Metody oceny leczenia zespołu stopy cukrzycowej

http://www.terapia.com.pl/publ/metody_oceny_leczenia_zespolu_stopy_cukrzycowej/id,1926270a71cb1893de7ac1c4e8fd42ca

Summary
Treatment of wounds in diabetic foot syndrome and Charcot foot is a challenge in medical practice and involves high economic costs. The effectiveness of treatment in diabetic foot syndrome is correlated with monitoring the patient's general condition and the wound itself using measuring methods recommended in guidelines and performed routinely, such as: methods of determining the wound size, monitoring of skin temperature, measuring the glucose level, C-protein and leukocytosis in the blood. A few other promising measuring methods that need confirmation in future research are mentioned as well.

Keywords: diabetic foot, skin temperature monitoring, wound measurement, monitoring ulcer healing.

Słowa kluczowe: zespół stopy cukrzycowej, pomiary temperatury ciała, metody oceny wielkości owrzodzenia, metody pomiarowe w leczeniu owrzodzeń.

Lek. Marta Margas,
dr n. med. Arkadiusz Krakowiecki
Katedra i Klinika Gastroenterologii i Chorób Przemiany Materii WUM
Kierownik Kliniki: prof. dr hab. n. med. Waldemar Karnafel

Zespół stopy cukrzycowej (ZSC) to jedno z poważniejszych powikłań wieloletniej, źle kontrolowanej cukrzycy. Wśród powikłań cukrzycy owrzodzenia w ZSC stanowią główną przyczynę hospitalizacji (15). Niejednokrotnie powstanie trudno gojącego się owrzodzenia z zakażeniem wiąże się z koniecznością amputacji, których liczba w Polsce stale wzrasta (zgodnie z danymi statystycznymi NFZ na rok 2011). Pacjent z zespołem stopy cukrzycowej wymaga intensywnego nadzoru i leczenia hipoglikemizującego, antybiotykoterapii związanej z infekcją oraz leczenia miejscowego, często w ramach kosztownych hospitalizacji (16). Tym bardziej istotny jest trafny wybór metody leczenia i ocena jego skuteczności przez dobór odpowiednich metod pomiarowych - właściwy dobór terapii i ocena jej skuteczności mogą wpłynąć na skrócenie czasu hospitalizacji, koszty z nią związane oraz zmniejszenie liczby amputacji.

Skuteczność leczenia zakażeń w ZSC jest ściśle zależna od monitorowania stanu ogólnego pacjenta i samego owrzodzenia za pomocą sprawdzonych metod pomiarowych, wśród których kluczową rolę odgrywają: pomiary glikemii, temperatury ciała i powierzchni owrzodzenia oraz wskaźniki stanu zapalnego (leukocytoza, CRP).

Odrębnego omówienia wymaga ZSC neuropatycznej o typie Charcota (stopa neuroartropatyczna) - w tym przypadku zmiany dotyczą kości i stawów stopy pod postacią artropatii destrukcyjnej, na podłożu której może, ale nie zawsze, powstać owrzodzenie. Podejrzenie zmian charakterystycznych dla tego typu ZSC wymaga innych niż w wypadku owrzodzeń metod leczenia, inne są również zalecenia co do metod pomiarowych.

W niniejszym artykule pokrótce opisano także niektóre metody pomiarowe niestosowane obecnie rutynowo, których rola w przyszłości może być nieoceniona w monitorowaniu leczenia; wymaga to jednak dalszej obserwacji w badaniach naukowych.

Pomiary temperatury ciała
Ocena ciepłoty ciała jest ważnym elementem klasyfikacji ciężkości zakażenia stopy cukrzycowej. Badanie jest zwykle wykonywane termometrem bezdotykowym w okolicy czoła lub w przewodzie słuchowym zewnętrznym ucha. Jest to jeden z parametrów stosowany w klasyfikacji PEDIS (zalecanej przez International Working Group on the Diabetic Foot według wytycznych na 2011 r.) przy ocenie nasilenia zakażenia - ciepłota ciała powyżej 38,0ºC lub poniżej 36,0ºC wskazuje na czwarty, najwyższy stopień zaawansowania stanu zapalnego i jego uogólnienie. Według aktualnych zaleceń Polskiego Towarzystwa Diabetologicznego (PTD) taki stan wymaga hospitalizacji i zastosowania antybiotyków parenteralnie.

Temperaturę można także oceniać w miejscu owrzodzenia. Badanie to nie jest obecnie stosowane jako standardowe. Jednakże jego zastosowanie jako cennego miernika obecności infekcji i efektów leczenia wydaje się być obiecujące (12). Badanie może być wykonane w ranie przy użyciu punktowego termometru bezdotykowego (infrared skin thermometer) - porównuje się ciepłotę owrzodzenia w kolejnych dniach leczenia oraz temperaturę stopy z owrzodzeniem z temperaturą stopy zdrowej (użyta jako kontrolna) (9). Wykazano też istotne korzyści z pomiaru temperatury miejscowo u pacjentów wysokiego ryzyka powstania owrzodzenia jako metody prewencyjnej. Armstrong i wsp. wykazali, iż temperatura miejscowa tych samych regionów stopy u chorych, u których powstało owrzodzenie, była w tygodniu poprzedzającym wytworzenie się owrzodzenia 4,8 razy większa w porównaniu ze stopą zdrową (8).

Inną ciekawą propozycją metody oceny postępów leczenia jest użycie kamery termowizyjnej, w której bezdotykowo i z użyciem podczerwieni dokonuje się rejestracji emitowanego promieniowania cieplnego. Kamera pokazuje rozkład temperatur na badanej powierzchni w czasie rzeczywistym poprzez użycie kolorów, analogicznie do użycia kolorów poziomic na mapach. W trakcie badania można wykonać i zachować zdjęcia. Jednak porównanie rozkładu temperatur tkanek na zdjęciach wykonanych w kolejnych dniach leczenia nie jest miarodajne z uwagi na różne warunki otoczenia panujące przy każdym pomiarze. Ocenę efektu terapii uzyskuje się poprzez zmniejszenie różnicy w temperaturze owrzodzenia i okolicznych tkanek, bez oceny samej temperatury. By porównać poszczególne wyniki konieczna jest standaryzacja warunków pomiarów. Zalecane w niektórych badaniach naukowych warunki to: wilgotność powietrza < 50%, temperatura otoczenia 22-25ºC, 15-minutowa pozycja leżąca pacjenta przed badaniem, z odsłoniętymi stopami, pozostawanie w bezruchu podczas wykonywania zdjęć (10,11,13). Pomiary powinny być wykonywane z jednakowej odległości, co można uzyskać dzięki tzw. maskom oprogramowania - po wykonaniu pierwszego zdjęcia program komputerowy obrysowuje kontury danej części ciała, a przy następnych pomiarach możliwe jest dopasowanie odległości i pozycji kamery w stosunki do części ciała tak, by pasowały do konturu (11). Zalety tej metody to: bezpieczeństwo stosowania (brak użycia szkodliwych promieni), brak kontaktu z tkankami, powtarzalność, możliwość przenoszenia kamery, szybka ocena temperatury, możliwość oceny dość dużych powierzchni oraz możliwość dokumentacji wyników (10). Zastosowanie kamery termowizyjnej wydaje się być metodą obiecującą, wciąż jednak nieosiągalną w standardach terapii z uwagi na wysokie koszty sprzętu i ewentualne ryzyko błędu przy braku zachowania tych samych warunków podczas kolejnych pomiarów (14).

Pomiary powierzchni owrzodzenia
Wyznaczanie wielkości powierzchni rany i ocena jej zmniejszenia jest najważniejszym wskaźnikiem progresji w leczeniu owrzodzeń (18,20). Ma także wpływ na stosowane leczenie - według najnowszych doniesień w dostępnej literaturze medycznej, owrzodzenia, w których nie uzyskano zmniejszenia powierzchni rany powyżej 40% w ciągu 4 tygodni, wymagają ponownej oceny i modyfikacji terapii (17-20). Ponadto, jeżeli w ranie bez pewnych cech infekcji po dwóch tygodniach od opracowania rany nie obserwuje się epitelizacji na jej brzegach konieczne jest pobranie próbki na posiew bakteryjny (20). Pomiary powinny być dokonane jak najdokładniej. Ze względu na niski koszt i łatwą dostępność, często używa się jednorazowych papierowych linijek czy też kątownika, za pomocą których wyznacza się pole rany, mnożąc największą zmierzoną długość owrzodzenia przez jego szerokość (24,29). Tak wykonane pomiary obciążają uzyskany wynik dużym ryzykiem błędu, gdyż nie uwzględniają różnorodnego kształtu rany. Według Rogersa i wsp. można przeszacowywać wielkość powierzchni owrzodzenia do ok. 40% (21). Inną stosowaną metodą jest obrysowanie konturu rany na przykładanym bezpośrednio na ranę przezroczystym filmie, który można nałożyć na siatkę podzieloną na równe pola o znanej powierzchni - siatkę pomiarową. Kolejną czynnością jest wyliczenie liczby i zsumowanie zajętych pól. Można także bezpośrednio na owrzodzenie nałożyć przezroczystą siatkę pomiarową, na której obrysowuje się kontur rany (21,29). Obie metody wymagają, pochłaniających czas, obliczeń. Brzegi ran często są wielokształtne - na siatkach pomiarowych brzegi rany zajmują różną powierzchnię pojedynczych pól. Może się to wiązać z błędem pomiaru (24). Dokładniejszą, a przede wszystkim znacznie szybszą metodą jest wyliczenie obrysowanej na siatce powierzchni przez system komputerowy. Przykładem takiego systemu jest Visitrak (Smith & Nephew) (23). Stosuje się wówczas dwuwarstwowe siatki pomiarowe, w których warstwę spodnią przykłada się bezpośrednio do rany, a na warstwie wierzchniej rysikiem jest oznaczany jej kontur. Następnie, po usunięciu spodniej warstwy siatki, jej wierzchnią część umieszcza się w skanerze i ponownie obrysowuje kontur rany za pomocą rysika; wielkość rany wyznacza system komputerowy. Zmniejsza to ryzyko przeniesienia bakterii lub zabrudzenia rany (24). Stosowanie siatek pomiarowych wiąże się z bezpośrednim kontaktem materiału siatki z owrzodzeniem. Obrysowywanie konturu rany nie jest łatwe ze względu na trudności w przyleganiu siatki do rany (24). Innym problemem jest ryzyko dodatkowego uszkodzenia owrzodzenia oraz dyskomfort pacjenta podczas badania (24).

Problemy te omija użycie aparatów cyfrowych i skanerów, obecnie coraz bardziej dostępnych. Dzięki aparatom cyfrowym podłączonym do systemów komputerowych można łatwo wyznaczyć nie tylko rzeczywistą powierzchnię rany, ale także jej głębokość w obrazach trójwymiarowych. Dodatkową zaletą jest możliwość porównania zapisanych w systemie komputerowym zdjęć (22). Wyżej opisane cechy prezentuje m.in. kamera Silhouette Mobile™ (ARANZ Medical, Christchurch, New Zealand) (21) Niestety, obecnie metody te są stosowane głównie w pracach naukowych, nie zaś w codziennej pracy z pacjentem, przede wszystkim ze względu na koszty zakupu.

Tańszym i bardziej dostępnym sposobem jest użycie aparatów cyfrowych. Owrzodzenie fotografuje się wraz z narzędziem pomiarowym - siatką, kątownikiem lub linijką. Następnie obliczenia wykonuje się samodzielnie lub za pomocą odpowiedniego oprogramowania komputerowego. Kwestiami najbardziej spornymi przy wyborze sprzętu oraz wykonywaniu zdjęć pozostaje jakość obrazu oraz ustalenie odległości, oświetlenia i kąta pod jakim jest fotografowana rana. Czynniki te mogą znacząco wpływać na dokładność pomiarów (24). Brak jest standaryzacji w obliczaniu powierzchni rany przy użyciu zdjęć cyfrowych.

Biochemiczne wskaźniki stanu zapalnego
W ocenie ciężkości zakażenia zgodnie z klasyfikacją PEDIS ważne jest też oznaczenie biochemicznych wskaźników stanu zapalnego. Kluczową rolę odgrywa tu przede wszystkim leukocytoza - liczba leukocytów poniżej 4000/mm³ lub powyżej 12 000/mm³ wskazuje na uogólnienie procesu zapalnego. W aktywnej fazie owrzodzenia obserwuje się również zwiększone stężenie białka C-reaktywnego. Wskaźnik ten ma udowodnioną w badaniach naukowych korelację ze stopniem zaawansowania owrzodzenia (1,2). Jednak niektóre badania nie potwierdzają istotnej zależności ze stopniem zakażenia, a jedynie z aktywną fazą zapalenia (2). Fakt ten może być wykorzystany przy ocenie skuteczności terapii, nie ma natomiast znaczenia w przypadku fazy przewlekłej zakażenia, co potwierdzają obserwacje własne autorów.

Nie należy także zapominać, że do podstawowych metod pomiarowych w leczeniu ZSC należą regularne pomiary poziomu glikemii. Utrzymywanie stężenia glukozy w granicach normy w trakcie leczenia przyspiesza gojenie owrzodzenia, tak zakażonego, jak i niezakażonego (20). Zgodnie z wytycznymi PTD prawidłowe stężenie glukozy na czczo powinno wynosić 60-99 mg/dl, a dwie godziny po posiłkach - poniżej 140 mg/dl. Chory z ZSC winien mieć wykonywane pomiary w ciągu doby w zależności od stosowanego algorytmu wstrzyknięć. W przyklinicznej Poradni Stopy Cukrzycowej SP CSK (Samodzielnego Publicznego Centralnego Szpitala Klinicznego) u wszystkich pacjentów wdraża się insulinoterapię.

Pomiary wartości pH
pH jest ważnym czynnikiem wpływającym na procesy gojenia, m.in. poprzez wpływ na aktywność enzymów biorących udział w procesach odnowy skóry oraz na rodzaj flory bakteryjnej (25). Prawidłowe pH ludzkiej skóry, w zależności od wieku i lokalizacji anatomicznej, waha się pomiędzy 4-6 (26). Jego zmiany można mierzyć za pomocą pH-metru. Kolonizacja bakteryjna podwyższa pH skóry, a środowisko o wartości pH wyższej niż 6 stanowi dogodne warunki dla rozwoju zakażeń bakteryjnych i grzybiczych, co pogarsza procesy gojenia (26). Ponadto, aktywność metaloproteaz, będących enzymami proteolitycznymi odgrywającymi istotną rolę w procesach katabolicznych w ranach przewlekłych, zmniejsza się znacząco przy pH poniżej 6 (27). Powyższe informacje pozwalają stwierdzić, iż monitorowanie pH może dostarczyć cennych informacji co do progresji gojenia, stwarza też potencjalną możliwość wpływu na leczenie poprzez ingerowanie w pH rany (26,29). Niestety, obecnie niewiele jest szczegółowych naukowych danych na ten temat, a sama pH-metria ran nie jest rutynowo stosowana. Dodatkowo, wiarygodność pomiarów komplikuje wpływ stosowanych środków odkażających i opatrunków, które mogą zmieniać pH środowiska rany (26). Pomiary pH ran są obiecującym parametrem oceniającym leczenie, ale wymaga to dalszych badań.

Metody pomiarowe w ZSC o typie Charcota
Odrębnego omówienia oceny postępów leczenia wymaga ZSC o typie Charcota. Wyróżniamy klinicznie dwie fazy: ostrą i przewlekłą. Ocena przejścia fazy ostrej w przewlekłą jest istotna dla zmiany leczenia - w pierwszej fazie konieczne jest zastosowanie opatrunku gipsowego w postaci łuski pełnokontaktowej (total contact cast, TCC), w fazie przewlekłej stosuje się obuwie odciążające. W ostrej fazie temperatura miejscowo wzrasta na skutek nadmiernego przepływu krwi w obrębie kości jako wyrazu neuropatii autonomicznej. Obecnie uważa się także, że wpływ na wzrost temperatury ma nadmierna odpowiedź immunologiczna na urazy w obrębie stawów stopy (3). Miejscowe pomiary temperatury mogą dostarczyć cennych informacji o ostrej fazie stawu Charcota i stanowią uznany wskaźnik monitorujący postępy w leczeniu (4). Miejscowy wzrost temperatury o 2ºC w porównaniu z temperaturą drugiej stopy świadczy o aktywnych zmianach w stawie i skutkuje unieruchomieniem stawu, stanowiąc formę leczenia. Czas unieruchomienia zależy od normalizacji temperatury mierzonej miejscowo, jako jednego z ważnych wskaźników ustąpienia fazy ostrej (5). Ponadto, temperatura pozostaje w ścisłym związku z aktywnością tkanki kostnej ocenianej w innej metodzie pomiarowej używanej do oceny postępów leczenia - scyntygrafii (4,6). Niestety, ocena porównawcza miejscowej temperatury obu stóp może być niemiarodajna u pacjentów z obustronnym ZSC o typie Charcota. Według niektórych danych taka sytuacja może mieć miejsce w ponad 20% przypadków (6,7).

Miejscowe pomiary temperatury skóry nie mają znaczenia dla fazy przewlekłej w ZSC o typie Charcota, gdyż miejscowa temperatura ulega normalizacji.

W ZSC o typie Charcota radiogramy kości w początkowej fazie okresu ostrego aż do 3 tygodni mogą nie wykazywać żadnych zmian w obrębie tkanki kostnej (5). Jedną z metod możliwych do zastosowania w ocenie leczenia jest scyntygrafia z użyciem technetu-99. W badaniu wykorzystuje się zwiększone gromadzenie znacznika w obrębie kości stopy w ZSC o typie Charcota i jego zmniejszenie w okresie ustępowania fazy ostrej (4,6). Trzeba jednak podkreślić, że metoda ta jest droga i dostępna jedynie w wysoko wykwalifikowanych ośrodkach. Stąd obecnie nie jest możliwe użycie jej jako metody standardowej w ocenie postępów leczenia. Scyntygrafia nie jest także metodą pozwalającą na odróżnienie zmian w przebiegu osteomyelitis.

Podsumowanie
Zastosowanie różnych metod pomiarowych w monitorowaniu terapii zespołu stopy cukrzycowej ma na celu lepszą kontrolę postępów w leczeniu, a tym samym poprawę jakości opieki nad chorymi dotkniętymi tym coraz częstszym powikłaniem cukrzycy. Z doświadczeń własnych autorów wynika, iż niezwykle ważna jest codzienna kontrola przez pacjenta z cukrzycą wyglądu stóp, szczególnie w przypadku neuropatii (29). U chorych z istniejącym owrzodzeniem ważne są wykonywane codziennie pomiary temperatury obu stóp i szybkie zgłaszanie się do specjalisty diabetologa w razie różnicy w uciepleniu pomiędzy stopami powyżej 2ºC - może to wskazywać na stan zapalny i tworzenie się owrzodzenia (8).

Wyrazem możliwie najdokładniejszego monitorowania pacjentów jest próba stworzenia dla pacjenta z ZSC systemu telemedycyny, w którym uzyskane w domu pomiary stężenia glukozy we krwi, wartości ciśnienia tętniczego oraz skany owrzodzenia mogą być przesyłane drogą elektroniczną do lekarza. Taki system o nazwie TeleDiaFos opracowano w Klinice Gastroenterologii i Chorób Przemiany Materii SP CSK we współpracy z Instytutem Biocybernetyki i Inżynierii Medycznej w Warszawie. Próby zastosowania systemu u kilkunastu chorych wypadły pomyślnie (28). Nie jest wykluczone, że w przyszłości możliwa będzie transmisja i integracja danych z zakresu innych metod pomiarowych.

Adres do korespondencji:
lek. Marta Margas
Katedra i Klinika Gastroenterologii i Chorób Przemiany Materii WUM
ul. Banacha 1a, 02-097 Warszaw
tel.: [phone]

Piśmiennictwo:

1. Jeandrot A., Richard J.L., Combescure C. i wsp.: Serum procalcitonin and C-reactive protein concentrations to distinguish mildly infected from non-infected diabetic foot ulcers: a pilot study. Diabetologia 2008 Feb, 51 (2): 347-352.

2. Weigelt C., Rose B., Poschen U. i wsp.: Immune mediators in patients with acute diabetic foot syndrome. Diabetes Care 2009 Aug, 32 (8): 1491-1496. 

3. Jeffcoate W.J., Game F., Cavangh P.R.: The role of proinflammatory cytokines in the cause of neuropathic osteoarthropathy (acute Charcot foot) in diabetes. Lancet 2005, 366: 2058-2061.

4. McGill M., Molyneaux L., Bolton T. i wsp.: Response of Charcot's arthropathy to contact casting: assessment by quantitative techniques. Diabetologia 2000 Apr, 43 (4): 481-484.

5. Gouveri E., Papanas N.: Charcot osteoarthropathy in diabetes: A brief review with an emphasis on clinical practice. World J Diabetes 2011 May 15, 2 (5): 59-65.

6. Bem R., Jirkovsk• A., Dubsky M. i wsp.: Role of quantitative bone scanning in the assessment of bone turnover in patients with Charcot foot. Diabetes Care 2010 Feb, 33 (2): 348-349.

7. Fabrin J., Larsen K., Holstein P.E.: Long-term follow-up in diabetic Charcot feet with spontaneous onset. Diabetes Care 2000 Jun, 23 (6): 796-800.

8. Armstrong D.G., Holtz-Neiderer K., Wendel C. i wsp.: Skin temperature monitoring reduces the risk for diabetic foot ulceration in high-risk patients. Am J Med 2007 Dec, 120 (12): 1042-1046. Erratum in: Am J Med 2008 Dec, 121 (12).

9. Armstrong D.G., Lavery L.A., Liswood P.J. i wsp.: Infrared dermal thermometry for the high-risk diabetic foot. Phys Ther 1997 Feb, 77 (2): 169-175.

10. Bagavathiappan S., Philip J., Jayakumar T. i wsp.: Correlation between plantar foot temperature and diabetic neuropathy: a case study by using an infrared thermal imaging technique. J Diabetes Sci Technol 2010 Nov 1, 4 (6): 1386-1392.

11. Ring F.: Thermal imaging today and its relevance to diabetes. J Diabetes Sci Technol 2010 Jul 1, 4 (4): 857-862. Review.

12. Fierheller M., Sibbald R.G.: A clinical investigation into the relationship between increased periwound skin temperature and local wound infection in patients with chronic leg ulcers. Adv Skin Wound Care 2010 Aug, 23 (8): 369-379.

13. Sun P.C., Jao S.H., Cheng C.K.: Assessing foot temperature using infrared thermography. Foot Ankle Int 2005 Oct, 26 (10): 847-853.

14. Mikulska D.: Contemporary applications of infrared imaging in medical diagnostics. Ann Acad Med Stetin 2006, 52 (1): 35-39.

15. Lavery1 L.A., Boulton A.J., Niezgoda J.A., Sheehan P.: A comparison of diabetic foot ulcer outcomes using negative pressure wound therapy versus historical standard of care. Int Wound J 2007 Jun, 4 (2): 103-113.

16. Habib S.H., Biswas K.B., Akter S. i wsp.: Cost-effectiveness analysis of medical intervention in patients with early detection of diabetic foot in a tertiary care hospital in Bangladesh. J Diabetes Complications 2010 Jul-Aug, 24 (4): 259-264.

17. Papazoglou E.S., Zubkov L., Mao X. i wsp.: Image analysis of chronic wounds for determining the surface area. Wound Repair Regen 2010 Jul-Aug, 18 (4): 349-358.

18. Coerper S., Beckert S., KŁper M.A. i wsp.: Fifty percent area reduction after 4 weeks of treatment is a reliable indicator for healing - analysis of a single-center cohort of 704 diabetic patients. J Diabetes Complications 2009 Jan-Feb, 23 (1): 49-53.

19. Sheehan P., Jones P., Caselli A. i wsp.: Percent change in wound area of diabetic foot ulcers over a 4-week period is a robust predictor of complete healing in a 12-week prospective trial. Diabetes Care 2003 Jun, 26 (6): 1879-1882.

20. Steed D.L., Attinger C., Colaizzi T. i wsp.: Guidelines for the treatment of diabetic ulcers. Wound Repair Regen 2006 Nov-Dec, 14 (6): 680-692.

21. Rogers L.C., Bevilacqua N.J., Armstrong D.G., Andros G.: Digital planimetry results in more accurate wound measurements: a comparison to standard ruler measurements. J Diabetes Sci Technol 2010 Jul 1, 4 (4): 799-802.

22. Rajbhandari S.M., Harris N.D., Sutton M. i wsp.: Digital imaging: an accurate and easy method of measuring foot ulcers. Diabet Med 1999 Apr, 16 (4): 339-342.

23. Gethin G., Cowman S.: Wound measurement comparing the use of acetate tracings and Visitrak digital planimetry. J Clin Nurs 2006 Apr, 15 (4): 422-427.

24. Chang A.C., Dearman B., Greenwood J.E.: A comparison of wound area measurement techniques: visitrak versus photography. Eplasty 2011 Apr 18, 11: e18.

25. Schreml S., Szeimies R.M., Karrer S. i wsp.: The impact of the pH value on skin integrity and cutaneous wound healing. J Eur Acad Dermatol Venereol 2010 Apr, 24 (4): 373-378.

26. Schneider L.A., Korber A., Grabbe S., Dissemond J.: Influence of pH on wound-healing: a new perspective for wound-therapy? Arch Dermatol Res 2007 Feb, 298 (9): 413-420.

27. Greener B., Hughes A.A., Bannister N.P., Douglass J.: Proteases and pH in chronic wounds. J Wound Care 2005 Feb, 14 (2): 59-61.

28. Foltynski P., Ladyzynski P., Migalska-Musial K. i wsp.: A new imaging and data transmitting device for telemonitoring of diabetic foot syndrome patients. Diabetes Technol Ther 2011 Aug, 13 (8): 861-867.

29. Rosiński G., Krakowiecki A., Kasprowicz M.: Atlas profilaktyki, diagnostyki i leczenia zespołu stopy cukrzycowej. Poznań, Termedia, 2009, r.: 8,18,19,29.

 

Autor: Marta Margas, Arkadiusz Krakowiecki 
Źródło: "TERAPIA" NR 5 z. 1 (272), MAJ 2012, Strona 23-27

---