Rola enzymów w patogenezie infekcji grzybiczych


Mikologia Lekarska 2005, 12 (3): 207-210
Prace poglÄ…dowe / Review articles
Copyright © 2005 Cornetis
ISSN 1232-986X
Rola enzymów w patogenezie infekcji grzybiczych
The role of enzymes in the pathogenesis of fungal infections
Monika Kobierzycka, Maria Cisło
Katedra i Klinika Dermatologii, Wenerologii i Alergologii AM we Wrocławiu
Streszczenie Wydzielane przez grzyby enzymy są ważnymi czynnikami wirulencji. Dermatofity są grzybami keratofilnymi, które są w stanie wnikać do warstwy
rogowej naskórka, włosów i paznokci i powodować rozwój grzybic powierzchownych. Dermatofity wytwarzają proteazy i lipazy, ułatwiające im pe-
netrację tkanek gospodarza, które zaburzają strukturę składników błon komórkowych, takich jak białka i lipidy, co prowadzi do upoSledzenia
funkcji tych błon lub ich przerwania. Candida albicans może powodować zarówno infekcje błon Sluzowych, jak i grzybice głębokie. Odkryto już
wiele czynników wirulencji grzyba, takich jak zdolnoSć przylegania, zmiana fenotypu kolonii, przejScie od stadium blastospory do stadium strzępek,
oraz produkcja enzymów. Candida albicans produkuje proteazy aspartylowe, które odgrywają istotną rolę w różnych stadiach zakażenia, począw-
szy od momentu kolonizacji do rozprzestrzenienia się organizmu drogą krwi. Produkcja lipaz i fosfolipaz przez Candida albicans również stanowi
istotny czynnik wirulencji, gdyż wspomaga przyleganie drożdżaka do komórek gospodarza oraz ułatwia przenikanie przez jego tkanki. Liczba nie-
bezpiecznych dla życia zakażeń grzybiczych wywoływanych przez patogeny oportunistyczne nadal roSnie. Zagrożenie stwarzają przede wszystkim
infekcje grzybami drożdżakowymi. Konieczne jest więc poszukiwanie skutecznych metod leczniczych. Swoiste inhibitory enzymów wydzielanych
zarówno przez grzyby drożdżakowe, jak i przez dermatofity mogłyby się w przyszłoSci stać nowymi obiektami działania leków przeciwgrzybiczych.
SÅ‚owa kluczowe: dermatofity, Candida albicans, lipazy, proteazy, penetracja
Abstract Enzymes secreted by fungi are important factors of virulence. Dermatophytes penetrate the keratinous layer of the epidermis as well as hairs and
nails and cause superficial infections. Dermatophytes produce proteases and lipases which help them invade the host s tissues. The enzymes
disrupt the structure of protein and lipid components of lipid cell membranes and lead to the impairment of the membranes function or to their
disruption. Candida albicans can cause both mucous membranes as well as deep infections. Many virulence factors of the yeast have already been
discovered such as adhesion, phenotype switching, hyphae formation and enzymes production. Candida albicans produces aspartic proteases
which play an important role in many different stages of the infection, including the moment of colonization and spreading the organism through
the blood. The ability of Candida albicans to produce lipases and phospholipases is also an important virulence factor, because they help adhe-
sion and penetration of the host s tissues. The number of life threatening fungal infections is sill growing. The threat is connected especially with
yeasts. For this reason it is necessary to look for effective therapeutic methods. Specific inhibitors of enzymes secreted both by dermatophytes
and yeasts could in future become new targets of antifungal drugs.
Key words: dermatophytes, Candida albicans, lipases, proteases, penetration
zaburzają strukturę składników błon komórkowych, prowadząc
Wprowadzenie
do ich przerwania (2).
Do tej pory opisanych zostało ponad 100 000 gatunków
grzybów, z czego około 400 znanych jest z patogennego działa- Proteazy dermatofitów
nia na człowieka (1). W ostatnich latach duże zainteresowanie
wzbudzają wydzielane przez grzyby enzymy. Choć obecnie wia- Proteazy nazywane są też peptydazami, enzymami proteoli-
domo, że wydzielane enzymy są ważnymi czynnikami wirulencji, tycznymi, hydrolazami peptydowymi, rozkładającymi keratynę
to nadal wiedza dotycząca ich swoistoSci substratowej oraz in- zrogowaciałych komórek (1). Proteazy katalizują rozpad wiąza-
hibitorów jest niewystarczająca. Dalsze poznanie swoistoSci nia peptydowego (CO-NH) białek i peptydów. Keratynazy należą
substratowej enzymów wydzielanych przez patogenne grzyby do proteaz i oznaczają wąską grupę enzymów rozkładających
pozwoliłoby na lepsze zrozumienie ich roli w wirulencji i w wywo- keratyny (1). Podczas procesu trawienia białek najważniejszą
ływaniu różnych typów infekcji (1). funkcją endoproteaz jest wytworzenie dużej liczby wolnych za-
kończeń peptydowych, na które mogą działać egzoproteazy (1).
Dermatofity Proteazy są wydzielane przez grzyby wówczas, gdy rosną
one na podłożu zawierającym białko jako jedyne xródło azotu
Dermatofity są w stanie wnikać do warstwy rogowej naskór- (3, 4). ObecnoSć w podłożu wolnych aminokwasów i jonów
ka, włosów oraz paznokci i powodować rozwój grzybic powierz- amonowych hamuje natomiast ekspresję genów kodujących te
chownych (2). Grzyby te wytwarzajÄ… enzymy, takie jak proteazy enzymy (1).
i lipazy, które ułatwiają im penetrację tkanek gospodarza, gdyż U wielu grzybów geny kodujące proteazy wydzielane przez te
organizmy zorganizowane są w duże rodziny genowe (1, 5, 6).
Szczególnie w przypadku dermatofitów, które mają zdolnoSć pe-
Adres do korespondencji: Lek. med. Monika Kobierzycka
netrowania zrogowaciałych struktur, wykorzystanie białek otocz-
Katedra i Klinika Dermatologii, Wenerologii i Alergologii AM
ki zrogowaciałych komórek jako xródła azotu i węgla może wy-
ul. Chałubińskiego 1, 50-368 Wrocław
tel. +48 71 784 22 86, 0503 403 889, e-mail: mkobierz@wp.pl magać zastosowania kombinacji różnych swoistych proteaz (1). 207
Monika Kobierzycka, Maria Cisło
The role of enzymes in the pathogenesis of fungal infections Mikologia Lekarska 2005, 12 (3)
Keratynazy wydzielane są przez wiele dermatofitów, takich stadium blastospory do stadium strzępek oraz produkcja enzy-
jak: Trichophyton rubrum, Trichophyton mentagrophytes oraz mów (17-25).
różne gatunki Microsporum, zwłaszcza Microsporum canis
i Microsporum gypseum, co może wyjaSniać ich dużą zdolnoSć Zmiana morfologii kolonii
do zajmowania włosów (7-10).
Wiele z tych enzymów umożliwia trawienie białek macierzy Candida albicans jest w stanie odwracalnie zmieniać morfo-
pozakomórkowej, takich jak kolagen, laminina i fibronektyna logię kolonii, co może wspomagać procesy adaptacyjne zarów-
(2). Nieliczne dermatofity, np. Microsporum gypseum, Tricho- no komensalnych, jak i wywołujących infekcję organizmów (19).
phyton mentagrophytes var. mentagrophytes i Trichophyton Poszczególne warianty morfologiczne kolonii Candida albicans
verrucosum, wykazują także zdolnoSć do trawienia elastyny. różnią się m.in. iloScią produkowanych enzymów, antygenowo-
Produkcja dużych iloSci elastazy przez te grzyby może wyja- Scią i opornoScią na leki przeciwgrzybicze (26).
Sniać ich większą wirulencję podczas infekcji skóry w porówna-
niu z innymi dermatofitami (9). Wzrost w postaci strzępek
Fosfolipazy dermatofitów Candida albicans jest zdolny do wytwarzania pseudostrzę-
pek i strzępek (20). Uważa się, że rozwój drożdżaka w postaci
Fosfolipazy są heterogenną grupą enzymów, które hydrolizują nitkowatej związany jest z jego większą zjadliwoScią (26, 27).
jedno lub więcej wiązań estrowych w glicerofosfolipidach (11). PrzejScie od komórki pączkującej do postaci nitkowatej ma
Lipazy i/lub fosfolipazy produkowane są przez różne gatunki miejsce przy braku składników odżywczych w Srodowisku,
Trichophyton, w tym Trichophyton rubrum i Trichophyton menta- a zwiększona wirulencja postaci nitkowatej jest prawdopodob-
grophytes, a także Microsporum gypseum, Microsporum canis nie związana ze zdolnoScią strzępek do trawienia i penetrowa-
i Epidermophyton floccosum (9, 12). nia tkanek gospodarza (20, 26).
Odgrywają one ważną rolę w wirulencji przez hydrolizę glice-
rofosfolipidów błon komórkowych gospodarza, ale także są Proteazy Candida albicans
prawdopodobnie odpowiedzialne za utrzymanie prawidłowej
funkcji błony komórkowej grzybów (9, 12). Również działanie Candida albicans produkuje proteazy aspartylowe, co spra-
hemolityczne takich grzybów, jak Trichophyton rubrum, Tricho- wia, że jest on bardziej niż inne gatunki zaadaptowany do prze-
phyton equinum, Trichophyton mentagrophytes i Trichophyton zwyciężania barier gospodarza. Po raz pierwszy proteazę aspar-
verrucosum, może być związane z ich aktywnoScią fosfolipazo- tylową Candida albicans opisano w 1965 r. (22). Jak dotąd ak-
wą. Pozostaje jednak niewyjaSnione, czy fosfolipazy te są ele- tywnoSć hydrolityczną proteaz Candida albicans wykazano już
mentem aparatu litycznego grzyba, czy też aktywują nieznany w stosunku do wielu ważnych białek, takich jak kolagen, keraty-
enzym erytrocytów (12, 13). Fosfolipazy grzybów mogą także na, immunoglobiny i hemoglobina, oraz w stosunku do inhibito-
prowadzić do wystąpienia stanu zapalnego przez indukcję ko- rów proteaz surowicy ludzkiej (28-32).
mórkowej reakcji immunologicznej gospodarza i związanej
z nią migracji limfocytów, makrofagów, neutrofilów i komórek Adherencja i penetracja
tucznych do skóry. Z drugiej strony, hemolizyny produkowane
przez gatunki Trichophyton, z uwagi na toksycznoSć dla komó- Proteazy aspartylowe Candida mogą stanowić ligandy bia-
rek gospodarza, mogą wpływać na osłabienie odpowiedzi im- łek powierzchniowych komórek gospodarza lub prowadzić do
munologicznej (12). zmian ich budowy przestrzennej, powodując w ten sposób lep-
sze przyleganie drożdżaków (1). Adherencja i migracja Candida
AktywnoSć enzymatyczna dermatofitów a nasilenie choroby albicans przez Sródbłonek naczyń umożliwia mu dostęp do
macierzy pozakomórkowej i do różnych narządów (18, 33, 34).
AktywnoSć enzymatyczna dermatofitów wydaje się determi- ObecnoSć na powierzchni komórek Candida albicans recepto-
nować intensywnoSć stanu zapalnego skóry (14). Wiadomo na rów białek macierzy pozakomórkowej takich jak fibronektyna,
przykład, że szczep Trichophyton mentagrophytes var. interdigi- laminina i kolagen typu IV, pozwala na migrację drożdżaka
tale, produkujący niewielką iloSć pozakomórkowej elastazy, przez macierz pozakomórkową (33, 35-37). Hemoglobina indu-
powoduje powstanie dużo mniejszego stanu zapalnego, niż kuje ekspresję receptorów białek macierzy pozakomórkowej,
szczep wykazujący dużą aktywnoSć elastolityczną (2). Wykaza- na powierzchni Candida albicans (36, 37). Penetracja macierzy
no też korelację między aktywnoScią kolagenazy i elastazy pozakomórkowej jest związana także z degradacją białek
a nasileniem grzybicy głowy wywołanej przez Trichophyton ton- strukturalnych gospodarza, takich jak kolagen, keratyna, fibro-
surans u połowy badanych dzieci (15). nektyna, laminina i mucyna (28-30, 34, 38, 39).
Produkcja enzymów ma miejsce we wczeSniejszych sta-
diach infekcji, co umożliwia patogenowi zdobywanie substancji Wpływ na system immunologiczny
odżywczych i wnikanie do tkanek gospodarza. Jest ona nato-
miast zahamowana w momencie, gdy proste związki węgla, Proteazy Candida mogą też upoSledzać procesy obronne
azotu i siarki staną się dostępne dla grzyba. Potwierdza to ko- gospodarza, m.in. zaburzać czynnoSć leukocytów wielojądrza-
relacja między aktywnoScią elastazy i kolagenazy a czasem stych, wywoływać cytolizę makrofagów oraz rozszczepiać im-
trwania grzybicy (15). munoglobuliny i białka dopełniacza. Proteazy Candida biorą
także udział w rozwoju stanu zapalnego, ponieważ wytwarzają
Candida albicans prozapalne cytokiny z ich prekursorów, aktywują proteazy go-
spodarza i inaktywujÄ… inhibitory proteaz (1, 27, 40, 41).
Candida albicans może powodować zarówno infekcje błon
Sluzowych, jak i grzybice głębokie oraz rozsiane infekcje cechu- Ekspresja genów SAP
jÄ…ce siÄ™ znacznÄ… SmiertelnoSciÄ… (1, 16).
Odkryto już wiele czynników wirulencji grzyba, takich jak U Candida albicans obecnych jest szeSć blisko spokrewnio-
208 zdolnoSć przylegania, zmiana fenotypu kolonii, przejScie od nych sekwencji genowych, od SAP1 do SAP8, kodujących wy-
Monika Kobierzycka, Maria Cisło
Rola enzymów w patogenezie infekcji grzybiczych
dzielnicze proteazy (42). Model doSwiadczalnej infekcji wyka- Odmiennie, wolne kwasy tłuszczowe wykazują niekorzystny
zał, że podczas kolejnych stadiów wnikania Candida albicans wpływ na układ immunologiczny przez hamowanie proliferacji
do naskórka ma miejsce postępująca ekspresja genów SAP. limfocytów, cytotoksycznoSci zależnej od komórek i fagocytozy
Rozwojowi wstępnego obrzęku i oddzielaniu się powierzchow- zależnej od receptorów (44). Lipazy mogą też ułatwiać inwazję
nej warstwy korneocytów towarzyszy ekspresja SAP1 i SAP2, patogenów przez wpływ na barierę naskórkową (44).
wnikaniu komórek drożdżaka do głębszych partii warstwy rogo-
wej  ekspresja SAP8, a wykształcaniu się strzępek podczas Wpływ czynników odżywczych
penetracji komórek Candida albicans do warstwy ziarnistej lub na wydzielanie enzymów przez grzyby
głębszych  ekspresja SAP6 (43).
Spektrum enzymów wydzielanych przez grzyby zależy od
Fosfolipazy Candida albicans składników odżywczych obecnych w podłożu. ZależnoSć taką
wykazano w hodowlach grzybów dermatofitowych, drożdżako-
Lipolityczną aktywnoSć Candida albicans opisano już wych i pleSniowych (50-52). Zjawisko to ma istotne znaczenie
w 1966 r. (44). Różne odmiany morfologiczne kolonii Candida patogenetyczne, ponieważ w różnych mikroSrodowiskach in
albicans wykazują odmienną aktywnoSć fosfolipazową (11). vivo dostępne są różne substraty potrzebne do wzrostu grzy-
bów (50). We wstępnych stadiach infekcji dermatofitowych
Adherencja i penetracja wywołanych np. przez Trichophyton rubrum następuje odhamo-
wanie aktywnoSci proteolitycznej grzyba, jeSli w Srodowisku
Produkcja lipazy i fosfolipazy przez Candida albicans wspo- brakuje węgla, azotu lub siarki. Natomiast w Srodowisku boga-
maga przyleganie drożdżaka do komórek gospodarza oraz tym w składniki odżywcze, takie jak węglowodany i aminokwa-
ułatwia przenikanie przez jego tkanki (11, 45-47). Izolaty Can- sy, dochodzi do zahamowania ekspresji proteaz (2). We wstęp-
dida albicans, które wykazują najwyższe aktywnoSci fosfolipa- nych stadiach infekcji Trichophyton rubrum wzrasta w postępie
zowe, najsilniej przylegają do komórek nabłonkowych gospoda- logarytmicznym. JeSli grzyb osiąga fazę stacjonarną, produko-
rza i są dla niego najbardziej patogenne (45). wane proteazy mogą pobudzać odpowiedx gospodarza, prowa-
Szczepy Candida albicans, które nie produkują fosfolipazy, dząc do rozwoju objawów zapalnych (2).
mają znacznie mniejszą zdolnoSć do penetrowania komórek
nabłonkowych i Sródbłonkowych gospodarza oraz powodowa- Rola w leczeniu enzymów wydzielanych przez grzyby
nia rozsianej krwiopochodnej kandydozy (46, 47). Największa
aktywnoSć fosfolipazowa występuje w pobliżu wzrastającego Liczba niebezpiecznych dla życia zakażeń grzybiczych wywo-
końca strzępek, które są zdolne do najbardziej skutecznej pe- ływanych przez patogeny oportunistyczne nadal roSnie. Zagro-
netracji tkanek (11). żenie stwarzają przede wszystkim infekcje wywołane grzybami
drożdżakowymi. Konieczne jest więc poszukiwanie skutecz-
Pozyskiwanie substancji odżywczych nych metod leczniczych. Jednym z większych problemów tera-
peutycznych jest to, że leki skuteczne wobec grzybów często
Lipazy pozakomórkowe grzybów trawią lipidy, które stano- wywołują poważne objawy uboczne u człowieka (44).
wią dla nich xródło substancji odżywczych. Wspomagają one Fosfolipazy grzybów odgrywają istotną rolę w aktywnoSci
w ten sposób wzrost grzyba na podłożach ubogich w węglowo- przeciwgrzybiczej niektórych leków, takich jak np. nowe lipido-
dany lub tych, w których lipidy są jedynym xródłem węgla. Emul- we formuły amfoterycyny B. ABLC  Amphotericin B Lipid Com-
sje zawierające lipidy stwarzają więc dogodne warunki do plex  cechuje się zwiększonym profilem bezpieczeństwa
wzrostu Candida albicans, a ich stosowanie w odżywianiu poza- i skutecznoSci przeciwgrzybiczej w porównaniu z konwencjonal-
jelitowym grozi rozwojem infekcji wywołanej przez ten orga- ną amfoterycyną B. Jest to częSciowo spowodowane selektyw-
nizm. Ryzyko to dodatkowo zwiększa fakt, że pacjenci wymaga- nym uwalnianiem aktywnej amfoterycyny B w miejscach infek-
jący odżywiania pozajelitowego często wykazują upoSledzoną cji grzybiczej. Proces ten może mieć miejsce dzięki działaniu
odpornoSć (44). fosfolipaz grzyba lub fosfolipaz pochodzących z komórek go-
spodarza (11, 53).
Wpływ na inne mikroorganizmy Różne patogenne dla ludzi grzyby wydzielają te same lub
podobne enzymy, np. fosfolipazÄ™ B, dlatego enzymy te mogÄ…
Jest także możliwe, że lipazy oddziałują niekorzystnie na stanowić potencjalny cel działania nowych leków przeciwgrzybi-
inne mikroorganizmy gospodarza, zapewniając grzybom prze- czych (11, 47). Obecnie wiadomo, że proteazy aspartylowe
wagę selekcyjną (44). Sap1, Sap2 i Sap3 Candida kolonizującego błonę Sluzową są
hamowane przez inhibitory proteazy HIV (54-56). Swoiste inhi-
Przekaxniki bitory proteaz aspartylowych, wydzielanych zarówno przez
grzyby drożdżakowe, jak i przez dermatofity, mogłyby się więc
Produkty hydrolizy triacylogliceroli, takie jak diacyloglicerol w przyszłoSci stać nowymi obiektami działania leków przeciw-
i wolne kwasy tłuszczowe mogą w organizmie gospodarza peł- grzybiczych.
nić rolę wtórnych przekaxników oraz regulować transkrypcję
PiSmiennictwo
genów (11, 44). Lizofosfolipidy, będące produktem działania
fosfolipazy A2, indukują aktywację białkowej kinazy C, co może
1. Monod M., Capoccia S., Lechenne B., Zaugg Ch.: Secreted proteases from patho-
przyczyniać się do nieprawidłowej regulacji sygnałów komórko-
genic fungi. Int. J. Med. Microbiol., 2002, 292, 405-419.
wych (48).
2. Weitzman I., Summerbell R.C.: The dermatophytes. Clin. Microbiol. Rev., 1995, 8,
240-259.
3. Monod M., Togni G., Rahalison L., Frenk E.: Isolation and characterisation of an
Wpływ na system immunologiczny
extracellular alkaline protease of Aspergillus fumigatus. J. Med. Microbiol., 1991,
35, 23-28.
Wiadomo, że fosfolipazy różnych drobnoustrojów są silnymi
4. Brouta F., Descamps F., Fett T., Losson B., Gerday C., Mignon B.: Purification and
czynnikami indukującymi akumulację komórek zapalnych
characterization of a 43.5 kDa keratinolytic metalloprotease from Microsporum
i uwalnianie zapalnych mediatorów (11, 49). canis. Med. Mycol., 2001, 39, 269-275. 209
Monika Kobierzycka, Maria Cisło
The role of enzymes in the pathogenesis of fungal infections Mikologia Lekarska 2005, 12 (3)
5. Descamps F., Brouta F., Monod M., Zaugg C., Baar D., Losson B., Mignon B.: Isola- 34. Macura-Biegun A., Macura A.B.: Interakcje grzybów Candida albicans z białkami
tion of a Microsporum canis gene family encoding three subtilisin-like proteases macierzy zewnątrzkomórkowej  ich udział w powstawaniu kandydozy. Mikol. Lek.,
expressed in vivo. J. Invest. Dermatol., 2002, 119, 830-835. 1997, 4, 221-225.
6. Brouta F., Descamps F., Monod M., Vermout S., Losson B., Mignon B.: Secreted 35. Unger J., Tschesche H.J.: The proteolytic activity and cleavage specificity of fibronec-
metalloprotease gene family of Microsporum canis. Infect. Immun., 2002, 70, tin-gelatinase and fibronectin-lamininase. Protein. Chem., 1999, 18, 403-411.
5676-5683. 36. Yan S., Negre E., Cashel J.A., Guo N., Lyman C.A., Walsh T.J., Roberts D.D.: Specific
7. Takiuchi I., Sei Y., Takagi H., Negi M.: Partial characterization of the extracellular induction of fibronectin binding activity by hemoglobin in Candida albicans grown
keratinase from Microsporum canis. Sabouraudia, 1984, 22, 219-224. in defined media. Free Infect. Immun., 1996, 64, 2930-2935.
8. Apodaca G., McKerrow J.H.: Regulation of Trichophyton rubrum proteolytic activi- 37. Yan S., Rodrigues R.G., Cahn-Hidalgo D., Walsh T.J., Roberts D.D.: Hemoglobin in-
ty. Infect. Immun., 1989, 57, 3081-3090. duces binding of several extracellular matrix proteins to Candida albicans. Identi-
9. Muhsin T.M., Aubaid A.H., al-Duboon A.H.: Extracellular enzyme activities of der- fication of a common receptor for fibronectin, fibrinogen, and laminin. Free J. Biol.
matophytes and yeast isolates on solid media. Mycoses, 1997, 40, 465-469. Chem., 1998, 273, 5638-5644.
10. Tsuboi R., Ko I., Takamori K., Ogawa H.: Isolation of a keratinolytic proteinase from 38. Morschhauser J., Virkola R., Korhonen T.K., Hacker J.: Degradation of human sub-
Trichophyton mentagrophytes with enzymatic activity at acidic pH. Infect. Im- endothelial extracellular matrix by proteinase-secreting Candida albicans. FEMS
mun., 1989, 57, 3479-3483. Microbiol. Lett., 1997, 153, 349-355.
11. Ghannoum M.A.: Potential role of phospholipases in virulence and fungal patho- 39. Colina A.R., Aumont F., Deslauriers N., Belhumeur P., De Repentigny L.: Evidence
genesis. Clin. Microbiol. Rev., 2000, 13, 122-143. for degradation of gastrointestinal mucin by Candida albicans secretory aspartyl
12. Schaufuss P., Steller U.: Haemolytic activities of Trichophyton species. Med. My- proteinase. Infect. Immun., 1996, 64, 4514-4519.
col., 2003, 41, 511-516. 40. Kaminishi H., Miyaguchi H., Tamaki T., Suenaga N., Hisamatsu M., Mihashi I., Mat-
13. Martin J.K., Luthra M.G., Wells M.A., Watts R.P., Hanahan D.J.: Phospholipase A2 sumoto H., Maeda H., Hagihara Y.: Degradation of humoral host defense by Can-
as a probe of phospholipid distribution in erythrocyte membranes. Factors influ- dida albicans proteinase. Infect. Immun., 1995, 63, 984-988.
encing the apparent specificity of the reaction. Biochemistry, 1975, 14, 5400- 41. Beausejour A., Grenier D., Goulet J.P., Deslauriers N.: Proteolytic activation of the
-5408. interleukin-1beta precursor by Candida albicans. Infect. Immun., 1998, 66, 676-
14. Brasch J., Zaldua M.: Enzyme patterns of dermatophytes. Mycoses, 1994, 37, 11- -681.
-16. 42. Borg-von Zepelin M., Beggah S., Boggian K., Sanglard D., Monod M.: The expres-
15. Abdel-Rahman S.M.: Trichophyton tonsurans exocellular protease expression: sion of the secreted aspartyl proteinases Sap4 to Sap6 from Candida albicans in
correlation with clinical presentation in tinea capitis. Clin. Exp. Dermatol., 2002, murine macrophages. Mol. Microbiol., 1998, 28, 543-554.
27, 268 271. 43. Schaller M., Schackert C., Korting H. C., Januschke E., Hube B.: Invasion of Can-
16. Rodier M.H., el Moudni B., Kauffmann-Lacroix C., Daniault G., Jacquemin J.L.: dida albicans correlates with expression of secreted aspartic proteinases during
A Candida albicans metallopeptidase degrades constitutive proteins of extracel- experimental infection of human epidermis. J. Invest. Dermatol., 2000, 114, 712-
lular matrix. FEMS Microbiol. Lett., 1999, 15, 177, 205-210. -717.
17. Silva T.M., Glee P.M., Hazen K.C.: Influence of cell surface hydrophobicity on at- 44. Stehr F., Kretschmar M., Kröger C., Hube B., Schäfer W.: Microbial lipases as viru-
tachment of Candida albicans to extracellular matrix proteins. J. Med. Vet. Mycol., lence factors. J. Mol. Catal. B. Enz., 2003, 22, 347-355.
1995, 33, 117-122. 45. Barrett-Bee K., Hayes Y., Wilson R.G., Ryley J.F.: A comparison of phospholipase
18. Klotz S.A.: Fungal adherence to the vascular compartment: a critical step in the activity, cellular adherence and pathogenicity of yeasts. J. Gen. Microbiol., 1985,
pathogenesis of disseminated candidiasis. Clin. Infect. Dis., 1992, 14, 340-347. 131, 1217-1221.
19. Soll D.R.: High-frequency switching in Candida albicans. Clin. Microbiol. Rev. , 46. Ibrahim A.S., Mirbod F., Filler S.G., Banno Y., Cole G.T., Kitajima Y., Edwards J.E. Jr,
1992, 5, 183-203. Nozawa Y., Ghannoum M. A. : Evidence implicating phospholipase as a virulence
20. Gow N.A.: Germ tube growth of Candida albicans. Curr. Top. Med. Mycol., 1997, 8, factor of Candida albicans. Infect. Immun., 1995, 63, 1993-1998.
43-55. 47. Leidich S.D., Ibrahim A.S., Fu Y., Koul A., Jessup C., Vitullo J., Fonzi W., Mirbod F.,
21. Shimizu M.T., Almeida N.Q., Fantinato V., Unterkircher C.S.: Studies on hyaluroni- Nakashima S., Nozawa Y., Ghannoum M.A.: Cloning and Disruption of caPLB1,
dase, chondroitin sulphatase, proteinase and phospholipase secreted by Can- a Phospholipase B Gene Involved in the Pathogenicity of Candida albicans. J. Biol.
dida species. Mycoses, 1996, 39, 161-167. Chem., 1998, 273, 26078-26086.
22. Hoegl L., Ollert M., Korting H.C.: The role of Candida albicans secreted aspartic 48. Mirbod F., Banno Y., Ghannoum M.A., Ibrahim A.S., Nakashima S., Kitajima Y., Cole
proteinase in the development of candidoses. J. Mol. Med., 1996, 74, 135-142. G.T., Nozawa Y. Purification and characterization of lysophospholipase-transacy-
23. Rózga A., Kurnatowska A.J., Raczyńska-Witońska G., Loga G.: Ocena aktywnoSci lase (h-LPTA) from a highly virulent strain of Candida albicans. Biochim. Biophys.
kwaSnej proteazy asparaginowej szczepów Candida wyizolowanych z jamy ustnej Acta, 1995, 13, 1257, 181-188.
od pacjentów z podwyższonym ryzykiem zakażenia grzybami. Wiad. Parazyt. , 49. Walker T.S, Brown J.S., Hoover C.S., Morgan D.A. Endothelial prostaglandin secre-
2001, 47, 883-890. tion: effects of typhus rickettsiae. J. Infect. Dis., 1990, 162, 1136-1144.
24. Anna B.: Przyleganie grzybów drożdżopodobnych do komórek ssaków. Post. 50. Brasch J., Martins B.S., Christophers E.: Enzyme release by Trichophyton rubrum
Mikrob., 1987, 26, 337-352. depends on nutritional conditions. Mycoses, 1991, 34, 365-368.
25. Macura A.B.: ChorobotwórczoSć grzybów drożdżopodobnych, rozpoznawanie 51. Plomer-Niezgoda E., Baran E., Cisło M., Hryncewicz-Gwóxdx A., Walów B.: Badanie
i leczenie grzybic przez nie wywołanych. Post. Derm., 1993, 10, 39-59. aktywnoSci enzymów hydrolitycznych wybranych grzybów pleSniowych i drożdża-
26. Lane T., Garcia J.R.: Phospholipase production in morphological variants of Can- ków przy użyciu testu APIZYM. Mikol. Lek., 1998, 3, 157-164.
dida albicans. Mycoses, 1991, 34, 217-220. 52. Plomer-Niezgoda E., Baran E.: Ocena aktywnoSci zewnątrzkomórkowych enzy-
27. Batura-Gabryel H.: Aktualne poglądy na oddziaływanie zakażenia grzybami z ro- mów hydrolitycznych wybranych grzybów pleSniowych. Mikol. Lek., 1997, 3, 141-
dzaju Candida na organizm człowieka. Nowiny Lek., 1995, 64, 15-19. -145.
28. Kaminishi H., Hagihara Y., Hayashi S., Cho T.: Isolation and characteristics of col- 53. Swenson C.E., Perkins W.R., Roberts P., Ahmad I., Stevens R., Stevens D.A., Janoff
lagenolytic enzyme produced by Candida albicans. Infect. Immun., 1986, 53, A.S.: In vitro and in vivo antifungal activity of amphotericin B lipid complex: are
312-316. phospholipases important? Antimicrob. Agents. Chemother., 1998, 42, 767-
29. Kaminishi H., Hagihara Y., Tanaka M., Cho T.: Degradation of bovine achilles ten- -771.
don collagen by Candida albicans proteinase. J. Med. Vet. Mycol., 1988, 26, 315- 54. Gruber A., Berlit J., Speth C., Lass-Florl C., Kofler G., Nagl M., Borg-von Zepelin M.,
-318. Dierich M.P., Wurzner R.: Dissimilar attenuation of Candida albicans virulence
30. Hattori M., Yoshiura K., Negi M., Ogawa H.: Keratinolytic proteinase produced by properties by human immunodeficiency virus type 1 protease inhibitors. Immuno-
Candida albicans. Sabouraudia, 1984, 22, 175-83. biology, 1999, 201, 133-144.
31. Kaminishi H., Tanaka M., Cho T., Maeda H., Hagihara Y.: Activation of the plasma 55. Gruber A., Speth C., Lukasser-Vogl E., Zangerle R. Borg-von Zepelin M., Dierich
kallikrein  Kinin system by Candida albicans proteinase. Infect. Immun., 1990, 7, M.P., Wurzner R.: Human immunodeficiency virus type 1 protease inhibitor attenu-
2139-2143. ates Candida albicans virulence properties in vitro. Immunopharmacology, 1999,
32. Ruchel R.: Properties of a purified proteinase from the yeast Candida albicans. 41, 227-234.
Biochim. Biophys. Acta., 1981, 659, 99-113. 56. Munro C.A., Hube B.: Anti-fungal therapy at the HAART of viral therapy. Trends.
33. Zink S., Nass T., Rosen P., Ernst J.F.: Migration of the fungal pathogen Candida al- Microbiol., 2002, 10, 173-177.
bicans across endothelial monolayers. Free Infect. Immun., 1996, 64, 5085-
-5091. Praca wpłynęła do Redakcji: 2004.12.21. Zaakceptowano do druku: 2005.06.07.
210


Wyszukiwarka

Podobne podstrony:
007 Rola stresu w patogenezie colitis ulcerosa
Rola enzymów w metabolizmie
CANCIDA w infekcjach grzybiczych
Rola komórki beta trzustki w patogenezie cukrzycy typu 2
udział zapalenia i infekcji w patogenezie miażdżycy
Grzybica (candida,drożdżaki), Gronkowiec i inne infekcje zdrowie, zioła, medycyna naturala (Staphy
Rola czynników immunologicznych i zapalnych w patogenezie SM
Rola adipokin i insulinooporności w patogenezie niealkoholowej stłuszczeniowej choroby wątroby
rola konstytucji w państwie
Rola laboratoriów w świetle wymagań systemów zarządzania jakoscią
rola rosji w europie
rola kuratora sadowego w resocjalizacji nieletnich
Ślusarczyk Cz Rola Internetu w edukacji osób niepełnosprawnych
rola poety i poezji w świetle wybranych tekstów romantyzmu (2)
Kolonizacja grzybicza przewodu pokarmowego w badaniach klinicznych i doswiadczalnych
Wykład 1 Rola i zadania inżynieri materiałowej
rola i znaczenie literatury dla dziecka w wieku przedszkolnym
rola pielegniarki

więcej podobnych podstron