ang. herbivore-specific patterns of host gene expression)
może być związana z różnicami w jakościowym i ilościowym sposobie mechanicznego
uszkodzenia tkanek, co z kolei zależy od aparatu gębowego, sposobu żerowania oraz
związków wprowadzanych wraz ze śliną (ang. eliciting compounds) lub wydzielinami
przewodu pokarmowego (ang. insect oral secretion) (Howe i Jander 2008). Np. owady
pobierające pokarm z floemu (ang. phloem-feeders), unikają obrony zależnej od JA, bo

Progress in Plant Protection/Postępy w Ochronie Roślin 50 (2) 2010

890

w minimalny sposób uszkadzają komórki miękiszu albo wytwarzają SA, który hamuje
aktywność szlaku zależnego od JA (Walling 2008).

Obok JA, inne związki mogą mieć charakter sygnałów, włączając w to oligogalaktu-

ronidy, H

2

O

2

, ABA, peptydy (np. systemina), elicytory z wymiocin przewodu pokar-

mowego szkodnika (Ryan 2000; Narvaez-Vasquez i wsp. 2007; Wu i wsp. 2007).

IV. CZYNNIKI WAŻNE W INTERAKCJACH SA–JA

Białko regulatorowe NPR1

SA odgrywa centralną rolę w indukcji odporności systemicznej typu SAR (ang. Sys-

temic Acquired Resistance) przeciwko biotrofom. Transdukcja sygnału zależnego od
SA prowadzi do aktywacji genów kodujących białka typu PR (ang. Pathogenesis Rela-
ted) (Van Loon i wsp. 2006). Czynnikiem regulatorowym niezbędnym do transdukcji
sygnału na szlaku SA jest białko regulatorowe NPR1 (ang. Non-expressor of PR-1)
(Dong 2004; Pieterse i Van Loon 2004). NPR1 kontroluje supresję JA, bez względu na
lokalizację (jądro, cytozol), co przejawia się aktywacją genów PR. U ryżu (Oryza sa-
tiva), nadekspresja cytozolowego czynnika OsNPR1 ogranicza responsywność tran-
skrypcji zależnej od JA, przez co podnosi się poziom podatności na szkodniki owadzie
(Yuan i wsp. 2007). U tytoniu (N. attenuata) zaatakowanego przez gąsienice S. exigua,
NPR1 ogranicza biosyntezę komponentów szlaku SA, co prowadzi do wzmocnienia
biosyntezy komponentów szlaku JA i wzrostu odporności. Natomiast wyciszenie genu
NPR1 skutkuje wzrostem biosyntezy SA, co antagonizuje obronę zależną od JA i pro-
wadzi do zwiększenia podatności roślin (Rayapuram i Baldwin 2007).

Czynniki transkrypcyjne WRKY

Ważnymi regulatorami szlaku zależnego od SA są też czynniki transkrypcyjne

WRKY (ang. WRKY transcription factor) (Maleck i wsp. 2000; Wang i wsp. 2008).
Niektóre z nich biorą udział w regulacji interakcji między SA i JA (Li i wsp. 2004a).
U roślin pomidora, WRKY70 pozytywnie reguluje szlak zależny od SA i negatywnie
zależny od JA. Inne czynniki transkrypcyjne WRKY 11 i 17 regulują interakcje między
SA i JA u roślin rzodkiewnika.

Czynnik regulatorowy GRX480

GRX480 (ang. glutaredoxin) to potencjalny czynnik regulujący interakcje między

szlakami SA i JA. Katalizuje on redukcję disiarczków tiolowych (ang. thiol disulfide)
i przypuszcza się, że bierze udział w regulacji aktywności białek zależnych od stanu
redoks (Lemaire 2004). Ostatnio wykazano, że ekspresja GRX480 jest indukowana
przez SA i zależy od NPR1. GRX 480 hamuje ekspresję części genów zależnych od JA
(np. genu kodującego defenzynę PDF 1.2 – ang. Plant Defensin 1.2) i jednocześnie
indukuje ekspresję genu kodującego lipoksygenazę LOX2 (ang. Linolate Oxygen Oxi-
doreductase) czy genu VSP2 kodującego białko VSP (ang. Vegetative Storage Protein),
też zależnych od JA (Ndamukong i wsp. 2007).

Aktywacja mechanizmów obronnych roślin przez szkodniki

891

Kaskada MAP kinaz

Kaskada sygnałowa kinaz białkowych MAPKs (ang. Mitogen–Activated Protein)

uczestniczy w przekazywaniu informacji od fazy odbioru do aktywacji licznych szla-
ków w komórkach wszystkich Eucariota. Zidentyfikowano wiele kinaz MAP. U roślin
rzodkiewnika pospolitego A. thaliana, kinaza MPK4 negatywnie reguluje szlak sygna-
łowy zależny od SA i pozytywnie szlak zależny od JA (Petersen i wsp. 2000). Funkcje
MPK4 modyfikują efektory EDS1 (ang. enhanced disease susceptibility 1) i PAD4 (ang.
phytoalexin deficient 4) powodując, że MPK4 może działać jako aktywator szlaku za-
leżnego od SA i represor szlaku JA. Poza tym fosforylacja substratu MPK4 – MKS1
(ang. MAP kinase 4 substrate 1) może ograniczać aktywność szlaku SA. MKS1 wcho-
dzi w interakcję z czynnikami transkrypcyjnymi WRKY 25 i 33, które z kolei mogą być
fosforylowane przez MPK4. Podkreśla to znaczenie czynników transkrypcyjnych
w cross-talk między szlakami zależnymi od SA i JA.

W oparciu o wyniki najnowszych badań, Kazan i Manners (2008) przedstawili mo-

del ilustrujący udział szlaku sygnałowego JA w zmianach ekspresji genów u roślin
poddanych stresom. Autorzy podkreślili, ważność białka COI1 (białkoF-box, kodowane
przez gen COI1, ang. coronatine insensitive1) będącego komponentem kompleksu
SCF

COI1

działającego jak ligaza ubikwitynowa typu 3. Ligaza ubikwitynowa E

3

bierze

udział w ubikwityzacji (syn. unieczynnianiu) specyficznie rozpoznanych białkowych
substratów i kierowaniu ich na drogę degradacji proteosomalnej 26S. Wykazano, że
białko F-box ma zdolność rozpoznawania represorów genów zależnych od JA i ich
degradowania. Niedawno odkryte białka represorowe JAZ (ang. jasmonate ZIM-domain
proteins) ulegają właśnie degradacji po rozpoznaniu przez białko F-box. Zwrócono też
uwagę na znaczenie koniugatu JA-Ile (bioaktywna forma JA) powstającego pod nadzo-
rem białka kodowanego przez gen JARI (ang. jasmonate resistant1). Okazało się, że JA–
Ile promuje interakcję pomiędzy białkami JAZ1-COI1. Ponieważ białka JAZ działają
jako negatywne regulatory czynnika transkrypcyjnego JIN1/MYC2 (ang. jasmonate
insensitive1), ich degradacja skutkuje uwolnieniem JIN1/MYC2, co umożliwia koordy-
nację transkrypcyjnej kaskady z udziałem różnych transkrypcyjnych aktywatorów/re-
presorów i prowadzi do regulacji wielu biologicznych procesów, w tym reakcji obron-
nych skierowanych przeciwko szkodnikom.

V. PODSUMOWANIE

Chociaż ostatnia dekada obfitowała w ważne odkrycia dotyczące molekularnych

mechanizmów i ekologicznych konsekwencji reakcji sygnałowych, wzbudzonych
w roślinach atakiem szkodnika (Browse i Howe 2008; Frost i wsp. 2008; Mithöfer i Bo-
land 2008; Wang i wsp. 2008; Zheng i Dicke 2008; Zhu-Salzman i wsp. 2008), to wciąż
bez odpowiedzi pozostaje wiele pytań dotyczących percepcji i przekazu sygnałów po-
chodzących od stawonogów oraz zapoczątkowania i regulacji wczesnych reakcji obron-
nych (Kazan i Manners 2008). Wszechstronne poznanie tych mechanizmów powinno
przyczynić się do wzbogacenia wiedzy podstawowej z zakresu interakcji roślina-
szkodnik oraz do wykorzystywania w praktyce tych roślin, które są zdolne do wzmac-
niania odporności w odpowiedzi na atak szkodnika.

Progress in Plant Protection/Postępy w Ochronie Roślin 50 (2) 2010

892

VI. LITERATURA

Alborn H.T., Turlings T.C.J., Jones T.H., Stenhagen G., Loughrin J.H., Tumlinson J.H. 1997. An

elicitor of plant volatiles from beet armyworm oral secretion. Science 276: 945–949.

Alborn H.T., Hansen T.V., Jones T.H., Bennett D.C., Tumlinson J.H., Schmelz E.A., Teal P.E.A.

2007. Disulfooxy fatty acids from the American bird grasshopper Schistocerca americana,
elicitors of plant volatiles. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 104: 12976–12981.

Arimura G.-I., Köpke S., Kunert M., Volpe V., David A., Brand P., Dabrowska P., Maffei M.E.,

Boland W. 2008. Effects of feeding Spodoptera littoralis on lima bean leaves: IV. Diurnal and
nocturnal damage differentially initiate plant volatile emission. Plant Physiol. 146: 965–973.

Baldwin I.T. 1998. Jasmonate-induced responses are costly but benefit plants under attack in

native populations. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 95: 8113–8118.

Beckers G.J.M., Spoel S.H. 2006. Fine-tuning plant defence signalling: salicylate versus jas-

monate. Plant Biol. 8: 1–10.

Bezemer T.M., Van Dam N.M. 2005. Linking aboveground and belowground interactions via

induced plant defenses. Trends Ecol. Evol. 20: 617–624.

Bittel P., Robatzek S. 2007. Microbe-associated molecular patterns (MAMPs) probe plant immu-

nity. Curr. Opin. Plant Biol. 10: 335–341.

Bodenhausen N., Reymond P. 2007. Signaling pathways controlling induced resistance to insect

herbivores in Arabidopsis. Mol. Plant Microbe Interact. 20: 1406–1420.

Bostock R.M. 2005. Signal crosstalk and induced resistance: straddling the line between cost and

benefit. Annu. Rev. Phytopathol. 43: 545–580.

Browse J., Howe G.A. 2008. New weapons and a rapid response against insect attack. Plant

Physiol. 146 (3): 832–838.

Campos M.L., de Almeida M., Rossi M.L., Martinelli A.P., Litholdo C.G. Junior, Figueira A.,

Rampelotti-Ferreira F.T., Vendramim J.D., Benedito V.A., Pereira Peres L.E. 2009. Brassino-
steroids interact negatively with jasmonates in the formation of anti-herbivory traits in toma-
to. J. Exp. Bot. 60 (15): 4347–4361.

Cooper L.D., Doss R.P., Price R., Peterson K., Oliver J.E. 2005. Application of Bruchin B to pea

pods results in the up-regulation of CYP93C18, a putative isoflavone synthase gene, and an
increase in the level of pisatin, an isoflavone phytoalexin. J. Exp. Bot. 56: 1229–1237.

De Vos M., Van Oosten V.R., Van Poecke R.M.P., Van Pelt J.A., Pozo M.J., Mueller M.J., Bu-

chala A.J., Metraux J.P., Van Loon L.C., Dicke M. 2005. Signal signature and transcriptome
changes of Arabidopsis during pathogen and insect attack. Mol. Plant Microbe Interact. 18:
923–937.

De Vos M., Van Zaanen W., Koornneef A., Korzelius J.P., Dicke M., Van Loon L.C., Pieterse

C.M.J. 2006. Herbivore-induced resistance against microbial pathogens in Arabidopsis. Plant
Physiol. 142: 352–363.

Doares S.H., Narváez-Vásquez J., Conconi A., Ryan C.A. 1995. Salicylic acid inhibits synthesis

of proteinase inhibitors in tomato leaves induced by systemin and jasmonic acid. Plant Phy-
siol. 108: 1741–1746.

Dong X. 2004. NPR1, all things considered. Curr. Opin. Plant Biol. 7: 547–552.
Doss R.P., Oliver J.E., Proebsting W.M., Potter S.W., Kuy S.R., Clement S.L., Williamson R.T.,

Carney J.R., DeVilbiss E.D. 2000. Bruchins: insect-derived plant regulators that stimulate
neoplasm formation. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 97: 6218–6223.

Eichenseer H., Mathews M.C., Bi J.L., Murphy J.B., Felton G.W. 1999. Salivary glucose oxidase:

Multifunctional roles for Helicoverpa zea? Arch. Insect Biochem. Physiol. 42: 99–109.

Erb M., Ton J., Degenhardt J., Turlings T.C.J. 2008. Interactions between arthropod-induced

aboveground and belowground defenses in plants. Plant Physiol. 146: 867–874.

Farmer E.E., Ryan C.A. 1990. Interplant communication: airborne methyl jasmonate induces

synthesis of proteinase inhibitors in plant leaves. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 87: 7713–7716.

Aktywacja mechanizmów obronnych roślin przez szkodniki

893

Frost C.J., Mescher M.C., Carlson J.E., De Moraes C.M. 2008. Plant defense priming against

herbivores: getting ready for a different battle. Plant Physiol. 146: 818–824.

Funk C.J. 2001. Alkaline phosphatase activity in whitefly salivary glands and saliva. Arch. Insect

Biochem. Physiol. 46: 165–174.

Gatehouse J.A. 2002. Plant resistance towards insect herbivores: a dynamic interaction. New

Phytol. 156: 145–169.

Gawrońska H., Kiełkiewicz M. 1999. Effect of the carmine spider mite (Acarida: Tetranychidae)

infestation and mechanical injury on the level of ABA in tomato plants. Acta Physiol. Plant.
21 (3): 297–303.

Glazebrook J. 2005. Contrasting mechanisms of defense against biotrophic and necrotrophic

pathogens. Annu. Rev. Phytopathol. 43: 205–227.

Goggin F.L. 2007. Plant-aphid interactions: molecular and ecological perspectives. Curr. Opin.

Plant Biol. 10: 399–408.

Green T.R., Ryan C.A. 1972. Wound-induced proteinase inhibitor in plant leaves: a possible

defense mechanism against insects. Science 175: 776–777.

Grunewald W., Van Noorden G., Van Isterdael G., Beeckman T., Gheysen G., Mathesius U.

2009. Manipulation of auxin transport in plant roots during Rhizobium symbiosis and nema-
tode parasitism. Plant Cell 21: 2553–2562.

Halitschke R., Baldwin I.T. 2003. Antisense LOX expression increases herbivore performance by

decreasing defense responses and inhibiting growth-related transcriptional reorganization in
Nicotiana attenuata. Plant J. 36: 794–807.

Howe G.A. 2004. Jasmonates as signals in the wound response. J. Plant Growth Regul. 23: 223–237.
Howe G., Jander G. 2008. Plant immunity to insect herbivores. Annu. Rev. Plant Biol. 59: 41–66.
Howe G.A., Lightner J., Browse J., Ryan C.A. 1996. An octadecanoid pathway mutant (JL5) of

tomato is compromised in signaling for defense against insect attack. Plant Cell 8: 2067–2077.

Hutangura P., Mathesius U., Jones M.G.K., Rolfe B.G. 1999. Auxin induction is a trigger for root

gall formation caused by root-knot nematodes in white clover and is associated with the acti-
vation of the flavonoid pathway. Aust. J. Plant Physiol. 26: 221–231.

Jones J.D.G., Dangl J.L. 2006. The plant immune system. Nature 444: 323–329.
Kaloshian I., Walling L.L. 2005. Hemipterans as plant pathogens. Annu. Rev. Plant Biol. 43:

491–521.

Kandoth P.K., Ranf S., Pancholi S.S., Jayanty S., Walla M.D., Miller W., Howe G.A., Lincoln

Stratmann D.E., Stratmann J.W. 2007. Tomato MAPKs LeMPK1, LeMPK2, and LeMPK3
function in the systemin-mediated defense response against herbivorous insects. PNAS
104 (29): 12205–12210.

Kant M.R., Ament K., Sabelis M.W., Haring M.A., Schuurink R.C. 2004. Differential timing of

spider mite-induced direct and indirect defenses in tomato plants. Plant Physiol. 135: 483–495.

Kazan

K., Manners J.M. 2008. Jasmonate signaling: toward an integrated view. Plant Physiol.

146: 1459–1468.

Kessler A., Baldwin I.T. 2002. Plant responses to insect herbivory: the emerging molecular analy-

sis. Annu. Rev. Plant Biol. 53: 299–328.

Kessler A., Halitschke R., Baldwin I.T. 2004. Silencing the jasmonate cascade: induced plant

defenses and insect populations. Science 305: 665–668.

Koorneef A., Pieterse C.M.J. 2008. Cross talk in defense signaling. Plant Physiol. 146: 839–844.
Lait C.G., Alborn H.T., Teal P.E.A., Tumlinson J.H. 2003. Rapid biosynthesis of N-linolenoyl-L-

glutamine, an elicitor of plant volatiles, by membrane-associated enzyme(s) in Manduca
sexta. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 100: 7027–7032.

Lemaire S. 2004. The glutaredoxin family in oxygenic photosynthetic organisms. Photosynth.

Res. 79: 305–318.

Li J., Brader G., Palva E.T. 2004a. The WRKY70 transcription factor: a mode of convergence for

jasmonate-mediated and salicylate-mediated signals in plant defense. Plant Cell 16: 319–331.

Progress in Plant Protection/Postępy w Ochronie Roślin 50 (2) 2010

894

Li L., Li C., Lee G.I., Howe G.A. 2002b. Distinct roles for jasmonate synthesis and action in the

systemic wound response of tomato. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 99: 6416–6421.

Li X.C., Schuler M.A., Berenbaum M.R. 2002c. Jasmonate and salicylate induce expression of

herbivore cytochrome P450 genes. Nature 419: 712–715.

Li C., Williams M.M., Loh Y.T., Lee G.I., Howe G.A. 2002a. Resistance of cultivated tomato to

cell content-feeding herbivores is regulated by the octadecanoid-signaling pathway. Plant
Physiol. 130: 494–503.

Li L., Zhao Y., McCaig B.C., Wingerd B.A., Wang J., Whalon M.E., Pichersky E., Howe G.A.

2004b. The tomato homolog of CORONATINE-INSENSITIVE1 is required for the maternal
control of seed maturation, jasmonate-signaled defense responses, and glandular trichome de-
velopment. Plant Cell 16: 126–143.

Little D., Gouhier-Darimont C., Bruessow F., Reymond P. 2007. Oviposition by pierid butterflies

triggers defense responses in Arabidopsis. Plant Physiol. 143: 784–800.

Lorenzo O., Solano R. 2005. Molecular players regulating the jasmonate signalling network.

Curr. Opin. Plant Biol. 8: 532–540.

Maffei M., Bossi S., Spiteller D., Mithöfer A., Boland W. 2004. Effects of feeding Spodoptera

littoralis on lima bean leaves. I. Membrane potentials, intracellular calcium variations, oral
secretions, and regurgitate components. Plant Physiol. 134: 1752–1762.

Maffei M.E., Mithöfer A., Arimura G.I., Uchtenhagen H., Bossi S., Bertea C.M., Cucuzza L.S.,

Novero M., Volpe V., Quadro S. 2006. Effects of feeding Spodoptera littoralis on lima bean
leaves. III. Membrane depolarization and involvement of hydrogen peroxide. Plant Physiol.
140: 1022–1035.

Maffei M.E., Mithöfer A., Boland W. 2007a. Insects feeding on plants: rapid signals and re-

sponses preceding the induction of phytochemical release. Phytochemistry 68: 2946–2959.

Maffei M.E., Mithöfer A., Boland W. 2007b. Before gene expression: early events in plant-insect

interaction. Trends Plant Sci. 12: 310–316.

Maischak H., Grigoriev P.A., Vogel H., Boland W., Mithöfer A. 2007. Oral secretions from herbivo-

rous lepidopteran larvae exhibit ion channel-forming activities. FEBS Lett. 581: 898–904.

Maleck K., Levine A., Eulgem T., Morgan A., Schmid J., Lawton K.A., Dangl J.L., Dietrich R.A.

2000. The transcriptome of Arabidopsis thaliana during systemic acquired resistance. Nat.
Genet. 26: 403–410.

Mandaokar A., Thines B., Shin B., Lange B.M., Choi G., Koo Y.J., Yoo Y.J., Choi Y.D., Choi G.,

Browse J. 2006. Transcriptional regulators of stamen development in Arabidopsis identified
by transcriptional profiling. Plant J. 46: 984–1008.

Mattiacci L., Dicke M., Posthumus M.A. 1995. Beta-glucosidase–an elicitor of herbivore-induced

plant odor that attracts host-searching parasitic wasps. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 92:
2036–2040.

McConn M., Creelman R.A., Bell E., Mullet J.E., Browse J. 1997. Jasmonate is essential for

insect defense Arabidopsis. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 94: 5473–5477.

Mithöfer A., Boland W. 2008. Recognition of herbivory-associated molecular patterns. Plant

Physiol. 146: 825–831.

Mur L.A.J., Kenton P., Atzorn R., Miersch O., Wasternack C. 2006. The outcomes of concentra-

tion-specific interactions between salicylate and jasmonate signaling include synergy, antago-
nism, and oxidative stress leading to cell death. Plant Physiol. 140: 249–262.

Narvaez-Vasquez J., Orozco-Cardenas M.L., Ryan C.A. 2007. Systemic wound signaling in

tomato leaves is cooperatively regulated by systemin and hydroxyproline-rich glycopeptide
signals. Plant Mol. Biol. 65: 711–718.

Ndamukong I., Abdallat A.A., Thurow C., Fode B., Zander M., Weigel R., Gatz C. 2007. SA-

inducible Arabidopsis glutaredoxin interacts with TGA factors and suppresses JA-responsive
PDF1.2 transcription. Plant J. 50: 128–139.

Aktywacja mechanizmów obronnych roślin przez szkodniki

895

Peña-Cortés H., Albrecht T., Prat S., Weiler E.W., Willmitzer L. 1993. Aspirin prevents wound-

induced gene expression in tomato leaves by blocking jasmonic acid biosynthesis. Planta 191:
123–128.

Petersen M., Brodersen P., Naested H., Andreasson E., Lindhart U., Johansen B., Nielsen H.B.,

Lacy M., Austin M.J., Parker J.E. 2000. Arabidopsis map kinase 4 negatively regulates sys-
temic acquired resistance. Cell 103: 1111–1120.

Dicke M. 2007. Plant interactions with microbes and insects: from molecular mechanisms to

ecology. Trends Plant Sci. 12: 564–569.

Pieterse C.M.J., Van Loon L.C. 2004. NPR1: the spider in the web of induced resistance signaling

pathways. Curr. Opin. Plant Biol. 7 (4) 456–464.

Pieterse C.M.J., Ton J.,. Cross-talk between plant defence signalling pathways: boost or burden?

AgBiotechNet 3: ABN 068: 1–8.

Ping L., Büchler R., Mithöfer A., Svatos A., Spiteller D., Dettner K., Gmeiner S., Piel J., Schlott

B., Boland W. 2007. A novel Dps-type protein from insect gut bacteria catalyses hydrolysis
and synthesis of N-acyl amino acids. Environ. Microbiol. 9: 1572–1583.

Rayapuram C., Baldwin I.T. 2007. Increased SA in NPR1-silenced plants antagonizes JA and JA-

dependent direct and indirect defenses in herbivore-attacked Nicotiana attenuata in nature.
Plant J. 52 (4): 700-715.

Reymond P., Bodenhausen N., Van-Poecke R.M.P., Krishnamurthy V., Dicke M., Farmer E.E.

2004. A conserved transcript pattern in response to a specialist and a generalist herbivore.
Plant Cell 16: 3132–3147.

Reymond P., Farmer E.E. 1998. Jasmonate and salicylate as global signals for defense gene ex-

pression. Curr. Opin. Plant Biol. 1: 404–411.

Reymond P., Weber H., Damond M., Farmer E.E. 2000. Differential gene expression in response

to mechanical wounding and insect feeding in Arabidopsis. Plant Cell 12: 707–720.

Ryan C.A. 2000. The systemin signaling pathway: differential activation of plant defensive genes.

Biochim. Biophys. Acta 1477: 112–121.

Schenk P.M., Kazan K., Wilson I., Anderson J.P., Richmond T., Somerville S.C., Manners J.M.

2000. Coordinated plant defense responses in Arabidopsis revealed by microarray analysis.
Proc. Natl. Acad. Sci. USA 97: 11655–11660.

Schmelz E.A., Carroll M.J., LeClere S., Phipps S.M., Meredith J., Chourey P.S., Alborn H.T.,

Teal P.E.A. 2006. Fragments of ATP synthase mediate plant perception of insect attack. Proc.
Natl. Acad. Sci. USA 103: 8894–8899.

Schmelz E.A., LeClere S., Carroll M.J., Alborn H.T., Teal P.E.A. 2007. Cowpea chloroplastic

ATP synthase is the source of multiple plant defense elicitors during insect herbivory. Plant
Physiol. 144: 793–805.

Schilmiller A.L., Howe G.A. 2005. Systemic signaling in the wound response. Curr. Opin. Plant

Biol. 8: 369–377.

Stintzi A., Weber H., Reymond P., Browse J., Farmer E.E. 2001. Plant defense in the absence of

jasmonic acid: the role of cyclopentenones. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 98: 12837–12842.

Stout M.J., Thaler J.S., Thomma B.P.H.J. 2006. Plant-mediated interactions between pathogenic

microorganisms and herbivorous arthropods. Annu. Rev. Entomol. 51: 663–689.

Taylor J.E., Hatcher P.E., Paul N.D. 2004. Crosstalk between plant responses to pathogens and

herbivores: a view from the outside in. J. Exp. Bot. 55: 159–168.

Thines B., Katsir L., Melotto M., Niu Y., Mandaokar A., Liu G., Nomura K., He S.Y., Howe

G.A., Browse J. 2007. JAZ repressor proteins are targets of the SCF

COI1

complex during jas-

monate signalling. Nature 448: 661–665.

Thomma B.P.H.J., Penninckx I.A.M.A., Broekaert W.F., Cammue B.P.A. 2001. The complexity

of disease signaling in Arabidopsis. Curr. Opin. Immunol. 13: 63–68.

Van Loon L.C., Rep M., Pieterse C.M.J. 2006. Significance of inducible defense-related proteins

in infected plants. Annu. Rev. Phytopathol. 44: 135–162.

Progress in Plant Protection/Postępy w Ochronie Roślin 50 (2) 2010

896

Van Wees S.C.M., De Swart E.A.M., Van Pelt J.A., Van Loon L.C., Pieterse C.M.J. 2000. En-

hancement of induced disease resistance by simultaneous activation of salicylate- and jas-
monate-dependent defense pathways in Arabidopsis thaliana. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 97:
8711–8716.

Vogel H., Kroymann J., Mitchell-Olds T. 2007. Different transcript patterns in response to spe-

cialist and generalist herbivores in the wild Arabidopsis relative Boechera divaricarpa. PLoS
ONE 2 (10): e1081. doi:10.1371/journal.pone.0001081.

Von Dahl C.C., Baldwin I.T. 2007. Deciphering the role of ethylene in plant-herbivore interac-

tions. J. Plant Growth Regul. 26: 201–209.

Walling L.L. 2000. The myriad plant responses to herbivores. J. Plant Growth Regul. 19: 195–216.
Walling L.L. 2008. Avoiding effective defenses: strategies employed by phloem-feeding insects.

Plant Physiol. 146: 859–866.

Wang L., Allmann S., Wu J., Baldwin I.T. 2008. Comparisons of LIPOXYGENASE3- and JA-

SMONATE-RESISTANT4/6-silenced plants reveal that jasmonic acid and jasmonic acid-
amino acid conjugates play different roles in herbivore resistance of Nicotiana attenuata.
Plant Physiol. 146: 904–915.

Wasternack C., Stenzel I., Hause B., Hause G., Kutter C., Maucher H., Neumerkel J., Feussner I.,

Miersch O. 2006. The wound response in tomato–role of jasmonic acid. J. Plant Physiol. 163:
297–306.

Wu J.Q., Hettenhausen C., Meldau S., Baldwin I.T. 2007. Herbivory rapidly activates MAPK

signaling in attacked and unattacked leaf regions but not between leaves of Nicotiana attenu-
ata. Plant Cell 19: 1096–1122.

Yoshinaga N., Aboshi T., Ishikawa C., Fukui M., Shimoda M., Nishida R., Lait C.G., Tumlinson

J.H., Mori N. 2007. Fatty acid amides, previously identified in caterpillars, found in the
cricket Teleogryllus taiwanemma and fruit fly Drosophila melanogaster larvae. J. Chem.
Ecol. 33: 1376–1381.

Yuan Y., Zhong S., Li Q., Zhu Z., Lou Y., Wang L., Wang J., Wang M., Li Q., Yang D., He Z.

2007. Functional analysis of rice NPR1-like genes reveals that OsNPR1/NH1 is the rice or-
thologue conferring disease resistance with enhanced herbivore susceptibility. Plant Biotech-
nol. J. 5: 313–324.

Zarate S.I., Kempema L.A., Walling L.L. 2007. Silverleaf whitefly induces salicylic acid defenses

and suppresses effectual jasmonic acid defenses. Plant Physiol. 143: 866–875.

Zheng S.-J., Dicke M. 2008. Ecological genomics of plant-insect interactions: from gene to com-

munity. Plant Physiol. 146: 812–817.

Zhu-Salzman K., Luthe D.S., Felton G.W. 2008. Arthropod-inducible proteins: broad spectrum

defenses against multiple herbivores. Plant Physiol. 146: 852–858.

M

AŁGORZATA

K

IEŁKIEWICZ

,

M

ONIKA

G

ODZINA

,

A

NNA

C

ZAPLA

ACTIVATION OF PLANT DEFENCE MECHANISMS AGAINST PESTS

SUMMARY

The review focuses on the progress in recent decades on various aspects of molecular re-

sponses taking place in plants infested by herbivorous arthropods. The diversity of herbivory-
initiated molecular events was presented with special emphasis on: (1) elicitors and a general
recognition process, (2) signal perception, transduction, integration and defence gene expression,
(3) cross-talk between salicylate- and jasmonate-dependent defence pathways, and (4) regulators
of plant defence responses.
Key words: plant defence, herbivorous arthropods, signal recognition, signal transduction